Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd2747710.32607/actanaturae.27477ReviewsОбзорыReview ArticleReactive Byproducts of Plant Redox Metabolism and Protein FunctionsХимически активные побочные продукты редокс-метаболизма растений и функции белковSharovaE. I.ШароваЕ. И.
Russian Federation
e.sharova@spbu.ruMedvedevS. S.МедведевС. С.
Russian Federation
e.sharova@spbu.ruSt Petersburg UniversityСанкт-Петербургский государственный университет0912202416448610208202418102024Copyright ©; 2024, Sharova E.I., Medvedev S.S.Copyright ©; 2024, Шарова Е.И., Медведев С.С.2024Sharova E.I., Medvedev S.S.Шарова Е.И., Медведев С.С.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/27477

Living organisms exhibit an impressive ability to expand the basic information encoded in their genome, specifically regarding the structure and function of protein. Two basic strategies are employed to increase protein diversity and functionality: alternative mRNA splicing and post-translational protein modifications (PTMs). Enzymatic regulation is responsible for the majority of the chemical reactions occurring within living cells. However, plants redox metabolism perpetually generates reactive byproducts that spontaneously interact with and modify biomolecules, including proteins. Reactive carbonyls resulted from the oxidative metabolism of carbohydrates and lipids carbonylate proteins, leading to the latter inactivation and deposition in the form of glycation and lipoxidation end products. The protein nitrosylation caused by reactive nitrogen species plays a crucial role in plant morphogenesis and stress reactions. The redox state of protein thiol groups modified by reactive oxygen species is regulated through the interplay of thioredoxins and glutaredoxins, thereby influencing processes such as protein folding, enzyme activity, and calcium and hormone signaling. This review provides a summary of the PTMs caused by chemically active metabolites and explores their functional consequences in plant proteins.

Живые организмы обладают удивительной способностью значительно расширять базовую информацию о строении и функциях белка, закодированную в геноме. Существует несколько способов увеличения разнообразия и функциональных возможностей белков, главными из которых являются альтернативный сплайсинг мРНК и посттрансляционные модификации белков (ПТМ). Большинство химических реакций, протекающих в живых клетках, контролируется ферментами. Однако в клетках постоянно появляются химически активные побочные продукты редокс-метаболизма растений, которые могут спонтанно реагировать с биомолекулами, в том числе с белками, вызывая их модификации. Активные карбонилы, возникающие в ходе окислительного метаболизма углеводов и липидов, карбонилируют белки, приводя к их инактивации и отложению в форме конечных продуктов гликирования и липоксидирования. Нитрозилирование белков, вызываемое активными формами азота, – важный элемент реализации морфогенетических программ и стрессовых реакций растений. Редокс-модификации тиольных групп белков под действием активных форм кислорода контролируются тиоредоксинами и глутаредоксинами и вовлечены в фолдинг белков, регуляцию активности ферментов, кальциевую и гормональную сигнализации. В обзоре обобщена информация о ПТМ, вызываемых химически активными метаболитами, и о роли этих модификаций в функционировании белков растений.

post-translational modifications (PTMs) of proteinsproteoformscarbonylationnitrosylationglutathionylationsulfenylationпосттрансляционные модификации белков (ПТМ)протеоформыкарбонилированиенитрозилированиеглутатионилированиесульфенилированиеRussian Science FoundationРоссийский научный фонд20–16–00086-ПLaloum T., Martín G., Duque P. // Trends Plant Sci. 2018. V. 23. № 2. P. 140–150.Lam P.Y., Wang L., Lo C., Zhu F.-Y.// Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. P. 7355.Muhammad S., Xu X., Zhou W., Wu L. // WIREs RNA. 2023. V. 14. № 3. P. e1758.Vu L.D., Gevaert K., De Smet I. // Trends Plant Sci. 2018. V. 23. № 12. P. 1068–1080.Ramazi S., Zahiri J. // Database. 2021. V. 2021. ID baab012.Willems P., Horne A., van ParysT., Goormachtig S., De Smet I., Botzki A., van Breusegem F., Gevaert K. // Plant J. 2019. V. 99. № 4. P. 752–762.Willems P., Horne A., van Parys T., Goormachtig S., De Smet I., Botzki A., van Breusegem F., Gevaert K. // Plant J. 2019. V. 99. № 4. P. 752–762.Willems P., Sterck L., Dard A., Huang J., De Smet I., Gevaert K., van Breusegem F. // J. Exp. Bot. 2024. V. 74. № 15. P. 4611–4624.Smith L.M., Kelleher N.L. // Nat. Methods. 2013. V. 10. № 3. P. 186–187.Smith L.M., Kelleher N.L. // Science. 2018. V. 359. № 6380. P. 1106–1107.Aebersold R., Agar J.N., Amster I.J., Baker M.S., Bertozzi C.R., Boja E.S., Costello C.E., Cravatt B.F., Fenselau C., Garcia B.A., et al. // Nat. Chem. Biol. 2018. V. 14. № 3. P. 206–214.Kosová K., Vítámvás P., Prášil I.T., Klíma M., Renaut J. // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. Р. 793113.Heinemann B., Künzler P., Eubel H., Braun H.P., Hildebrandt T.M. // Plant Physiol. 2021. V. 185. № 2. P. 385–404.Horn P.J. // Phytochem. Rev. 2021. V. 20. P. 367–407.Ye T., Ma T., Chen Y., Liu C., Jiao Z., Wang X., Xue H. // Plant Physiol. Biochem. 2024. V. 213. Р. 108810.Mukherjee S., Corpas F.J. // Plant Cell Environ. 2023. V. 46. P. 688–717.Mano J., Biswas M.S., Sugimoto K. // Plants. 2019. V. 8. P. 391.Shumilina J., Kusnetsova A., Tsarev A., Janse van Rensburg H.C., Medvedev S., Demidchik V., van den Ende W., Frolov A. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. P. 2366.Valgimigli L. // Biomolecules. 2023. V. 13. № 9. P. 1291.Chakraborty S., Karmakar K., Chakravortty D. // IUBMB Life. 2014. V. 66. № 10. P. 667–678.Rabbani N., Al-Motawa M., Thornalley P.J. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. P. 3942.Zeng Q., Xin J., Zhao C., Tian R. // Plant Cell Rep. 2024. V. 43. № 4. P. 103.Rabbani N., Thornalley P.J. // Amino Acids. 2012. V. 42. № 4. P. 1133–1142.Kutzli I., Weiss J., Gibis M. // Foods. 2021. V. 10. № 2. P. 376.Soboleva A., Vikhnina M., Grishina T., Frolov A. // Int. J. Mol. Sci. 2017. V. 18. P. 2557.Twarda-Clapa A., Olczak A., Białkowska A.M., Koziołkiewicz M. // Cells. 2022. V. 11. № 8. P. 1312.Antonova K., Vikhnina M., Soboleva A., Mehmood T., Heymich M.-L., Leonova T., Bankin M., Lukasheva E., Gensberger-Reigl S., Medvedev S., et al. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. P. 3659.Zheng Q., Maksimovic I., Upad A., David Y. // Protein Cell. 2020. V. 11. № 6. P. 401–416.Viedma-Poyatos Á., González-Jiménez P., Langlois O., Company-Marín I., Spickett C.M., Pérez-Sala D. // Antioxidants (Basel). 2021. V. 10. № 2. P. 295.Vistoli G., De Maddis D., Cipak A., Zarkovic N., Carini M., Aldini G. // Free Rad. Res. 2013. V. 47. Suppl. 1. P. 3–27.Jové M., Mota-Martorell N., Pradas I., Martín-Gari M., Ayala V., Pamplona R. // Antioxidants (Basel). 2020. V. 9. № 11. P. 1132.Alché J.D. // Redox Biol. 2019. V. 23. P. 101136.Sankaranarayanan S., Jamshed M., Kumar A., Skori L., Scandola S., Wang T., Spiegel D., Samuel M.A. // Int. J. Mol. Sci. 2017. V. 18. № 4. P. 898.Tola A.J., Jaballi A., Missihoun T.D. // Plants (Basel). 2021. V. 10. № 7. P. 1451.Gupta K.J., Kaladhar V.C., Fitzpatrick T.B., Fernie A.R., Møller I.M., Loake G.J. // Mol. Plant. 2022. V. 15. P. 228–242.Aranda-Cano L., Valderrama R., Chaki M., Begara-Morales J.C., Barroso J.B. // Prog. Bot. 2024. V. 84. P. 103–152.Khator K., Parihar S., Jasik J., Shekhawat G.S. // Plant Signal. Behav. 2024. V. 19. № 1. P. 2298053.Zhao H., Ma L., Shen J., Zhou H., Zheng Y. // Plant Cell. 2024. V. 36. № 2. P. 367–382.Lundberg J.O., Weitzberg E. // Cell. 2022. V. 185. № 16. P. 2853–2878.Allagulova C.R., Lubyanova A.R., Avalbaev A.M. // Int. J. Mol. Sci. 2023. V. 24. № 14. P. 11637.Astier J., Lindermayr C. // Int. J. Mol. Sci. 2012. V. 13. P. 15193–15208.Yu M., Lamattina L., Spoel S.H., Loake G.J. // New Phytol. 2014. V. 202. № 4. P. 1142–1156.Albertos P., Romero-Puertas M.C., Tatematsu K., Mateos I., Sánchez-Vicente I., Nambara E., Lorenzo O. // Nat. Commun. 2015. V. 6. P. 8669.Leterrier M., Chaki M., Airaki M., Valderrama R., Palma J.M., Barroso J.B., Corpas F.J. // Plant Signal. Behav. 2011. V. 6. № 6. P. 789–793.Treffon P., Vierling E. // Antioxidants (Basel). 2022. V. 11. № 7. P. 1411.Trujillo M., Ferrer-Sueta G., Thomson L., Flohé L., Radi R. // Subcell. Biochem. 2007. V. 44. P. 83–113.León J. // Front. Plant Sci. 2022. V. 13. P. 859374.Mamaeva A.S., Fomenkov A.A., Nosov A.V., Moshkov I.E., Novikova G.V., Mur L.A.J., Hall M.A. // Rus. J. Plant Physiol. 2015. V. 62. № 4. P. 427–440.Pellicena P., Karow D.S., Boon E.M., Marletta M.A., Kuriyan J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. P. 12854–12859.Yoo B.-K., Kruglik S.G., Lambry J.-C., Lamarre I., Raman C.S., Niochede P., Negrerie M. // Chem. Sci. 2023. V. 14. P. 8408–8420.Wong A., Tian X., Yang Y., Gehring C. // Mol. Plant. 2021. V. 14. P. 195–197.Wong A., Hu N., Tian X., Yang Y., Gehring C. // Trends Plant Sci. 2021. V. 26. № 9. P. 885–896.Begara-Morales J.C., Sánchez-Calvo B., Chaki M., Valderrama R., Mata-Pérez C., Padilla M.N., Corpas F.J., Barroso J.B. // Front. Plant Sci. 2016. V. 7. P. 152.Pande A., Mun B.G., Rahim W., Khan M., Lee D.S., Lee G.M., Al Azzawi T.N.I., Hussain A., Kim C.K., Yun B.W. // Front Plant Sci. 2022. V. 13. P. 865542.Castillo M.C., Lozano-Juste J., González-Guzmán M., Rodriguez L., Rodriguez P.L., León J. // Sci. Signal. 2015. V. 8. № 392. P. ra89.Wang P., Du Y., Hou Y.J., Zhao Y., Hsu C.C., Yuan F., Zhu X., Tao W.A., Song C.P., Zhu J.K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. № 2. P. 613–618.Chen L., Sun S., Song C.-P., Zhou J.-M., Li J., Zuo J. // J. Genet. Genomics. 2022. V. 49. № 8. P. 756–765.Shi H., Liu W., Wei Y., Ye T. // J. Exp. Bot. 2017. V. 68. № 5. P. 1239–1249.Smirnoff N., Arnaud D. // New Phytol. 2019. V. 221. № 3. P. 1197–1214.Noctor G., Lelarge-Trouverie C., Mhamdi A. // Phytochemistry. 2015. V. 112. P. 33–53.Berlett B.S., Stadtman E.R. // J. Biol. Chem. 1997. V. 272. № 33. P. 20313–20316.Davies M.J. // Biochem. J. 2016. V. 473. № 7. P. 805–825.Goggin F.L., Fischer H.D. // Plant Cell Environ. 2024. V. 47. P. 1957–1970.Dogra V., Rochaix J.D., Kim C. // Plant Cell Environ. 2018. V. 41. № 8. P. 1727–1738.Dmitrieva V.A., Tyutereva E.V., Voitsekhovskaja O.V. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. № 9. P. 3237.Cerny M., Habanova H., Berka M., Luklova M., Brzobohaty B. // Int. J. Mol. Sci. 2018. V. 19. P. 2812.Fu Z.-W., Feng Y-R., Gao X., Ding F., Li J.-H., Yuan T.-T., Lu Y.-T. // Plant Cell. 2023. V. 35. P. 1593–1616.Ji E., Hu S., Lu Q., Zhang M., Jiang M. // Plant Physiol. Biochem. 2024. V. 213. P. 108844.Rey P., Tarrago L. // Antioxidants (Basel). 2018. V. 7. № 9. P. 114.Boschi-Muller S., Branlant G. // Bioorg. Chem. 2014. V. 57. P. 222–230.Kreslavski V.D., Los D.A., Allakhverdiev S.I., Kuznetsov V.V. // Rus. J. Plant Physiol. 2012. V. 59. № 2. P. 141–154.Waszczak C., Carmody M., Kangasjärvi J. // Annu. Rev. Plant Biol. 2018. V. 69. P. 209–236.Martin R.E., Postiglione A.E., Muday G.K. // Curr. Opin. Plant Biol. 2022. V. 69. P. 102293.Mittler R., Zandalinas S., Fichman Y., van Breusegem F. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2022. V. 23. № 10. P. 663–679.Dorion S., Ouellet J.C., Rivoal J. // Metabolites. 2021. V. 11. P. 641.Jurado-Flores A., Aroca A., Romero L.C., Gotor C. // J. Exp. Bot. 2023. V. 74. № 15. P. 4654–4669.Liebthal M., Maynard D., Dietz K.J. // Antioxid. Redox Signal. 2018. V. 28. № 7. P. 609–624.Bela K., Riyazuddin R., Csiszár J. // Antioxidants. 2022. V. 11. P. 1624.Kang Z., Qin T., Zhao Z. // Gene. 2019. V. 706. P. 32–42.Jedelská T., Luhová L., Petřivalský M. // Plants (Basel). 2020. V. 9. № 11. P. 1426.Geigenberger P., Thormählen I., Daloso D.M., Fernie A.R. // Trends Plant Sci. 2017. V. 22. № 3. P. 249–262.Nikkanen L., Rintamäki E. // Biochem. J. 2019. V. 476. № 7. P. 1159–1172.Li X., Zhang T., Day N.J., Feng S., Gaffrey M.J., Qian W.J. // Antioxidants (Basel). 2022. V. 11. P. 2272.Paulsen C.E., Carroll K.S // Chem. Rev. 2013. V. 113. P. 4633–4679.Musaogullari A., Chai Y.-C. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. P. 8113.Urade R. // Biosci. Biotechnol. Biochem. 2019. V. 83. № 5. P. 781–793.Sharova E.I. // Rus. J. Plant Physiol. 2002. V. 49. № 2. P. 255–268.Hsieh H.H., Shan S.O. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 23. № 1. P. 281.Bechtel T.J., Weerapan E. // Proteomics. 2017. V. 6. P. 1600391.Gansemer E.R., Rutkowski D.T. // Front. Mol. Biosci. 2022. V. 9. P. 858142.Meyer A.J., Riemer J., Rouhier N. // New Phytol. 2019. V. 221. P. 1230–1246.Tossounian M.A., Zhang B., Gout I. // Antioxidants (Basel). 2020. V. 9. № 12. P. 1288.Hildebrandt T., Knuesting J., Berndt C., Morgan B., Scheibe R. // Biol. Chem. 2015. V. 396. № 5. P. 523–537.Baker A., Lin C.-C., Lett C., Karpinska B., Wright M.H., Foyer C.H. // Free Rad. Biol. Med. 2023. V. 199. P. 56–66.Lushchak O.V., Piroddi M., Galli F., Lushchak V.I. // Redox Rep. 2014. V. 19. № 1. P. 8–15.Fuentes-Lemus E., Reyes J.S., Figueroa J.D., Davies M.J., López-Alarcón C. // Biochem. Soc. Trans. 2023. V. 51. № 6. P. 2173–2187.Stenbaek A., Jensen P.E. // Phytochemistry. 2010. V. 71. P. 853–859.Cejudo F.J., González M.C., Pérez-Ruiz J.M. // Plant Physiol. 2021. V. 186. № 1. P. 9–21.Yoshida K., Hisabori T. // Plant Cell Physiol. 2023. V. 64. № 7. P. 704–715.Liu H., Song S., Zhang H., Li Y., Niu L., Zhang J., Wang W. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. № 23. P. 14824.Li S. // Redox Biol. 2023. V. 64. P. 102789.Bali S., Gautam A., Dhiman A., Michael R., Dogra V. // Physiol. Plant. 2023. V. 175. № 5. P. e14041.Kohli S.K., Khanna K., Bhardwaj R., Corpas F.J., Ahmad P. // Plant Physiol. Biochem. 2022. V. 184. P. 56–64.De Brasi-Velasco S., Sánchez-Guerrero A., Castillo M.-C., Vertommen D., León J., Sevilla F., Jiménez A. // Redox Biol. 2023. V. 63. P. 102750.Backer R., Naidoo S., van den Berg N. // Front. Plant Sci. 2019. V. 10. P. 102.Zavaliev R., Dong X.// Mol. Cell. 2024. V. 84. P. 131–141.Averill-Bates D. // Biochim. Biophys. Acta - Molecular Cell Research. 2024. V. 1871. P. 119573.Dietz K.-J., Turkan I., Krieger-Liszkay A. // Plant Physiol. 2016. V. 171. P. 1541–1550.Demidchik V., Shabala S.N., Coutts K.B., Tester M.A., Davies J.M. // J. Cell Sci. 2003. V. 116. P. 81–88.Foreman J., Demidchik V., Bothwell J.H.F., Mylona P., Miedema H., Torres M.A., Linstead P., Costa S., Brownlee C., Jones J.D., et al. // Nature. 2003. V. 422. P. 442–446.Demidchik V., Shabala S. // Funct. Plant Biol. 2017. V. 45. P. 9–27.Demidchik V. // Int. J. Mol. Sci. 2018. V. 19. № 4. P. 1263.Wu F., Chi Y., Jiang Z., Xu Y., Xie L., Huang F., Wan D., Ni J., Yuan F., Wu X., et al. // Nature. 2020. V. 578. № 7796. P. 577–581.Fichman Y., Zandalinas S.I., Peck S., Luan S., Mittler R. // Plant Cell. 2022. V. 34. № 11. P. 4453–4471.Mhamdi A., Queval G., Chaouch S., Vanderauwera S., van Breusegem F., Noctor G. // J. Exp. Bot. 2010. V. 61. № 15. P. 4197–4220.Vanlerberghe G.C. // Int. J. Mol. Sci. 2013. V. 14. № 4. P. 6805–6847.Sevilla F., Martí M.C., De Brasi-Velasco S., Jiménez A. // J. Exp. Bot. 2023. V. 74. № 19. P. 5955–5969.Laloi C., Havaux M. // Front. Plant Sci. 2015. V. 6. P. 39.Fortunato S., Lasorella C., Tadini L., Jeran N., Vita F., Pesaresi P., de Pinto M.C. // Plant Sci. 2022. V. 320. P. 111265.Foyer C.H., Hanke G. // Plant J. 2022. V. 111. № 3. P. 642–661.Yan S., Bhawal R., Yin Z., Thannhauser T.W., Zhang S. // Mol. Hortic. 2022. V. 2. P. 17.Degen G.E. // Plant Physiol. 2024. V. 195. № 2. P. 1111–1113.