Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd2748310.32607/actanaturae.27483ReviewsОбзорыReview ArticleVisualization of Nucleic Acids in Micro- and Nanometer-Scale Biological Objects Using Analytical Electron MicroscopyВизуализация нуклеиновых кислот в микро- и нанометровых биологических объектах с помощью аналитической электронной микроскопииSokolovaO. S.СоколоваО. С.
Russian Federation

Faculty of Biology

биологический факультет

sokolova@mail.bio.msu.ruTrifonovaT. S.ТрифоноваТ. С.
Russian Federation

Faculty of Biology

биологический факультет

sokolova@mail.bio.msu.ruDerkachevaN. I.ДеркачеваН. И.
Russian Federation

Department of Biochemistry

кафедра биохимии

sokolova@mail.bio.msu.ruMoiseenkoA. V.МоисеенкоА. В.
Russian Federation

Department of Biochemistry

биологический факультет

sokolova@mail.bio.msu.ruLomonosov Moscow State UniversityМосковский государственный университет имени М.В. ЛомоносоваRussian University of MedicineРоссийский университет медициныRussian University of MedicineМосковский государственный университет имени М.В. Ломоносова0912202416438470608202421102024Copyright ©; 2024, Sokolova O., Trifonova T., Derkacheva N., Moiseenko A.Copyright ©; 2024, Соколова О.С., Трифонова Т.С., Деркачева Н.И., Моисеенко А.В.2024Sokolova O., Trifonova T., Derkacheva N., Moiseenko A.Соколова О.С., Трифонова Т.С., Деркачева Н.И., Моисеенко А.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/27483

Analytical electron microscopy techniques, including energy-dispersive X-ray spectroscopy (EDX) and electron energy-loss spectroscopy (EELS), are employed in materials science and biology to visualize and chemically map diverse elements. This review presents cases of successful identification of nucleic acids in cells and in DNA- and RNA-containing viruses that use the chemical element phosphorus as a marker.

Методы аналитической электронной микроскопии, включая метод энергодисперсионной рентгеновской спектроскопии (ЭДРС) и метод спектроскопии характеристических потерь энергии электронов (СХПЭЭ), используются для визуализации и картирования различных химических элементов в материаловедении и биологии. В данном обзоре представлены примеры успешной идентификации нуклеиновых кислот в клетках, а также в ДНК- и РНК-содержащих вирусах с использованием химического элемента фосфора в качестве маркера.

energy dispersive X-ray spectroscopyelectron energy loss spectroscopyelemental mapping of phosphorusbacteriophageP. aeruginosaSARS-CoV-2tick-borne encephalitis virusэнергодисперсионная рентгеновская спектроскопияспектроскопии характеристических потерь энергии электроновэлементное картирование фосфорабактериофагP. aeruginosaSARS-CoV-2вирус клещевого энцефалитаRSFРНФ19-74-30003Philimonenko V.V., Philimonenko A.A., Šloufová I., Hrubý M., Novotný F., Halbhuber Z., Krivjanská M., Nebesářová J., Šlouf M., Hozák P. // Histochem. Cell. Biol. 2014. V. 141. № 3. P. 229–239. doi: 10.1007/s00418-013-1178-6.Turk M., Baumeister W. // FEBS Lett. 2020 V. 594. № 20. P. 3243–3261. doi: 10.1002/1873-3468.13948.Nakane T., Kotecha A., Sente A., McMullan G., Masiulis S., Brown P.M.G.E., Grigoras I.T., Malinauskaite L., Malinauskas T., Miehling J., et al. // Nature. 2020. V. 587. № 7832. P. 152–156. doi: 10.1038/s41586-020-2829-0.Yip K.M., Fischer N., Paknia E., Chari A., Stark H. // Nature. 2020. V. 587. № 7832. P. 157–161. doi: 10.1038/s41586-020-2833-4.Yip K.M., Fischer N., Paknia E., Chari A., Stark H. // Nature. 2020. V. 587. № 7832. P. 157–161. doi: 10.1038/s41586-020-2833-4. Epub 2020 Oct 21. PMID: 33087927.Martin J.S., Renshaw S.A. // Biochem. Soc. Trans. 2009. V. 37. Pt 4. P. 830–837. doi: 10.1042/BST0370830.Hell S.W. // Angew. Chem. Int. Ed Engl. 2015. V. 54. № 28. P. 8054–8066. doi: 10.1002/anie.201504181.Frank J. // Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2018. V. 57. № 34. P. 10826–10841. doi: 10.1002/anie.201802770.Egerton R.F. // Rep. Progr. Phys. 2009. V. 72. № 1. P. 016502.Brydson R., Brown A., Benning L.G., Livi K. // Rev. Mineral Geochem. 2014. V. 78. P. 219–269.Warley A. // J. Мicroscopy. 2016. V. 261. № 2. P. 177–184.Bird R.P., Eskin N.A.M. // Adv. Food. Nutr. Res. 2021. V. 96. P. 27–88. doi: 10.1016/bs.afnr.2021.02.001.Vasilieva S. G., Zaitsev P. A., Baulina O. I., Lobakova E. S., Solovchenko A. E., Gorelova O. A. // Russian Nanotechnologies. 2023. V. 18. № 1. P. 53–62 doi: 10.56304/S199272232323010168.Васильева С.Г., Зайцев П.А., Баулина О.И., Лобакова Е.С., Соловченко А.Е., Горелова О.А. //Российские нанотехнологии. 2023. T. 18. № 1. С. 53–62. doi: 10.56304/S1992722323010168.Bazett-Jones D.P., Hendzel M.J. // Methods. 1999. V. 17. № 2. P. 188–200. doi: 10.1006/meth.1998.0729.Brintlinger T.H., Buckhout-White S., Bassim N.D., Mathur D., Samanta A., Robinson J.T., Idrobo J.C., Stroud R.M., Goldman E.R., Ancona M.G. // ACS Appl. Nano Materials. 2020. V. 3. № 2. P. 1123–1130.Scott J.F. // Biochim. Biophys. Acta. 1948. V. 2. P. 1–6.Scotuzzi M., Kuipers J., Wensveen D.I., de Boer P., Hagen K.C., Hoogenboom J.P., Giepmans B.N. // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 45970. doi: 10.1038/srep45970.Shebanova A., Ismagulova T., Solovchenko A., Baulina O., Lobakova E., Ivanova A., Moiseenko A., Shaitan K., Polshakov V., et al. // Protoplasma. 2017. V. 254. № 3. P. 1323–1340. doi: 10.1007/s00709-016-1024-5.Aronova M.A., Kim Y.C., Harmon R., Sousa A.A., Zhang G., Leapman R.D. // J. Struct. Biol. 2007. V. 160. № 1. P. 35–48. doi: 10.1016/j.jsb.2007.06.008.Aronova M.A., Kim Y.C., Harmon R., Sousa A.A., Zhang G., Leapman R.D. // J. Struct. Biol. 2007. V. 160. № 1. P. 35–48. https://doi.org/10.1016/j.jsb.2007.06.008Ottensmeyer F.P., Andrew J.W. // J. Ultrastruct. Res. 1980. V. 72. № 3. P. 336–348. doi: 10.1016/s0022-5320(80)90069-6.Ottensmeyer F.P., Andrew J.W. // J. Ultrastruct. Res. 1980. V. 72. № 3. P. 336–348. https://doi.org/10.1016/s0022-5320(80)90069-6Loiko N., Danilova Y., Moiseenko A., Kovalenko V., Tereshkina K., Tutukina M., Galina El-Registan G., Sokolova O., Krupyanskii Y. // PLoS One. 2020. V. 15. № 10. P. e0231562. doi: 10.1371/journal.pone.0231562.Loiko N., Danilova Y., Moiseenko A., Kovalenko V., Tereshkina K., Tutukina M., Galina El-Registan G., Sokolova O., Krupyanskii Y. // PLoS One. 2020. V. 15. № 10. P. e0231562. https://doi.org/ 10.1371/journal.pone.0231562Antipov S.S., Tutukina M.N., Preobrazhenskaya E.V., Kondrashov F.A., Patrushev M.V., Toshchakov S.V., Dominova I., Shvyreva U.S., Vrublevskaya V.V., Morenkov O.S., et al. // PLoS One. 2017. V. 12. № 8. P. e0182800.Minsky A., Shimoni E., Frenkiel-Krispin D. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2002. V. 3. № 1. P. 50–60.Kamyshinsky R., Chesnokov Yu., Dadinova L., Mozhaev A., Orlov I., Petoukhov M., Orekhov A., Shtykova E., Vasiliev A. // Biomolecules. 2019. V. 10. № 1. Р. 39.Frenkiel-Krispin D., Minsky A. // J. Struct. Biol. 2006. V. 156. № 2. P. 311–319.Danilova Y.A., Belousova V.V., Moiseenko A.V., Vishnyakov I.E., Yakunina M.V., Sokolova O.S. // Viruses. 2020. V. 12. № 10. P. 1197. doi: 10.3390/v12101197.Oikawa T., Shindo D. Analytical transmission electron microscopy. M.: Technosphere, 2006, 256 p.Оикава Т., Синдо Д. Аналитическая просвечивающая электронная микроскопия. М.: Техносфера, 2006. 256 с.Mendoza S.D., Nieweglowska E.S., Govindarajan S., Leon L.M., Berry J.D., Tiwari A., Chaikeeratisak V., Pogliano J., Agard D.A., Bondy-Denomy J. // Nature. 2020. V. 577. P. 244–248.Chaikeeratisak V., Nguyen K., Khanna K., Brilot A.F., Erb M.L., Coker J.K.C., Vavilina A., Newton G.L., Buschauer R., Pogliano K., et al. // Science. 2017. V. 355. P. 194–197.Quintana C., Marco S., Bonnet N., Risco C., Gutiérrez M.L., Guerrero A., Carrascosa J.L. // Micron. 1998. V. 29. № 4. P. 297–307. doi: 10.1016/s0968-4328(98)00011-0.Nevsten P., Evilevitch A., Wallenberg R. // J. Biol. Phys. 2012. V. 38. № 2. P. 229–240. doi: 10.1007/s10867-011-9234-8.Trifonova T.S., Moiseenko A.V., Burkaltseva M.V., Shaburova O.V., Shaitan A.K., Krylov V.N., Sokolova O.S. // Voprosy virosologii. 2021. V. 66. № 6. P. 434–441. doi: 10.36233/0507-4088-80.Трифонова Т.С., Моисеенко А.В., Буркальцева М.В., Шабурова О.В., Шайтан А.К., Крылов В.Н., Соколова О.С. // Вопросы вирусологии. 2021. Т. 66. № 6. С. 434–441. doi: https://doi.org/10.36233/0507-4088-80.Mishyna M., Volokh O., Danilova Ya., Gerasimova N., Pechnikova E., Sokolova O.S. // Micron. 2017. V. 96. P. 57–64.Sokolova O.S., Shaburova O.V., Pechnikova E.V., Shaytan A.K., Krylov S.V., Kiselev N.A., Krylov V.N. // Virology. 2014. V. 468–470. P. 472–478. doi: 10.1016/j.virol.2014.09.002.Cornelissen A., Hardies S.C., Shaburova O.V., Krylov V.N., Mattheus W., Kropinski A.M., Lavigne R. // J. Virol. 2012. V. 86. № 3. P. 1844–1852. doi: 10.1128/JVI.06330-11.Bagrov D.V., Glukhov G.S., Moiseenko A.V., Karlova M.G., Litvinov D.S., Zaitsev P.А., Kozlovskaya L.I., Shishova A.A., Kovpak A.A., Ivin Y.Y., et al. // Microscopy Res. Technique. 2022. V. 85. № 2. P. 562–569.Klein S., Cortese M., Winter S.L., Wachsmuth-Melm M., Neufeldt C.J., Cerikan B., Stanifer M.L., Boulant S., Bartenschlager R., Chlanda P. // Nat. Commun. 2020. V. 11. P. 5885. doi: 10.1038/s41467-020-19619-7.Klein S., Cortese M., Winter S.L., Wachsmuth-Melm M., Neufeldt C.J., Cerikan B., Stanifer M.L., Boulant S., Bartenschlager R., Chlanda P. // Nat. Commun. 2020. V. 11. P. 5885. https://doi.org/10.1038/s41467-020-19619-7Moiseenko A.V., Bagrov D.V., Vorovitch M.F., Uvarova V.I., Veselov M.M., Kashchenko A.V., Ivanova A.L., Osolodkin D.I., Egorov A.M., Ishmukhametov A.A., et al. // Biomedicines. 2022. V. 10. P. 2478. doi: 10.3390/biomedicines10102478.Moiseenko A.V., Bagrov D.V., Vorovitch M.F., Uvarova V.I., Veselov M.M., Kashchenko A.V., Ivanova A.L., Osolodkin D.I., Egorov A.M., Ishmukhametov A.A., et al. // Biomedicines. 2022. V. 10. P. 2478. https://doi.org/10.3390/biomedicines10102478Moiseenko A., Zhang Y., Vorovitch M.F., Ivanova A.L., Liu Z., Osolodkin D.I., Egorov A.M., Ishmukhametov A.A., Sokolova O.S. // Emerging Microbes & Infections. 2024. V. 13. № 1. P. 2290833.