Молекулярные механизмы гемопоэза дрозофилы

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Модельный организм – плодовая мушка Drosophila melanogaster – занял одно из ведущих мест в современных биологических исследованиях. Генетическая модельная система дрозофилы имеет ряд преимуществ, позволяющих ей лидировать в исследовании молекулярных механизмов процессов развития многоклеточных организмов. За последние два десятилетия достигнут существенный прогресс в изучении механизмов, регулирующих гемопоэз, или кроветворение у дрозофилы. В данном обзоре обсуждаются основные достижения в понимании молекулярных механизмов, участвующих в поддержании популяции мультипотентных прогениторных клеток и их дифференцировки в зрелые гемоциты, в гемопоэтическом органе личинки дрозофилы. Использование гемопоэтического органа дрозофилы в качестве модельной системы гемопоэза позволило охарактеризовать сложные взаимодействия между сигнальными путями и транскрипционными факторами в регуляции поддержания и дифференцировки прогениторных клеток посредством сигналов из гемопоэтической ниши, аутокринных и паракринных сигналов и сигналов, исходящих от дифференцированных клеток.

Об авторах

С. А. Синенко

Институт цитологии РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: s.sinenko@incras.ru
Россия, Санкт-Петербург, 194064

Список литературы

  1. Morgan T.H. // Sci. Mon. 1935. V. 41. № 1. P. 5–18.
  2. Morgan T.H. // Am. Nat. 1917. V. 51. № 609. P. 513–544.
  3. Nefedova L.N. // Russ. J. Dev. Biol. 2020. V. 51. № 4. P. 201–211.
  4. Osadchiy I.S., Kamalyan S.O., Tumashova K.Y., Georgiev P.G., Maksimenko O.G. // Acta Naturae. 2023. V. 15. № 2. P. 70–74.
  5. Brand A.H., Perrimon N. // Development. 1993. V. 118. № 2. P. 401–415.
  6. Evans C.J., Olson J.M., Ngo K.T., Kim E., Lee N.E., Kuoy E., Patananan A.N., Sitz D., Tran P., Do M.-T., et al. // Nat. Meth. 2009. V. 6. № 8. P. 603–605.
  7. Hu Y., Comjean A., Rodiger J., Liu Y., Gao Y., Chung V., Zirin J., Perrimon N., Mohr S.E. // Nucleic Acids Res. 2021. V. 49. № D1. P. D908–D915.
  8. Cooley L., Kelley R., Spradling A. // Science. 1988. V. 239. № 4844. P. 1121–1128.
  9. Bokel C. // Methods Mol. Biol. 2008. V. 420. P. 119–138.
  10. Braun A., Lemaitre B., Lanot R., Zachary D., Meister M. // Genetics. 1997. V. 147. № 2. P. 623–634.
  11. Nemudryi A.A., Valetdinova K.R., Medvedev S.P., Zakian S.M. // Acta Naturae. 2014. V. 6. № 3. P. 19–40.
  12. Friedman A., Perrimon N. // Curr. Opin. Genet. Dev. 2004. V. 14. № 5. P. 470–476.
  13. Sinenko S.A., Kim E.K., Wynn R., Manfruelli P., Ando I., Wharton K.A., Perrimon N., Mathey-Prevot B. // Dev. Biol. 2004. V. 273. № 1. P. 48–62.
  14. Kaufman T.C. // Genetics. 2017. V. 206. № 2. P. 665–689.
  15. St Johnston D. // Nat. Rev. Genet. 2002. V. 3. № 3. P. 176–188.
  16. Reitman Z.J., Sinenko S.A., Spana E.P., Yan H. // Blood. 2015. V. 125. № 2. P. 336–345.
  17. Sinenko S.A., Hung T., Moroz T., Tran Q.M., Sidhu S., Cheney M.D., Speck N.A., Banerjee U. // Blood. 2010. V. 116. № 22. P. 4612–4620.
  18. Hales K.G., Korey C.A., Larracuente A.M., Roberts D.M. // Genetics. 2015. V. 201. № 3. P. 815–842.
  19. Schneider D. // Nat. Rev. Genet. 2000. V. 1. № 3. P. 218–226.
  20. Perrimon N. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1998. V. 95. № 17. P. 9716–9717.
  21. Celniker S.E., Rubin G.M. // Annu. Rev. Genomics Hum. Genet. 2003. V. 4. P. 89–117.
  22. Sinenko S.A. // Oncotarget. 2017. V. 8. № 41. P. 70452–70462.
  23. Yang C.S., Sinenko S.A., Thomenius M.J., Robeson A.C., Freel C.D., Horn S.R., Kornbluth S. // Cell Death Differ. 2014. V. 21. № 4. P. 604–611.
  24. Shrestha R., Gateff E. // Dev. Growth. Differ. 1982. V. 24. № 1. P. 65–82.
  25. Mathey-Prevot B., Perrimon N. // Cell. 1998. V. 92. № 6. P. 697–700.
  26. Lanot R., Zachary D., Holder F., Meister M. // Dev. Biol. 2001. V. 230. № 2. P. 243–257.
  27. Evans C.J., Hartenstein V., Banerjee U. // Dev. Cell. 2003. V. 5. № 5. P. 673–690.
  28. Millar D.A., Ratcliffe N.A. // Endeavour. 1989. V. 13. № 2. P. 72–77.
  29. Evans C.J., Sinenko S.A., Mandal L., Martinez-Agosto J.A., Hartenstein V., Banerjee U., Rolf B. Genetic Dissection of Hematopoiesis Using Drosophila as a Model System // Advances in Developmental Biology. Elsevier, 2007. P. 259.
  30. Honti V., Csordas G., Kurucz E., Markus R., Ando I. // Dev. Comp. Immunol. 2014. V. 42. № 1. P. 47–56.
  31. Koranteng F., Cho B., Shim J. // Mol. Cells. 2022. V. 45. № 3. P. 101–108.
  32. Banerjee U., Girard J.R., Goins L.M., Spratford C.M. // Genetics. 2019. V. 211. № 2. P. 367–417.
  33. Morin-Poulard I., Tian Y., Vanzo N., Crozatier M. // Front. Immunol. 2021. V. 12. P. 719349.
  34. Kharrat B., Csordas G., Honti V. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. № 14. P. 7767.
  35. Tepass U., Fessler L.I., Aziz A., Hartenstein V. // Development. 1994. V. 120. № 7. P. 1829–1837.
  36. Holz A., Bossinger B., Strasser T., Janning W., Klapper R. // Development. 2003. V. 130. № 20. P. 4955–4962.
  37. Honti V., Csordas G., Markus R., Kurucz E., Jankovics F., Ando I. // Mol. Immunol. 2010. V. 47. № 11–12. P. 1997–2004.
  38. Ghosh S., Singh A., Mandal S., Mandal L. // Dev. Cell. 2015. V. 33. № 4. P. 478–488.
  39. Srdić Ž., Reinhardt C. // Science. 1980. V. 207. № 4437. P. 1375–1377.
  40. Gateff E. // Science. 1978. V. 200. № 4349. P. 1448–1459.
  41. Jung S.H., Evans C.J., Uemura C., Banerjee U. // Development. 2005. V. 132. № 11. P. 2521–2533.
  42. Rugendorff A., Younossi-Hartenstein A., Hartenstein V. // Rouxs Arch. Dev. Biol. 1994. V. 203. № 5. P. 266–280.
  43. Cho B., Yoon S.H., Lee D., Koranteng F., Tattikota S.G., Cha N., Shin M., Do H., Hu Y., Oh S. Y., et al. // Nat. Commun. 2020. V. 11. № 1. P. 4483.
  44. Cattenoz P.B., Monticelli S., Pavlidaki A., Giangrande A. // Front. Cell Dev. Biol. 2021. V. 9. P. 643712.
  45. Fu Y., Huang X., Zhang P., van de Leemput J., Han Z. // J. Genet. Genomics. 2020. V. 47. № 4. P. 175–186.
  46. Cattenoz P.B., Sakr R., Pavlidaki A., Delaporte C., Riba A., Molina N., Hariharan N., Mukherjee T., Giangrande A. // EMBO J. 2020. V. 39. № 12. P. e104486.
  47. Tattikota S.G., Cho B., Liu Y., Hu Y., Barrera V., Steinbaugh M.J., Yoon S.H., Comjean A., Li F., Dervis F., et al. // Elife. 2020. V. 9. P. e54818.
  48. Russo J., Dupas S., Frey F., Carton Y., Brehelin M. // Parasitology. 1996. V. 112 (Pt 1). P. 135–142.
  49. Brehelin M. // Cell Tissue. Res. 1982. V. 221. № 3. P. 607–615.
  50. Charroux B., Royet J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. № 24. P. 9797–9802.
  51. Kurucz E., Vaczi B., Markus R., Laurinyecz B., Vilmos P., Zsamboki J., Csorba K., Gateff E., Hultmark D., Ando I. // Acta Biol. Hung. 2007. V. 58 Suppl. P. 95–111.
  52. Franc N.C., Heitzler P., Ezekowitz R.A., White K. // Science. 1999. V. 284. № 5422. P. 1991–1994.
  53. Kocks C., Cho J. H., Nehme N., Ulvila J., Pearson A. M., Meister M., Strom C., Conto S. L., Hetru C., Stuart L. M., et al. // Cell. 2005. V. 123. № 2. P. 335–346.
  54. Bretscher A.J., Honti V., Binggeli O., Burri O., Poidevin M., Kurucz E., Zsamboki J., Ando I., Lemaitre B. // Biol. Open. 2015. V. 4. № 3. P. 355–363.
  55. Irving P., Ubeda J.M., Doucet D., Troxler L., Lagueux M., Zachary D., Hoffmann J.A., Hetru C., Meister M. // Cell. Microbiol. 2005. V. 7. № 3. P. 335–350.
  56. Kurucz E., Markus R., Zsamboki J., Folkl-Medzihradszky K., Darula Z., Vilmos P., Udvardy A., Krausz I., Lukacsovich T., Gateff E., et al. // Curr. Biol. 2007. V. 17. № 7. P. 649–654.
  57. Баландин С.В., Овчинникова Т.В. // Биоорган. химия. 2016. Т. 42. № 3. С. 255–275.
  58. Olofsson B., Page D.T. // Dev. Biol. 2005. V. 279. № 1. P. 233–243.
  59. Bunt S., Hooley C., Hu N., Scahill C., Weavers H., Skaer H. // Dev. Cell. 2010. V. 19. № 2. P. 296–306.
  60. Nelson R.E., Fessler L.I., Takagi Y., Blumberg B., Keene D.R., Olson P.F., Parker C.G., Fessler J.H. // EMBO J. 1994. V. 13. № 15. P. 3438–3447.
  61. Defaye A., Evans I., Crozatier M., Wood W., Lemaitre B., Leulier F. // J. Innate Immun. 2009. V. 1. № 4. P. 322–334.
  62. Sears H.C., Kennedy C.J., Garrity P.A. // Development. 2003. V. 130. № 15. P. 3557–3565.
  63. Guillou A., Troha K., Wang H., Franc N.C., Buchon N. // PLoS Pathog. 2016. V. 12. № 10. P. e1005961.
  64. Shia A.K., Glittenberg M., Thompson G., Weber A.N., Reichhart J.M., Ligoxygakis P. // J. Cell Sci. 2009. V. 122. № 24. P. 4505–4515.
  65. Binggeli O., Neyen C., Poidevin M., Lemaitre B. // PLoS Pathog. 2014. V. 10. № 5. P. e1004067.
  66. Dudzic J.P., Kondo S., Ueda R., Bergman C.M., Lemaitre B. // BMC Biol. 2015. V. 13. P. 81.
  67. Tang H., Kambris Z., Lemaitre B., Hashimoto C. // J. Biol. Chem. 2006. V. 281. № 38. P. 28097–28104.
  68. Nam H.J., Jang I.H., You H., Lee K.A., Lee W.J. // EMBO J. 2012. V. 31. № 5. P. 1253–1265.
  69. Nappi A.J., Vass E., Frey F., Carton Y. // Eur. J. Cell. Biol. 1995. V. 68. № 4. P. 450–456.
  70. Ramet M., Manfruelli P., Pearson A., Mathey-Prevot B., Ezekowitz R.A. // Nature. 2002. V. 416. № 6881. P. 644–648.
  71. Galko M.J., Krasnow M.A. // PLoS Biol. 2004. V. 2. № 8. P. E239.
  72. Neyen C., Binggeli O., Roversi P., Bertin L., Sleiman M.B., Lemaitre B. // Dev. Comp. Immunol. 2015. V. 50. № 2. P. 166–174.
  73. Rizki T.M., Rizki R.M. // Dev. Comp. Immunol. 1992. V. 16. № 2–3. P. 103–110.
  74. Shrestha R., Gateff E. // Development, Growth and Differentiation. 1982. V. 24. № 1. P. 83–98.
  75. Anderl I., Vesala L., Ihalainen T.O., Vanha-Aho L.M., Ando I., Ramet M., Hultmark D. // PLoS Pathog. 2016. V. 12. № 7. P. e1005746.
  76. Nam H.J., Jang I.H., Asano T., Lee W.J. // Mol. Cells. 2008. V. 26. № 6. P. 606–610.
  77. Honti V., Kurucz E., Csordas G., Laurinyecz B., Markus R., Ando I. // Immunol. Lett. 2009. V. 126. № 1–2. P. 83–84.
  78. Tokusumi T., Shoue D.A., Tokusumi Y., Stoller J.R., Schulz R.A. // Genesis. 2009. V. 47. № 11. P. 771–774.
  79. Evans C.J., Liu T., Banerjee U. // Methods. 2014. V. 68. № 1. P. 242–251.
  80. Rus F., Kurucz E., Markus R., Sinenko S.A., Laurinyecz B., Pataki C., Gausz J., Hegedus Z., Udvardy A., Hultmark D., et al. // Gene Expr. Patterns. 2006. V. 6. № 8. P. 928–934.
  81. Sinenko S.A., Mathey-Prevot B. // Oncogene. 2004. V. 23. № 56. P. 9120–9128.
  82. Semenova N.Y., Bessmel’tsev S.S., Rugal’ V.I. // Klin. Onkogematol. 2014. V. 7. № 4. P. 501–510.
  83. Charbord P., Pouget C., Binder H., Dumont F., Stik G., Levy P., Allain F., Marchal C., Richter J., Uzan B., et al. // Cell Stem Cell. 2014. V. 15. № 3. P. 376–391.
  84. Belyavsky A., Petinati N., Drize N. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. № 17. P. 9231.
  85. Comazzetto S., Shen B., Morrison S. J. // Dev. Cell. 2021. V. 56. № 13. P. 1848–1860.
  86. Morrison S.J., Spradling A.C. // Cell. 2008. V. 132. № 4. P. 598–611.
  87. Fuller M.T., Spradling A.C. // Science. 2007. V. 316. № 5823. P. 402–404.
  88. Homem C.C., Knoblich J.A. // Development. 2012. V. 139. № 23. P. 4297–4310.
  89. Micchelli C.A., Perrimon N. // Nature. 2006. V. 439. № 7075. P. 475–479.
  90. Minakhina S., Steward R. // Development. 2010. V. 137. № 1. P. 27–31.
  91. Dey N.S., Ramesh P., Chugh M., Mandal S., Mandal L. // Elife. 2016. V. 5. P. e18295.
  92. Ho K.Y.L., Carr R.L., Dvoskin A.D., Tanentzapf G. // Elife. 2023. V. 12. P. e84085.
  93. Girard J.R., Goins L.M., Vuu D.M., Sharpley M.S., Spratford C.M., Mantri S.R., Banerjee U. // Elife. 2021. V. 10. P. e67516.
  94. Mandal L., Banerjee U., Hartenstein V. // Nat. Genet. 2004. V. 36. № 9. P. 1019–1023.
  95. Medvinsky A., Dzierzak E. // Cell. 1996. V. 86. № 6. P. 897–906.
  96. Mandal L., Martinez-Agosto J.A., Evans C.J., Hartenstein V., Banerjee U. // Nature. 2007. V. 446. № 7133. P. 320–324.
  97. Crozatier M., Ubeda J.M., Vincent A., Meister M. // PLoS Biol. 2004. V. 2. № 8. P. E196.
  98. Rodrigues D., Renaud Y., VijayRaghavan K., Waltzer L., Inamdar M. S. // Elife. 2021. V. 10. P. e61409.
  99. Sinenko S.A., Mandal L., Martinez-Agosto J.A., Banerjee U. // Dev. Cell. 2009. V. 16. № 5. P. 756–763.
  100. Owusu-Ansah E., Banerjee U. // Nature. 2009. V. 461. № 7263. P. 537–541.
  101. Crozatier M., Meister M. // Cell. Microbiol. 2007. V. 9. № 5. P. 1117–1126.
  102. Krzemien J., Dubois L., Makki R., Meister M., Vincent A., Crozatier M. // Nature. 2007. V. 446. № 7133. P. 325–328.
  103. Mondal B.C., Mukherjee T., Mandal L., Evans C.J., Sinenko S.A., Martinez-Agosto J. A., Banerjee U. // Cell. 2011. V. 147. № 7. P. 1589–1600.
  104. Tokusumi Y., Tokusumi T., Shoue D.A., Schulz R.A. // PLoS One. 2012. V. 7. № 7. P. e41604.
  105. Lebestky T., Jung S.H., Banerjee U. // Genes Dev. 2003. V. 17. № 3. P. 348–353.
  106. Krzemien J., Oyallon J., Crozatier M., Vincent A. // Dev. Biol. 2010. V. 346. № 2. P. 310–319.
  107. Mohammad K., Dakik P., Medkour Y., Mitrofanova D., Titorenko V.I. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 9. P. 2158.
  108. Hombria J.C., Brown S., Hader S., Zeidler M.P. // Dev. Biol. 2005. V. 288. № 2. P. 420–433.
  109. Benmimoun B., Polesello C., Haenlin M., Waltzer L. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. № 29. P. 9052–9057.
  110. Oyallon J., Vanzo N., Krzemien J., Morin-Poulard I., Vincent A., Crozatier M. // PLoS One. 2016. V. 11. № 2. P. e0148978.
  111. Grigorian M., Liu T., Banerjee U., Hartenstein V. // Dev. Biol. 2013. V. 384. № 2. P. 301–312.
  112. Makhijani K., Alexander B., Tanaka T., Rulifson E., Bruckner K. // Development. 2011. V. 138. № 24. P. 5379–5391.
  113. Goto A., Kadowaki T., Kitagawa Y. // Dev. Biol. 2003. V. 264. № 2. P. 582–591.
  114. Mukherjee T., Kim W. S., Mandal L., Banerjee U. // Science. 2011. V. 332. № 6034. P. 1210–1213.
  115. Terriente-Felix A., Li J., Collins S., Mulligan A., Reekie I., Bernard F., Krejci A., Bray S. // Development. 2013. V. 140. № 4. P. 926–937.
  116. Lebestky T., Chang T., Hartenstein V., Banerjee U. // Science. 2000. V. 288. № 5463. P. 146–149.
  117. Tokusumi T., Sorrentino R.P., Russell M., Ferrarese R., Govind S., Schulz R. A. // PLoS One. 2009. V. 4. № 7. P. e6429.
  118. Spratford C.M., Goins L.M., Chi F., Girard J.R., Macias S.N., Ho V.W., Banerjee U. // Development. 2021. V. 148. № 24. P. 200216.
  119. Ferguson G.B., Martinez-Agosto J.A. // Dev. Biol. 2017. V. 425. № 1. P. 21–32.
  120. Shim J., Mukherjee T., Mondal B.C., Liu T., Young G.C., Wijewarnasuriya D.P., Banerjee U. // Cell. 2013. V. 155. № 5. P. 1141–1153.
  121. Baldeosingh R., Gao H., Wu X., Fossett N. // Dev. Biol. 2018. V. 441. № 1. P. 132–145.
  122. Benmimoun B., Polesello C., Waltzer L., Haenlin M. // Development. 2012. V. 139. № 10. P. 1713–1717.
  123. Pennetier D., Oyallon J., Morin-Poulard I., Dejean S., Vincent A., Crozatier M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. № 9. P. 3389–3394.
  124. Khadilkar R.J., Rodrigues D., Mote R.D., Sinha A.R., Kulkarni V., Magadi S.S., Inamdar M.S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014. V. 111. № 13. P. 4898–4903.
  125. Destalminil-Letourneau M., Morin-Poulard I., Tian Y., Vanzo N., Crozatier M. // Elife. 2021. V. 10. P. e64672.
  126. Morin-Poulard I., Sharma A., Louradour I., Vanzo N., Vincent A., Crozatier M. // Nat. Commun. 2016. V. 7. P. 11634.
  127. Ramesh P., Dey N. S., Kanwal A., Mandal S., Mandal L. // Elife. 2021. V. 10. P. e67158.
  128. Ho K.Y.L., An K., Carr R.L., Dvoskin A.D., Ou A.Y.J., Vogl W., Tanentzapf G. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2023. V. 120. № 45. P. e2303018120.
  129. Sinenko S.A., Shim J., Banerjee U. // EMBO Rep. 2012. V. 13. № 1. P. 83–89.
  130. Louradour I., Sharma A., Morin-Poulard I., Letourneau M., Vincent A., Crozatier M., Vanzo N. // Elife. 2017. V. 6. P. e25496.
  131. Gao H., Wu X., Fossett N. // Molecular and Cellular Biology. 2009. V. 29. № 22. P. 6086–6096.
  132. Zhang C.U., Cadigan K.M. // Development. 2017. V. 144. № 13. P. 2415–2427.
  133. Zhang C.U., Blauwkamp T.A., Burby P.E., Cadigan K.M. // PLoS Genet. 2014. V. 10. № 8. P. e1004509.
  134. Goins L.M., Girard J.R., Mondal B.C., Buran S., Su C.C., Tang R., Biswas T., Banerjee U. // bioRxiv. 2023. 10.1101/2023.06.29.547151. P. 2023.2006.2029.547151.
  135. Dragojlovic-Munther M., Martinez-Agosto J.A. // Dev. Biol. 2013. V. 384. № 2. P. 313–330.
  136. Zhang W., Wang D., Si J., Jin L. H., Hao Y. // Cells. 2023. V. 12. № 4. P. 661.
  137. Makki R., Meister M., Pennetier D., Ubeda J.M., Braun A., Daburon V., Krzemien J., Bourbon H.M., Zhou R., Vincent A., et al. // PLoS Biol. 2010. V. 8. № 8. P. e1000441.
  138. Flaherty M.S., Salis P., Evans C. J., Ekas L. A., Marouf A., Zavadil J., Banerjee U., Bach E.A. // Dev. Cell. 2010. V. 18. № 4. P. 556–568.
  139. Minakhina S., Tan W., Steward R. // Dev. Biol. 2011. V. 352. № 2. P. 308–316.
  140. Gao H., Wu X., Fossett N. // PLoS One. 2013. V. 8. № 9. P. e74684.
  141. Kulkarni V., Khadilkar R.J., Magadi S.S., Inamdar M.S. // PLoS One. 2011. V. 6. № 11. P. e27667.
  142. Sinha A., Khadilkar R.J., S V.K., Roychowdhury Sinha A., Inamdar M. S. // Cell Rep. 2013. V. 4. № 4. P. 649–658.
  143. Sinenko S.A., Starkova T.Y., Kuzmin A.A., Tomilin A.N. // Front. Cell Dev. Biol. 2021. V. 9. P. 714370.
  144. Lennicke C., Cocheme H.M. // Mol. Cell. 2021. V. 81. № 18. P. 3691–3707.
  145. Gao H., Wu X., Simon L., Fossett N. // PLoS One. 2014. V. 9. № 9. P. e107768.
  146. Cho B., Shin M., Chang E., Son S., Shin I., Shim J. // Dev. Cell. 2024. V. 59. № 8. P. 1075–1090.
  147. Dolezal T., Dolezelova E., Zurovec M., Bryant P. J. // PLoS Biol. 2005. V. 3. № 7. P. e201.
  148. Bajgar A., Dolezal T. // PLoS Pathog. 2018. V. 14. № 4. P. e1007022.
  149. Belenkaya T.Y., Han C., Yan D., Opoka R.J., Khodoun M., Liu H., Lin X. // Cell. 2004. V. 119. № 2. P. 231–244.
  150. Hao Y., Jin L.H. // Elife. 2017. V. 6. P. e25094.
  151. Khadilkar R.J., Vogl W., Goodwin K., Tanentzapf G. // Elife. 2017. V. 6. P. e28081.
  152. Labrosse C., Eslin P., Doury G., Drezen J.M., Poirie M. // J. Insect Physiol. 2005. V. 51. № 2. P. 161–170.
  153. Nassel D.R., Liu Y., Luo J. // Gen. Comp. Endocrinol. 2015. V. 221. P. 255–266.
  154. Dragojlovic-Munther M., Martinez-Agosto J.A. // Development. 2012. V. 139. № 20. P. 3752–3763.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Синенко С.А., 2024

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах