Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd2745010.32607/actanaturae.27450Research ArticlesЭкспериментальные статьиResearch ArticleInvestigating the Structure of the Components of the PolyADP-Ribosylation System in Fusarium Fungi and Evaluating the Expression Dynamics of Its Key GenesИзучение структуры компонентов системы поли(ADP-рибозил)ирования у грибов рода Fusarium и оценка динамики экспрессии ее ключевых геновhttps://orcid.org/0000-0002-0732-5321StakheevA. A.СтахеевА. А.
Russian Federation
stakheev.aa@gmail.comKutukovR. R.КутуковР. Р.
Russian Federation
stakheev.aa@gmail.comTalianskyM. E.ТальянскийМ. Э.
Russian Federation
stakheev.aa@gmail.comZavrievSergey KiriakovichЗавриевСергей Кириакович
Russian Federation
stakheev.aa@gmail.comShemyakin–Ovchinnikov Institute of Bioorganic ChemistryИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН1211202416383921706202418072024Copyright ©; 2024, Stakheev A.A., Kutukov R.R., Taliansky M.E., Zavriev S.K.Copyright ©; 2024, Стахеев А.А., Кутуков Р.Р., Тальянский М.Э., Завриев С.К.2024Stakheev A.A., Kutukov R.R., Taliansky M.E., Zavriev S.K.Стахеев А.А., Кутуков Р.Р., Тальянский М.Э., Завриев С.К.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/27450

Poly(ADP-ribose) polymerase (PARP) is the key enzyme in polyADP-ribosylation, one of the main post-translational modifications. This enzyme is abundant in eukaryotic organisms. However, information on the PARP structure and its functions in members of the Fungi kingdom is very limited. In this study, we performed a bioinformatic search for homologs of PARP and its antagonist, PARG, in the genomes of four Fusarium strains using their whole-genome sequences annotated and deposited in databases. The F. graminearum PH-1, F. proliferatum ET-1, and F. oxysporum Fo47 strains were shown to possess a single homolog of both PARP and PARG. In addition, the F. oxysporum f. sp. lycopersici strain 4287 contained four additional proteins comprising PARP catalytic domains whose structure was different from that of the remaining identified homologs. Partial nucleotide sequences encoding the catalytic domains of the PARP and PARG homologs were determined in 11 strains of 9 Fusarium species deposited in all-Russian collections, and the phylogenetic properties of the analyzed genes were evaluated. In the toxigenic F. graminearum strain, we demonstrated up-regulation of the gene encoding the PARP homolog upon culturing under conditions stimulating the production of the DON mycotoxin, as well as up-regulation of the gene encoding PARG at later stages of growth. These findings indirectly indicate involvement of the polyADP-ribosylation system in the regulation of the genes responsible for DON biosynthesis.

Одним из основных типов посттрансляционных модификаций является полиADP-рибозилирование, ключевую роль в котором играет поли(ADP-рибоза)полимераза (PARP). Этот фермент широко представлен у эукариотических организмов, однако сведения как о структуре, так и о функциональном значении PARP у представителей царства Грибы (Fungi) на сегодняшний день крайне ограничены. В настоящей работе проведен биоинформатический поиск гомологов PARP и его антагониста – PARG – у четырех штаммов фитопатогенных грибов рода Fusarium, структуры полных геномов которых аннотированы и депонированы в базах данных. Показано, что штаммы F. graminearum PH-1, F. proliferatum ET-1 и F. oxysporum Fo47 содержат по одному гомологу PARP и PARG. В то же время штамм F. oxysporum f. sp. lycopersici 4287 содержит четыре дополнительных белка, имеющих в своем составе каталитические домены PARP, отличающиеся по своей структуре от остальных найденных гомологов. Проведено секвенирование частичных последовательностей нуклеотидов, кодирующих каталитический домен гомолога PARP и PARG, у 11 штаммов 9 видов Fusarium, представленных во всероссийских коллекциях, оценены филогенетические характеристики исследуемых генов. В опытах с токсигенным штаммом F. graminearum показано усиление экспрессии гена, кодирующего гомолог PARP, при росте культуры в условиях, стимулирующих продукцию микотоксина ДОН, а также активизацию экспрессии PARG на более поздних стадиях роста, что косвенно свидетельствует об участии системы поли(ADP-рибозил)ирования в регуляции экспрессии генов, ответственных за биосинтез ДОН.

FusariumparylationPARPPARGtranscription regulationmycotoxinexpressionFusariumпарилированиеPARPPARGрегуляция транскрипциимикотоксинэкспрессияРоссийский Научный Фонд (грант)Russian Science Foundation (grant)22-14-00049Almeida F., Rodriguez M.L., Coelho C. // Front. Microbiol. 2019. V. 10. P. 214.Fones H.N., Bebber D.P., Chaloner T.M., Kay W.T., Steinberg G., Gurr S.J. // Nat. Food. 2020. V. 1. № 6. P. 332–342.Latham R.L., Boyle J.T., Barbano A., Loveman W.G., Brown N.A. // Essays Biochem. 2023. V. 67. № 5. P. 797–809.Woloshuk C.P., Shim W.-B. // FEMS Microbiol. Rev. 2013. V. 37. № 1. P. 94–109.Escrivá L., Font G., Manyes L. // Food Chem. Toxicol. 2015. V. 78. P. 185–206.Kamle M., Mahato D.K., Gupta A., Pandhi S., Sharma B., Dhawan K., Vasundhara Mishra S., Kumar M., Tripathi A.D., et al. // Microbiol. Res. 2022. V. 13. № 2. P. 292–314.Jansen C., von Wettstein D., Schafer W., Kogel K.H., Felk A., Maier F.J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2005. V. 102. № 46. P. 16892–16897.Maier F.J., Miedaner T., Hadeler B., Felk A., Salomon S., Lemmens M., Kassner H., Schäfer W. // Mol. Plant. Pathol. 2006. V. 7. № 6. P. 449–461.Alexander N.J., Proctor R.H., McCormick S.P. // Toxin Rev. 2009. V. 28. P. 198–215.Wang W., Liang X., Li Y., Wang P., Keller N.P. // J. Fungi. 2023. V. 9. № 1. P. 21.Keller N. // Nat. Rev. Microbiol. 2019. V. 17. № 3. P. 167–180.Gallo A., Perrone G. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. № 15. P. 7878.Bellocchi D., Costantino G., Pellicciari R., Re N., Marrone A., Coletti C. // ChemMedCem. 2006. V. 1. № 5. P. 533–539.Gibson B.A., Kraus W.L. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2012. V. 13. № 7. P. 411–424.Amé J.C., Spenlehauer C., de Murcia G. // BioEssays. 2004. V. 26. № 8. P. 882–893.Alemasova E.E., Lavrik O.I. // Nucl. Acids Res. 2019. V. 47. № 8. P. 3811–3827.Mikolčević P., Hloušek-Kasun A., Ahel I., Mikoč A. // Comput. Struct. Biotechnol. J. 2021. V. 19. P. 2366–2383.Kim M.Y., Zhang T., Kraus W.L. // Genes Dev. 2005. V. 19. P. 1951–1967.Thomas C., Ji Y., Wu C., Datz H., Boyle C., MacLeod B., Patel S., Ampofo M., Currie M., Harbin J., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019. V. 116. № 20. P. 9941–9946.Suskiewicz M.J., Munnur D., Strømland Ø., Yang J.-C., Easton L.E., Chartin C., Zhu K., Baretić D., Goffinont S., Schuller M., et al. // Nucl. Acids Res. 2023. V. 51. № 15. P. 8217–8236.Caldecott K.W. // Nat. Rev. Genet. 2008. V. 9. № 8. P. 619–631.Chaudhuri A.R., Nussenzweig A. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2017. V. 18. № 10. P. 610–621.Spechenkova N., Kalinina N.O., Zavriev S.K., Love A.J., Taliansky M. // Viruses. 2023. V. 15. № 1. P. 241.Matveeva E., Maiorano J., Zhang Q., Eteleeb A.M., Convertini P., Chen J., Infantino V., Stamm S., Wang J., Rouchka E.C., et al. // Cell Discov. 2016. V. 2. P. 15046.Sousa F.G., Matuo R., Soares D.G., Escargueil A.E., Henriques J.A.P., Larsen A.K., Saffi J. // Carcinogenesis. 2012. V. 33. № 8. P. 1433–1440.Slade D., Dunstan M.S., Barkauskaite E., Weston R., Lafite P., Dixon N., Ahel M., Leys D., Ahel I. // Nature. 2012. V. 477. № 7366. P. 616–620.Kamaletdinova T., Fanaei-Kahrani Z., Wang Z.-Q. // Cells. 2019. V. 8. № 12. P. 1625.Dunstan M.S., Barkauskaite E., Lafite P., Knezevic C.E., Brassington A., Ahel M., Hergenrother P.J., Leys D., Ahel I. // Nat. Commun. 2012. V. 6. № 3. Р. 878.Sharon A., Finkelstein A., Shlezinger N., Hatam I. // FEMS Microbiol. Rev. 2009. V. 33. № 5. P. 833–854.Chen L., Ma Y., Peng M., Chen W., Xia H., Zhao J., Zhang Y., Fan Z., Xing X., Li H. // mSphere. 2021. V. 6. № 1. P. e01140–20.Kothe G.O., Kitamura M., Masutani M., Selker E.U., Inoue H. // Fungal Genet. Biol. 2010. V. 47. № 4. P. 297–309.Semighini C.P., Savoldi M., Goldman G.H., Harris S.D. // Genetics. 2006. V. 173. № 1. P. 87–98.Altschul S.F., Gish W., Miller W., Myers E.W., Lipman D.J. // J. Mol. Biol. 1990. V. 215. № 3. P. 403–410.Stakheev A.A., Khairulina D.R., Zavriev S.K. // Int. J. Food Microbiol. 2016. V. 225. P. 27–37.Thompson J.D., Higgins D.G., Gibson T.J. // Nucl. Acids Res. 1994. V. 22. P. 4673–4680.Stakheev A.A., Erokhin D.V., Meleshchuk E.A., Mikityuk O.D., Statsyuk N.V. // Microorganisms. 2022. V. 10. № 7. P. 1347.Simon P. // Bioinformatics. 2003. V. 19. № 11. P. 1439–1440.Kumar S., Stecher G., Tamura K. // Mol. Biol. Evol. 2016. V. 33. № 7. P. 1870–1874.Jones D.T., Taylor W.R., Thornton J.M. // Comput. Appl. Biosci. 1992. V. 8. № 3. P. 275–282.Nei M., Kumar S. Molecular Evolution and Phylogenetics. New York: Oxford Univ. Press, 2000. 352 p.Farber J.M., Sanders G.W. // Appl. Environ. Microbiol. 1986. V. 51. № 2. P. 381–384.Holbourn K.P., Shone C.C., Acharya K.R. // FEBS J. 2006. V. 273. № 20. P. 4579–4593.Della Corte L., Foreste V., Di Filippo C., Giampaolino P., Bifulco G. // Expert. Opin. Investig. Drugs. 2021. V. 30. № 5. P. 543–554.Keller K.M., Koetsier J., Schild L., Amo-Addae V., Eising S., van den Handel K., Ober K., Koopmans B., Essing A., van den Boogaard M.L., et al. // BMC Cancer. 2023. V. 23. № 1. P. 310.Rissel D., Peiter E. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 7. P. 1638.Feng B., Liu C., Shan L., He P. // PLoS Pathog. V. 12. № 12. P. e1005941.Citarelli M., Teotia S., Lamb R.S. // BMC Evol. Biol. 2010. V. 13. № 10. P. 308.Anand G., Waiger D., Vital N., Maman J., Ma L.J., Covo S. // Front. Microbiol. 2019. V. 10. P. 329.Soukup A.A., Chiang Y.-M., Bok J.W., Reyes-Dominguez Y., Oakley B.R., Wang C.C.C., Strauss J., Kellep N.P. // Mol. Microbiol. 2012. V. 86. № 2. P. 314–330.Reyes-Dominguez Y., Boedi S., Sulyok M., Wiesenberger G., Stoppacher N., Krska R., Strauss J. // Fungal Genet. Biol. 2012. V. 49. № 1. P. 39–47.Delulio G.A., Guo L., Zhang Y., Goldberg J.M., Kistler H.C., Ma L.-J. // mSphere. 2018. V. 3. № 3. P. e00231–18.Yang H., Yu H., Ma L.-J. // Phytopathology. 2020. V. 110. № 9. P. 1488–1496.Malyuchenko N.V., Kotova E.Yu., Kirpichnikov M.P., Studitsky V.M., Feofanov A.V. // Herald of Moscow University. Series 16. Biology. 2019. V. 74. № 3. 158–162.Малюченко Н.В., Котова Е.Ю., Кирпичников М.П., Студитский В.М., Феофанов А.В. // Вестн. Моск. ун-та. Сер. 16: Биология. 2019. Т. 74. № 3. С. 200–206.Cohen M.S., Chang P. // Nat. Chem. Biol. 2018. V. 14. № 3. 236–243.