Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd2525910.32607/actanaturae.25259ReviewsОбзорыReview ArticleMuscarinic Cholinoreceptors in Skeletal Muscle: Localization and Functional RoleМускариновые холинорецепторы в скелетной мышце: локализация и функциональная рольKovyazinaI. V.КовязинаИ. В.
Russian Federation
irina.kovyazina@list.ruKhamidullinaA. A.ХамидуллинаА. А.
Russian Federation
aliyakham21@gmail.comKazan State Medical UniversityКазанский государственный медицинский университетKazan Institute of Biochemistry and Biophysics, FRC Kazan Scientific Center of RASКазанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра «Казанский научный центр Российской академии наук»1812202315444552007202306102023Copyright ©; 2024, Kovyazina I., Khamidullina A.A.Copyright ©; 2024, Ковязина И.В., Хамидуллина А.А.2024Kovyazina I., Khamidullina A.A.Ковязина И.В., Хамидуллина А.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/25259

The review focuses on the modern concepts of the functions of muscarinic cholinoreceptors in skeletal muscles, particularly, in neuromuscular contacts, and that of the signaling pathways associated with the activation of various subtypes of muscarinic receptors in the skeletal muscles of cold-blooded and warm-blooded animals. Despite the long history of research into the involvement of muscarinic receptors in the modulation of neuromuscular transmission, many aspects of such regulation and the associated intracellular mechanisms remain unclear. Now it is obvious that the functions of muscarinic receptors in skeletal muscle are not limited to the autoregulation of neurosecretion from motor nerve endings but also extend to the development and morphological rearrangements of the synaptic apparatus, coordinating them with the degree of activity. The review discusses various approaches to the study of the functions of muscarinic receptors in motor synapses, as well as the problems arising when interpreting experimental data. The final part of the review is devoted to an analysis of some of the intracellular mechanisms and signaling pathways that mediate the effects of muscarinic agents on neuromuscular transmission.

В представленном обзоре рассмотрены современные представления о функциях мускариновых холинорецепторов в скелетной мышце, в частности, в нервно-мышечном синапсе, а также о сигнальных путях, связанных с активацией разных подтипов этих рецепторов в скелетных мышцах холоднокровных и теплокровных животных. Несмотря на достаточно давнюю историю исследований участия мускариновых холинорецепторов в модуляции процесса передачи возбуждения в нервно-мышечных синапсах, многие аспекты такой регуляции и сопряженные внутриклеточные механизмы остаются недостаточно изученными. Очевидно, что функции мускариновых рецепторов в скелетной мышце не ограничиваются ауторегуляцией секреции медиатора из двигательных нервных окончаний, а затрагивают также развитие и морфологические перестройки синаптического аппарата, координируя их с уровнем активности. Обсуждаются различные подходы к изучению функций мускариновых рецепторов в моторных синапсах, а также проблемы, возникающие при интерпретации экспериментальных данных. Заключительная часть обзора посвящена анализу некоторых внутриклеточных механизмов и сигнальных путей, опосредующих эффекты мускариновых агентов на параметры нервно-мышечной передачи.

skeletal muscleneuromuscular junctionacetylcholinemuscarinic cholinoreceptorautoregulationскелетная мышцанервно-мышечный синапсацетилхолинмускариновый холинорецепторауторегуляцияКазанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра «Казанский научный центр Российской академии наук»Kazan Institute of Biochemistry and Biophysics, Federal Research Center of the Kazan Scientific Center of the Russian Academy of SciencesEglen R.M. // Handb. Exp. Pharmacol. 2012. № 208. P. 3–28.Leach K., Simms J., Sexton P.M., Christopoulos A. // Handb. Exp. Pharmacol. 2012. № 208. P. 29–48.Matta J.A., Gu S., Davini W.B., Bredt D.S. // Science. 2021. V. 373. № 6556. P. eabg6539.Hubbard J.I., Wilson D.F. // Experientia. 1970. V. 26. № 11. P. 1234–1235.Adler M., Albuquerque E.X. // J. Pharmacol. Exp. Ther. 1976. V. 196. № 2. P. 360–372.Newman Z., Malik P., Wu T.-Y., Ochoa C., Watsa N., Lindgren C. // Eur. J. Neurosci. 2007. V. 25. № 6. P. 1619–1630.Wright M.C., Potluri S., Wang X., Dentcheva E., Gautam D., Tessler A., Wess J., Rich M.M., Son Y.-J. // J. Neurosci. 2009. V. 29. № 47. P. 14942–14955.Malomouzh A.I., Arkhipova S.S., Nikolsky E.E., Vyskočil F. // Physiol. Res. 2011. V. 60. № 1. P. 185–188.Slutsky I., Rashkovan G., Parnas H., Parnas I. // J. Neurosci. Off. J. Soc. Neurosci. 2002. V. 22. № 9. P. 3426–3433.Kovyazina I.V., Tsentsevitsky A.N., Nikolsky E.E. // Dokl. Biol. Sci. 2015. V. 460. P. 5–7.Tsentsevitsky A.N., Kovyazina I.V., Nurullin L.F., Nikolsky E.E. // Neurosci. Lett. 2017. V. 649. P. 62–69.Kovyazina I.V., Khamidullina A.A., Fedorov N.S., Malomouzh A.I. // J. Evol. Biochem. Phys. 2022. V. 108. № 1. P. 98–108.Urazaev A., Naumenko N., Malomough A., Nikolsky E., Vyskocil F. // Neurosci. Res. 2000. V. 37. № 4. P. 255–263.Birdsall N.J., Curtis C.A., Eveleigh P., Hulme E.C., Pedder E.K., Poyner D., Wheatley M. // Pharmacology. 1988. V. 37. Suppl 1. P. 22–31.Servent D., Blanchet G., Mourier G., Marquer C., Marcon E., Fruchart-Gaillard C. // Toxicon Off. J. Int. Soc. Toxinology. 2011. V. 58. № 6–7. P. 455–463.van der Westhuizen E.T., Choy K.H.C., Valant C., McKenzie-Nickson S., Bradley S.J., Tobin A.B., Sexton P.M., Christopoulos A. // Front. Pharmacol. 2021. V. 11. P. 606656.Bridges T.M., Kennedy J.P., Hopkins C.R., Conn P.J., Lindsley C.W. // Bioorg. Med. Chem. Lett. 2010. V. 20. № 19. P. 5617–5622.Korczynska M., Clark M.J., Valant C., Xu J., Moo E.V., Albold S., Weiss D.R., Torosyan H., Huang W., Kruse A.C., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018. V. 115. № 10. P. E2419–E2428.Zhu L., Rossi M., Cohen A., Pham J., Zheng H., Dattaroy D., Mukaibo T., Melvin J.E., Langel J.L., Hattar S., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019. V. 116. № 37. P. 18684–18690.Tseng J., Erbe C.B., Kwitek A.E., Jacob H.J., Popper P., Wackym P.A. // Hear. Res. 2002. V. 174. № 1–2. P. 86–92.Wess J. // Handb. Exp. Pharmacol. 2012. № 208. P. 95–117.Tanahashi Y., Komori S., Matsuyama H., Kitazawa T., Unno T. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. № 2. P. 926.Svoboda J., Popelikova A., Stuchlik A. // Front. Psychiatry. 2017. V. 8. P. 215.Grinnell A.D., Gundersen C.B., Meriney S.D., Young S.H. // J. Physiol. 1989. V. 419. P. 225–251.Vyskocil F., Malomouzh A.I., Nikolsky E.E. // Physiol. Res. 2009. V. 58. № 6. P. 763–784.Loreti S., Vilaró M.T., Visentin S., Rees H., Levey A.I., Tata A.M. // J. Neurosci. Res. 2006. V. 84. № 1. P. 97–105.Piovesana R., Faroni A., Tata A.M., Reid A.J. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. № 18. P. 6666.Santafé M.M., Salon I., Garcia N., Lanuza M.A., Uchitel O.D., Tomàs J. // Eur. J. Neurosci. 2003. V. 17. № 1. P. 119–127.Garcia N., Santafé M.M., Salon I., Lanuza M.A., Tomàs J. // Histol. Histopathol. 2005. V. 20. № 3. P. 733–743.Ko C.-P., Robitaille R. // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2015. V. 7. № 10. P. a020503.Re L. // Acta Physiol. Pharmacol. Ther. Latinoam. Organo Asoc. Latinoam. Cienc. Fisiol. Asoc. Latinoam. Farmacol. 1999. V. 49. № 4. P. 215–223.Wessler I., Halank M., Rasbach J., Kilbinger H. // Naunyn. Schmiedebergs Arch. Pharmacol. 1986. V. 334. № 4. P. 365–372.Vizi E.S., Somogyi G.T. // Br. J. Pharmacol. 1989. V. 97. № 1. P. 65–70.Slutsky I., Parnas H., Parnas I. // J. Physiol. 1999. V. 514 (Pt 3). P. 769–782.Minic J., Molgó J., Karlsson E., Krejci E. // Eur. J. Neurosci. 2002. V. 15. № 3. P. 439–448.Santafé M.M., Lanuza M.A., Garcia N., Tomàs M., Tomàs J. // Neuroscience. 2007. V. 148. № 2. P. 432–440.Arenson M.S. // Naunyn. Schmiedebergs Arch. Pharmacol. 1991. V. 343. № 2. P. 128–133.Samigullin D.V., Khaziev E.F., Kovyazina I.V., Bukharaeva E.A., Nikolsky E.E. // Genes Cells. 2014. V. 9. № 3. P. 242–247.Nikolsky E.E., Vyskocil F., Bukharaeva E.A., Samigullin D., Magazanik L.G. // J. Physiol. 2004. V. 560 (Pt 1). P. 77–88.Bukharaeva E.A., Skorinkin A.I., Samigullin D.V., Petrov A.M. // Biomedicines. 2022. V. 10. № 8. P. 1771.Katz B., Miledi R. // J. Physiol. 1965. V. 181. № 3. P. 656–670.Kovyazina I.V., Tsentsevitsky A.N., Nikolsky E.E., Bukharaeva E.A. // Eur. J. Neurosci. 2010. V. 32. № 9. P. 1480–1489.Slutsky I., Silman I., Parnas I., Parnas H. // J. Physiol. 2001. V. 536 (Pt 3). P. 717–725.Slutsky I., Wess J., Gomeza J., Dudel J., Parnas I., Parnas H. // J. Neurophysiol. 2003. V. 89. № 4. P. 1954–1967.Dudel J. // Eur. J. Neurosci. 2007. V. 26. № 8. P. 2160–2168.Berizzi A.E., Gentry P.R., Rueda P., Den Hoedt S., Sexton P.M., Langmead C.J., Christopoulos A. // Mol. Pharmacol. 2016. V. 90. № 4. P. 427–436.Pemberton K.E., Jones S.V. // Pflugers Arch. 1997. V. 433. № 4. P. 505–514.Malomouzh A.I., Mukhtarov M.R., Nikolsky E.E., Vyskočil F. // J. Neurochem. 2007. V. 102. № 6. P. 2110–2117.Bélair E.-L., Vallée J., Robitaille R. // J. Physiol. 2010. V. 588 (Pt 7). P. 1039–1056.Botticelli E., Salazar Intriago M.S., Piovesana R., Tata A.M. // Life Basel Switz. 2022. V. 12. № 2. P. 211.Santafé M.M., Salon I., Garcia N., Lanuza M.A., Uchitel O.D., Tomàs J. // Neuroscience. 2004. V. 123. № 1. P. 61–73.Tomàs J., Lanuza M.A., Santafé M.M., Cilleros-Mañé V., Just-Borràs L., Balanyà-Segura M., Polishchuk A., Nadal L., Tomàs M., Garcia N. // Mol. Neurobiol. 2023. V. 60. № 3. P. 1580–1593.Dencker D., Thomsen M., Wörtwein G., Weikop P., Cui Y., Jeon J., Wess J., Fink-Jensen A. // ACS Chem. Neurosci. 2012. V. 3. № 2. P. 80–89.Machado J.D., Morales A., Gomez J.F., Borges R. // Mol. Pharmacol. 2001. V. 60. № 3. P. 514–520.Catterall W.A. // Curr. Mol. Pharmacol. 2015. V. 8. № 1. P. 12–21.Gaydukov A., Bogacheva P., Tarasova E., Molchanova A., Miteva A., Pravdivceva E., Balezina O. // Cells. 2019. V. 8. № 7. P. 762.Pallien T., Klussmann E. // Biochem. Soc. Trans. 2020. V. 48. № 1. P. 39–49.Cilleros-Mañé V., Just-Borràs L., Tomàs M., Garcia N., Tomàs J.M., Lanuza M.A. // FASEB J. 2020. V. 34. № 4. P. 4934–4955.Oliveira L., Correia-de-Sá P. // Neurosignals. 2005. V. 14. № 5. P. 262–272.Oliveira L., Timóteo M.A., Correia-de-Sá P. // Eur. J. Neurosci. 2002. V. 15. № 11. P. 1728–1736.Oliveira L., Timóteo M.A., Correia-de-Sá P. // Neurosci. Lett. 2009. V. 459. № 3. P. 127–131.Shakirzyanova A.V., Bukharaeva E.A., Nikolsky E.E., Giniatullin R.A. // Eur. J. Neurosci. 2006. V. 24. № 1. P. 105–115.Graves A.R., Lewin K.A., Lindgren C.A. // J. Physiol. 2004. V. 559 (Pt 2). P. 423–432.Tsentsevitsky A.N., Zakyrjanova G.F., Petrov A.M., Kovyazina I.V. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2020. V. 524. № 3. P. 589–594.Tsentsevitsky A.N., Khaziev E.F., Kovyazina I.V., Petrov A.M. // Neuropharmacology. 2022. V. 209. P. 109021.Parnas H., Slutsky I., Rashkovan G., Silman I., Wess J., Parnas I. // J. Neurophysiol. 2005. V. 93. № 6. P. 3257–3269.Ben Chaim Y., Bochnik S., Parnas I., Parnas H. // PLoS One. 2013. V. 8. № 9. P. e74354.Kupchik Y.M., Barchad-Avitzur O., Wess J., Ben-Chaim Y., Parnas I., Parnas H. // J. Cell Biol. 2011. V. 192. № 1. P. 137–151.Brown D.A. // J. Mol. Neurosci. 2010. V. 41. № 3. P. 340–346.Brown D.A. // Neuropharmacology. 2018. V. 136 (Pt C). P. 383–400.Petrovic M.M., Nowacki J., Olivo V., Tsaneva-Atanasova K., Randall A.D., Mellor J.R. // PLoS One. 2012. V. 7. № 2. P. e30402.Gigout S., Jones G.A., Wierschke S., Davies C.H., Watson J.M., Deisz R.A. // BMC Neurosci. 2012. V. 13. P. 42.Fürst O., Mondou B., D’Avanzo N. // Front. Physiol. 2014. V. 4. P. 404.Hille B., Dickson E., Kruse M., Falkenburger B. // Prog. Mol. Biol. Transl. Sci. 2014. V. 123. P. 219–247.Vaithianathan T., Schneider E.H., Bukiya A.N., Dopico A.M. // Adv. Exp. Med. Biol. 2023. V. 1422. P. 217–243.Bista P., Meuth S.G., Kanyshkova T., Cerina M., Pawlowski M., Ehling P., Landgraf P., Borsotto M., Heurteaux C., Pape H.-C., et al. // Pflugers Arch. 2012. V. 463. № 1. P. 89–102.Bista P., Pawlowski M., Cerina M., Ehling P., Leist M., Meuth P., Aissaoui A., Borsotto M., Heurteaux C., Decher N., et al. // J. Physiol. 2015. V. 593. № 1. P. 127–144.Leist M., Rinné S., Datunashvili M., Aissaoui A., Pape H.-C., Decher N., Meuth S.G., Budde T. // J. Physiol. 2017. V. 595. № 17. P. 5875–5893.Iannotti F.A., Panza E., Barrese V., Viggiano D., Soldovieri M.V., Taglialatela M. // J. Pharmacol. Exp. Ther. 2010. V. 332. № 3. P. 811–820.Iannotti F.A., Barrese V., Formisano L., Miceli F., Taglialatela M. // Mol. Biol. Cell. 2013. V. 24. № 3. P. 274–284.Iannotti F.A., Silvestri C., Mazzarella E., Martella A., Calvigioni D., Piscitelli F., Ambrosino P., Petrosino S., Czifra G., Bíró T., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014. V. 111. № 24. P. E2472–2481.Zagorchev P., Apostolova E., Kokova V., Peychev L. // Naunyn. Schmiedebergs Arch. Pharmacol. 2016. V. 389. № 4. P. 439–446.Dupont C., Denman K.S., Hawash A.A., Voss A.A., Rich M.M. // Exp. Neurol. 2019. V. 315. P. 52–59.Kuba K., Koketsu K. // Prog. Neurobiol. 1978. V. 11. № 2. P. 77–169.McCormick D.A., Prince D.A. // J. Physiol. 1986. V. 375. P. 169–194.Egan T.M., North R.A. // Nature. 1986. V. 319. № 6052. P. 405–407.Sugawara S., Nakaya Y., Matsumura S., Hirose K., Saito Y., Kaneko R., Kobayashi M. // Neuroscience. 2022. V. 506. P. 1–13.Fernández-Fernández J.M., Abogadie F.C., Milligan G., Delmas P., Brown D.A. // Eur. J. Neurosci. 2001. V. 14. № 2. P. 283–292.Borroto-Escuela D.O., Romero-Fernandez W., García-Negredo G., Correia P.A., Garriga P., Fuxe K., Ciruela F. // Cell. Physiol. Biochem. Int. J. Exp. Cell. Physiol. Biochem. Pharmacol. 2011. V. 28. № 5. P. 1009–1022.Ashkenazi A., Winslow J.W., Peralta E.G., Peterson G.L., Schimerlik M.I., Capon D.J., Ramachandran J. // Science. 1987. V. 238. № 4827. P. 672–675.Santiago L., Abrol R. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 21. P. 5290.Michal P., El-Fakahany E.E., Dolezal V. // J. Pharmacol. Exp. Ther. 2007. V. 320. № 2. P. 607–614.Kang H., Tian L., Mikesh M., Lichtman J.W., Thompson W.J. // J. Neurosci. Off. J. Soc. Neurosci. 2014. V. 34. № 18. P. 6323–6333.Perez-Gonzalez A.P., Provost F., Rousse I., Piovesana R., Benzina O., Darabid H., Lamoureux B., Wang Y.S., Arbour D., Robitaille R. // Glia. 2022. V. 70. № 9. P. 1605–1629.Arbour D., Tremblay E., Martineau É., Julien J.-P., Robitaille R. // J. Neurosci. Off. J. Soc. Neurosci. 2015. V. 35. № 2. P. 688–706.Martineau É., Di Polo A., Vande Velde C., Robitaille R. // eLife. 2018. V. 7. P. e41973.Martineau É., Arbour D., Vallée J., Robitaille R. // J. Neurosci. Off. J. Soc. Neurosci. 2020. V. 40. № 40. P. 7759–7777.Loebel M., Grabowski P., Heidecke H., Bauer S., Hanitsch L.G., Wittke K., Meisel C., Reinke P., Volk H.-D., Fluge Ø., et al. // Brain. Behav. Immun. 2016. V. 52. P. 32–39.Suzuki S. // Brain Nerve Shinkei Kenkyu No Shinpo. 2010. V. 62. № 4. P. 419–426.Moyano P., de Frias M., Lobo M., Anadon M.J., Sola E., Pelayo A., Díaz M.J., Frejo M.T., Del Pino J. // Toxicology. 2018. V. 394. P. 54–62.de Jongh R., Haenen G.R.M.M., van Koeveringe G.A., Dambros M., De Mey J.G.R., van Kerrebroeck P.E.V. // Neurourol. Urodyn. 2007. V. 26. № 2. P. 302–308.Rinne A., Mobarec J.C., Mahaut-Smith M., Kolb P., Bünemann M. // Sci. Signal. 2015. V. 8. № 401. P. ra110.Ben-Chaim Y., Broide C., Parnas H. // PLoS One. 2019. V. 14. № 10. P. e0224367.David D., Bentulila Z., Tauber M., Ben-Chaim Y. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. № 22. P. 13988.