Ecological Basis for Rational Phage Therapy

Cover Page

Abstract


Understanding the mutual interactions of bacterial and phage populations in the environment of a human or animal body is essential in any attempt to influence these complex processes, particularly for rational phage therapy. Current knowledge on the impact of naturally occurring bacteriophages on the populations of their host bacteria, and their role in the homeostasis maintenance of a macro host, is still sketchy. The existing data suggest that different mechanisms stabilize phage-bacteria coexistence in different animal species or different body sites. The defining set of parameters governing phage infection includes specific physical, chemical, and biological conditions, such as pH, nutrient densities, host prevalence, relation to mucosa and other surfaces, the presence of phage inhibiting substances, etc. Phage therapy is also an ecological process that always implies three components that form a complex pattern of interactions: populations of the pathogen, the bacteriophages used as antibacterial agents, and the macroorganism. We present a review of contemporary data on natural bacteriophages occuring in human- and animal-body associated microbial communities, and analyze ecological and physiological considerations that determine the success of phage therapy in mammals.

Ecological Basis for Rational Phage Therapy

A V Letarov

Winogradsky Institute of Microbiology RAS

A K Golomidova

Winogradsky Institute of Microbiology RAS

K K Tarasyan

Winogradsky Institute of Microbiology RAS

  1. d’Herelle F. (1921) La bactériophage. Son rôle dans l'immunité. Paris. Cited after Russian edition (1926). Moscow - Leningrad : State Editor.
  2. Sulakvelidze A., Kutter E. (2005) Bacteriophage therapy in humans. In: Bacteriophages: biology and applications. Eds. Kutter E. and Sulakvelidze,A. P. 381—436. Boca Raton: CRC Press.
  3. Hawkey P.M., Jones A.M. //. J Antimicrob Chemother. 2009. Sep; 64 Suppl 1:i3-10.
  4. Livermore D.M. // J Antimicrob Chemother. 2009 Sep; 64 Suppl 1:i29-36.
  5. Gorski A., Miedzybrodzki R., Borysowski J., et al..//Curr. Opin. Investig. Drugs. 2009.10. P. 766-774.
  6. O’Flaherty S., Ross R.P., Coffey A. // FEMS Microbiol. Rev. 2009.33, 801.
  7. Sulakvelidze A. and Barrow P. Phage therapy in animals and agribusiness. In: Bacteriophages: biology and applications. Eds. Kutter E. and Sulakvelidze A. 2005. P. 335-380. Boca Raton: CRC Press.
  8. Ackermann H.W. 5500 // Arch. Virol. 2007.152. P. 227-243.
  9. Calendar R. ed. The bacteriophages. 2nd edition, Oxford university press, New York. 2006.746P.
  10. Weinbauer M. // FEMS Microbiol Rev. 2004. 28: P. 127-181.
  11. Bamford D. // Res. in Microbiol. 2003. 154. P. 231-236.
  12. Domoradskii I. V., Hohoyev T.H., Kondrakova О.А. et al. // Rossiyskiy Himicheskiy Zhurnal. 2002. 46. p. 80-89.
  13. Letarov A., Kulikov E. //. J. Appl. Microbiol 2009. 107. С. 1-13.
  14. Tarakanov B.V. Bacteriophagy phenomenon in ruminary animals. М.: Nauchniy Mir. 2006. p184.
  15. Kulikov E.E., Isaeva A.S., Rotkina A.S., Manykin A.A., Letarov A.V. // Mikrobiologiia. 2007. 76. P. 271-278.
  16. Tarakanov B.V. // Mikrobiologiia. 1971. 40. P. 544-550.
  17. Tarakanov B.V. // Mikrobiologiia. 1971. 1971. 41. С. 862-870.
  18. Alexander F., Davies M. E., Muir A. R. // Res Vet Sci 1970.11. P. 592-593.
  19. Breitbart M., I. Hewson B., Felts J., et al. // J. Bacteriol. 2003. 185. P. 6220-6223.
  20. Cann J. A., Fandrich S. E., Heaphy S. // Virus genes 2005. 30. P. 151-156.
  21. Flewett T.H., Bryden A.S., Davies H. // J. Clin. Path. 1974. 27. P. 603-614.
  22. Hoogenraad N.J., Hird F.J.R. // Aust. J. Biol. Sci. 1970. 23. P. 793-808.
  23. Hoogenraad N.J., Hird F.J.R., Holmes I., Millis F. // J. Gen. Virol. 1967. 1. P. 575-576, 942-943.
  24. Lepage P., Colombet J., Marteau P. et al. // Gut 57. 2008. P. 424-425.
  25. Paynter M.J.B., Ewert D.L., Chalupa W. (1969) // Applied Microbiol 1969. 18. P. 942-943.
  26. Ritchie A.E., Robinson I.M., Allison M.J. Rumen bacteriophage: survey of morphological types. In: Microscopie electronique, ed. Favard P. 1970. Vol. 3. P. 333-334. Paris: Societe Francaise de Microscopie electronique (cited by Tarakanov, 2006).
  27. Zhang T., Breitbart M., Heng Lee W. et al. // PLoS Biol 2006. 4(1): e3C3.
  28. Brouns S.J., Jore M.M., Lundgren M. et al // Science. 321. 2008. P. 960-964.
  29. Hitch G., Pratten J., Taylor P.W. // Lett in Applied Microbiol 2004. 39. P. 215-219.
  30. Comeau A.M., Buenaventura E., Suttle C.A. // Appl. Env. Microbiol 2005. 71. P. 5324-5331.
  31. Klieve A.V. // Appl. Environ. Microbiol 1991. 57. P. 3660-3663.
  32. Calci K.R., Burkhardt III W., Watkins W.D., Scott. R.R. // Appl. Environ. Microbiol 1998. 64. P. 5027-5029.
  33. Cole D., Long S.C., Sobsey M. // Appl. Environ. Microbiol. 2003. 69. P. 6507-6514.
  34. Cornax R., Morinigo M.A., Gonzalez-Jaen F., Alonso M.C., Borrego J.J. // Zentralbl Bakteriol 1994. 281. P. 214-224.
  35. Dhillon T.S., Dhillon E.K., Chau H.C., Li W.K., Tsang, A.H. // Appl. Environ. Microbiol 1976. 32. P. 68-74.
  36. Furuse K., Osawa J., Kawashiro R. et al (1983) // J. Gen. Virol. 1983. 64. P. 2039-2043.
  37. Gantzer C., Henny J., Schwartzbrod L. // Int. J. Hyg. Environ. Health. 2002. 205. P. 325-328.
  38. Grabow W.O.K., T.E. Neubrech C.S. Holrzhausen and Jofre. J. // Water Science and Technology. 1995. 31. P. 223-230.
  39. Havelaar A.H., Furuse K., Hogeboom W.M. // J. Appl. Bacteriol 1986. 60. P. 55-262.
  40. Lusiak-Szelachowska M., Weber-Dabrowska B., Gorski A. // Pol. Merkur. Lekarski. 2006. 124. P. 381-383.
  41. Muniesa M., Moce-Llivina L., Katayama H., Jofre J. // Antonie Van Leeuwenhoek. 2003. 83. P. 305-315.
  42. Schaper M., Jofre J., Uys M., Grabow W. O. K. // J. Appl. Microbiol 2002. 92. P. 657-667.
  43. Schmid E. N., von Recklinghausen G., Ansorg. R. // J. Med. Microbiol 1990. 32. P. 101-104.
  44. Klieve A.V., Swain R.A. // Appl. Environ. Microbiol 59. P. 2299-2303.
  45. Swain R.A., Nolan J.V., Klieve A.V. // Appl. Environ. Microbiol 1996. 62. P. 994-997.
  46. Furuse K., Sakurai T., Hirashima A., Katsuki M., Ando A., Watanbee I. // Appl. Environ. Microbiol 1978. 35. P. 995-1002.
  47. Chibani-Chenoufi S., Sidoti J., Bruttin A. et al. // J. Bacteriol. 2004. 186. P. 8287-8294.
  48. Ricca D.M., Cooney J.J. // J. Indust. Microbiol. Biotechnol. 2000. 24. P. 124-126.
  49. Golomidova A., Kulikov E., Isaeva A., Manykin A., Letarov A. // Appl. Environ. Microbiol. 2007. 73. Р. 5975-5981.
  50. Hintz H.F., Cymbaluk N.F. // Annu Rev. Nutr. 1994. 14. Р. 243-267.
  51. Yoshida T., Ellner S.P., Jones L.E. et al. // PloS. Biol. 2007. 5. P. 1868-1879.
  52. Stephen A. M., Cummings J. H. // J. Med. Microbiol 1980. 13. Р. 45-56.
  53. Iverson W. G., Mills N. F. // Appl. Environ. Microbiol 1977. 33. P. 810-813.
  54. Wiggins B.A., Alexander M. // Appl. Environ. Microbiol 1985. 48. Р. 19-23.
  55. Brokhurst M.A., Bukcling A., Rainey P.B. // Proc. R Soc. 2005. B 272. Р. 1385-1391.
  56. Holmfeldt K., Middelboe M., Nybroe O., Riemann L. // Appl. Environ. Microbiol. 2007. 73. P. 6730-6739.
  57. Poullain V., Gandon S., Brokhurst M.A., Buckling A., Hochberg M.E. // Evolution. 2008. 62(1). 1-11.
  58. Weitz J.S., Hatman H., Levin S.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2005. 102. P. 9535-9540.
  59. Hoskisson P., Smith M.C.M. // Curr. Opin. Microbiol 2007. 10. Р. 396-400.
  60. Pal C., Macia M., Oliver A., Schachar I., Buckling A. // Nature. 2009. 450. Р. 1079-1081.
  61. Sundin G.W., Weingard M.R. // FEMS Microbiol. Let. 2007. 277. Р. 11-20.
  62. LeClerc J.E., Li B., Payne W.L., Cebula T.A. // Science. 1996. 274. Р. 1208-1211.
  63. Milinovich G.J., Trott D.J., Burrell PC. et al. // Environ. Microbiol 2006. 8. Р. 885-898.
  64. Atterbury R. J., Dillon E., Swift C., et al. // Appl. Environ. Microbiol 2005. 71. Р. 4885-4887.
  65. Scott A.E., Timms A.R., Connerton P.L., El-Shibiny A., Connerton I.F. // Environ. Microbiol. 9. Р. 2341-2353.
  66. Scott A.E., Timms A.R., Connerton P.L. et al. // Plos. Biology. 2007. 3. Р. 114.
  67. Brussow H. // Microbiology. 2005. 151. Р. 2133-2140.
  68. Chibani-Chenoufi S., Sidoti J., Bruttin A. et al. // Antimicrob. Agents. Chemotherapy. 2004. 48. P. 2558-2569.
  69. Kasman L. // Virology. 2. Р. 34.
  70. Gabig M., Herman-Antosiewicz A., Kwiatkowska M. et al. // Microbiology. 2002. 148. P. 1533-1542.
  71. Araujo R., Muniesa M., Méndez J. et al. // J. Virol Meth. 2001. 93. Р. 127-136.
  72. Poulsen L.K., Licht T.R., Rang C., Krogfelt K.A., Molin. S. // J. Bacteriol 1995. 177:5840-5845.
  73. Krogfelt K.A., Poulsen L.K., Molin S. // Infect. Immun. 1993. 61. Р. 5029-5034.
  74. Stryiak I., Kmet V., Spanova A. // Microbiologica. 1989. 12. P. 317-322.
  75. Swain R.A., Nolan J.V., Klieve A.V. // Microbiology Australia. 1996. 17. A87(GWP27).
  76. Wells J.E., Russel J.B. // J. Dairy Sci. 1996. 79. Р. 1487-1495.
  77. Antonio M.A.D., Hawes S.E., Hillier S.L. // The J. Inf. Diseases. 1999. 180. Р. 1950-1956.
  78. Antonio M.A.D., Hillier S.L. // J. Clin. Microbiol 2003. 41. Р. 1881-1887.
  79. Kiliç A.O., Pavlova S. I., Alpay S., Kiliç S.S., Tao L. (2001) // Clin. Diagn. Lab. Immunol 2001. 8. P. 31-39.
  80. Martin R., Soberyn N., Escobedo S., Suarez J. // Int. Microbiol. 2009. 12. Р. 131-136.
  81. Blackwell A.L. // Sex Transm. Infect. 1999. 75. Р. 352-353.
  82. Fethers K.A., Fairley C.K., Hocking J.S., Gurrin L.C., Bradshaw C.S. // Clin. Infect. Dis. 2008. 47. Р. 1426-1435.
  83. Brown S.P., Le Chat L., De Paepe M., Taddei F. // Curr. Biol 2006. 16. Р. 2048-2052.
  84. Kihara A., Akiyama Y., Ito K. (2001) // J. Biol.Chem. 2001. 276. P. 13695-13700.
  85. Riipinen K.A., Raisanen L., Alatossava T. // J. Appl. Microbiol 2007. 103. Р. 2465-2475.
  86. Pavlova S.I., Tao L. // Mutat. Res. 2000. 466. P. 57-62.
  87. Tock M.R., Dryden D.T. // Curr. Opin. Microbiol 2005. 8. Р. 466-472.
  88. Durmaz E., Klaenhammer T.R. // J Bacteriol 2007. 189. Р. 1417-1425.
  89. Fineran P.C., Blower T.R., Foulds I.J. et al // Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 2009.106. P. 894-899.
  90. Sorek R., Kunin V., Hugenholtz P. // Nat. Rev. Microbiol 2008. 6. P. 181-186.
  91. Hale C.R., Zhao P., Olson S. et al. // Cell. 2009. 139. P. 945-956.
  92. Wiedenheft B., Zhou K., Jinek M., Coyle S.M., Ma W., Doudna J.A. // Structure. 2009. 17. P. 904-912.
  93. Bystricky V., Drahos V., Mulczyck M., Przondo-Hessek A., Slopeck S. // Acta Virol. 1964. 176. Р. 369-372.
  94. Dennehy J.J., Friedenberg N.A., Yang Y.W., Turner P.E. // Ecol.Lett. 2007. 10. P. 230-240.
  95. Fraser J.S., Maxwell K.L., Davidson A.R. // Curr. Opin. Microbiol 2007. 10. Р. 382-387.
  96. Letarov A., Manival X., Desplats C., Krisch H.M. // J. Bacteriol. 2005. 187. Р. 1055-1066.
  97. Gallet R., Shao Y., Wang I. // BMC Evolutionary Biology. 2009. 9:241.
  98. Dhillon E.K.S., Dhillon T.S., Lam Y.Y., Tsang A.H.C. // Appl. Environ. Microbiol. 1980. 39. P. 1046-1053.
  99. Miller R.V., Day M. Contribution of lysogeny, pseudolysogeny, and starvation to phage ecology. In S. T. Abedon (ed): Bacteriophage Ecology. Cambridge U. Press, Cambridge. 2008. P. 114-143.
  100. Dabrowska K., Switala-Jelen K., Opolski A., Weber-Dabrowska B., Gorski A. // J. Applied Microbiol. 2005. 98. Р. 7-13.
  101. Gorski A., Wazna E., Weber-Dabrowska B., Dabrowska K., Switala-Jelen K., Miedzybrodzki R. // FEMS Immunol. Med. Microbiol 2006. 46. P. 313-319.
  102. Olivera A., Sereno R., Nicolau A., Azeredo J. // Poultry Sci. 2009. 88. P. 728-733.
  103. Bogovazova G.G., Voroshilova N.N., Bondarenko V.M. // Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 1991. № 4. P. 5-8.
  104. Perepanova T.S., Darbeeva O.S., Kotliarova G.A., et al. // Urologia I nephrologia. № 5. P. 14-17.
  105. Subbotin A.V., Funker M.G., Urman E.S. et al. // Use of a sextaphage in complex antibacterial treatment of induced pancreonecrosis. Zdorovye i obrazovanie: Materiali mezhdunarodnoy nauchno-prakticheskoy konferencii. Perm, 2006. P. 191-197.
  106. Tokarev M.V., Davidov M.I., Funker E.V. // Treatment of acute pyelonephritis using bacteriophages. // Aktualinie voprosi klinicheskoy medicini. Sbornik nauchnih trudov, posviaschenniy 130-letiu Permskoy GKB #6. Perm. 2005.
  107. Constantini T.V., Putnam J.G., Sawada R. et al. // Surgery. 2009. 146. P. 206-212.
  108. Duerr D.M., White S.J., Shluesener H.J. // J. Virol. Methods. 2004. 116. P. 177-180.
  109. Higgins L.M., Lambkin I., Donnelly G. et al. // Pharm. Res. 2004. 21. P. 695-705.
  110. Kang S.K., Woo J.H., Kim M.K., Woo S.S., Choi J.H., Lee N.K., Choi Y. J. // J. Biotechnol 2009. 135. Р. 210-216.
  111. Hamzeh-Mivehroud M., Mahmoudpour A., Rezazadeh H., Dastmalchi S. // Eur. J. Pharm. Biopharm. 2008. 70. P. 577-581.
  112. Uchiyama J., Maeda Y., Takemura I. et al. // Microbiol. Immunol 2009. 53. P. 301-304.
  113. Dubos R., Straus J.H., Pierce C. // J. Exp. Med. 1943. 20. Р. 161-168.
  114. Raynaud A., Cloastre L., Bernard J. et al. // Vet. Microbiol 1992. 30. P. 203-212.
  115. Inchley C.J. // Clin. Exp. Immunol 1969. 5. P. 173-187.
  116. Appelmans R. Le bacteriophage dans l’organisme. Compt. Rend. Soc. de Biol 1921. 85. P. 722-724.
  117. Vitiello C.L., Merril C. R., Adhya S. // Virus. Res. 2005. 114. P. 101-103.
  118. Capparelli R., Parlato M., Borrielo G., Salvatore P., Iannelli D. // Antimicrobiol. Agents Chemother. 2007. 51. Р. 2765-2773.
  119. Capparelli R., Ventimiglia S., Roperto S., Fenizia D., Iannelli D. // Clin. Microbiol. Infect. 12. P. 248-253.
  120. Kucharewicz-Krukowska A., Slopeck S. // Arch. Immunol. Ther. Exp. (Warsz) 1987. 35. P. 553-561.
  121. Adams M. Bacteriophages. М.: Izdatelstvo inostrannoy literaturi. 1961. Р. 527.
  122. Miedzybrodzki R., Switala-Jelen K., Fortuna W. et al. // Virus. Res. 2008. 131. Р. 233-242.
  123. Pajtasz-Piasecka E., Rossowska J., Dus D., Weber-Dabrowska B. et al. (2008) // Immunol. Let. 2008. 116. P. 24-32.
  124. Przerwa A., Zimecki M., Switala-Jelen K. et al. // Med. Microbiol. Immunol 2006. 195. Р. 143-150.
  125. Dabrowska K., Zembala M., Boratynski J. et al. // Arch. Microbiol 2007. 187. Р. 489-98.
  126. Rasmussen M., Jacobson M., Bjork L. // The J. Biol. Chem. 2003. 278. P. 32313-32316.
  127. Cairns B., Timms A.R., Jansen V.A.A., Connerton I.F., Payne R.J.H. // PLoS Pathog. 2009. 5(1): e1000253. doi: 10.1371/journal.ppat.1000253.
  128. Vinga I., Sao-Jose C., Tavares P., Santos M. Bacteriophage entry in the host cell. In Modern bacteriophage biology and biotechnology. Wegrzyn G. ed. Research signpost, Kerala, India. 2006.
  129. Kasman L., Kasman A., Westwater C., Dolan J., Schmidt M.G., Norris J.S. // J. Virol. 2002. 76. Р. 5557-5564.
  130. Macfarlane S., Dillon J.F. // J. Appl. Microbiol 2007. 102. P. 1187-1196.
  131. Anderson G.G., O’Toole G.A. // Curr. Top. Microbiol. Immunol.2008. 322. Р. 85-105.
  132. Azeredo J., Sutherland I.W. // Curr. Pharm. Biotechnol 2008. 9. Р. 261-266.
  133. Cerca N., Olivera R., Azeredo J. // Lett. Appl. Microbiol 2007. 45. Р. 313-317.
  134. Lu T.K., Collins J.J. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2007. 104. Р. 11197-11202.
  135. Pearl S., Gabay C., Kishony R., Oppenheim A., Balaban N. // PLoS Biol. 2008. 6(5): e120. doi: 10.1371/journal.pbio. 0060120.
  136. Lewis K. // Curr. Top. Microbiol. Immunol 2008. 322. Р. 107-131.
  137. Jikia D., Chkhaidze N., Imedashvili E. et al. Clin. Exp. Dermatol. 2005. 30. Р. 23-26.
  138. Bohannan B.J.M., Lenski R.E. // Ecology Lett. 3. P. 362-377.
  139. Fischetti V.A. // Curr. Opin. Microbiol. 2008. 11. P. 393-400.
  140. Smith H.W., Huggins M.B. // J. Gen. Microbiol. 1983. 133. Р. 1111-1126.

Views

Abstract - 195

PDF (English) - 66

PDF (Russian) - 83

Cited-By


PlumX

Dimensions

Refbacks

  • There are currently no refbacks.

Copyright (c) 2010 Letarov A.V., Golomidova A.K., Tarasyan K.K.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies