Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1174110.32607/actanaturae.11741ReviewsОбзорыReview ArticleBulky Adducts in Clustered DNA Lesions: Causes of Resistance to the NER SystemОбъемные аддукты в составе кластерных повреждений ДНК: причины устойчивости к удалению системой NERNaumenkoNatalia V.НауменкоНаталья В.
Russian Federation
lunata9@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0424-1974PetrusevaIrina O.ПетрусеваИрина Олеговна
Russian Federation
irapetru@niboch.nsc.ruLavrikOlga I.ЛаврикОльга И.
Russian Federation
lavrik@niboch.nsc.ruInstitute of Chemical Biology and Fundamental Medicine, Siberian Branch of the Russian Academy of SciencesИнститут химической биологии и фундаментальной медицины СО РАН2612202214438493105202221102022Copyright ©; 2023, Naumenko N., Petruseva I., Lavrik O.Copyright ©; 2023, Науменко Н., Петрусева И.О., Лаврик О.2023Naumenko N., Petruseva I., Lavrik O.Науменко Н., Петрусева И.О., Лаврик О.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11741

The nucleotide excision repair (NER) system removes a wide range of bulky DNA lesions that cause significant distortions of the regular double helix structure. These lesions, mainly bulky covalent DNA adducts, are induced by ultraviolet and ionizing radiation or the interaction between exogenous/endogenous chemically active substances and nitrogenous DNA bases. As the number of DNA lesions increases, e.g., due to intensive chemotherapy and combination therapy of various diseases or DNA repair impairment, clustered lesions containing bulky adducts may occur. Clustered lesions are two or more lesions located within one or two turns of the DNA helix. Despite the fact that repair of single DNA lesions by the NER system in eukaryotic cells has been studied quite thoroughly, the repair mechanism of these lesions in clusters remains obscure. Identification of the structural features of the DNA regions containing irreparable clustered lesions is of considerable interest, in particular due to a relationship between the efficiency of some antitumor drugs and the activity of cellular repair systems. In this review, we analyzed data on the induction of clustered lesions containing bulky adducts, the potential biological significance of these lesions, and methods for quantification of DNA lesions and considered the causes for the inhibition of NER-catalyzed excision of clustered bulky lesions.

Система эксцизионной репарации нуклеотидов (NER) удаляет из ДНК различные объемные повреждения, которые вызывают существенные искажения регулярной структуры двойной спирали. Такие повреждения, в основном ковалентные аддукты, сформированные по азотистым основаниям ДНК, могут появляться под действием ультрафиолетового и ионизирующего излучения, а также в результате взаимодействия ДНК с химически активными веществами эндогенного и экзогенного происхождения. В условиях роста количества повреждений ДНК, например, при проведении интенсивной химио- и комплексной терапии, а также при нарушении процессов репарации ДНК, объемные аддукты могут оказываться в составе кластерных повреждений. Кластерные повреждения представляют собой два или более повреждений, расположенных в пределах одного или двух витков спирали ДНК. Несмотря на то что репарация одиночных повреждений ДНК системой NER в эукариотической клетке изучена достаточно полно, в механизме репарации объемных повреждений, расположенных в составе кластеров, многое остается неясным. Выявление структурных особенностей участков ДНК, содержащих нерепарируемые кластерные повреждения, представляет значительный интерес, в том числе ввиду взаимосвязи между эффективностью действия некоторых противоопухолевых препаратов и активностью клеточных систем репарации. В обзоре проанализированы данные о формировании кластерных повреждений, содержащих объемные аддукты, потенциальной биологической значимости таких повреждений, а также о методах оценки их количества, рассмотрены причины подавления катализируемой системой NER эксцизии объемных повреждений из состава кластеров.

nucleotide excision repairbulky DNA lesionsclustered DNA lesionsэксцизионная репарация нуклеотидовобъемные повреждения ДНКкластерные повреждения ДНКРНФRussian Science Foundation19-74-10056ИХБФМ СО РАНInstitute of Chemical Biology and Fundamental Medicine of the Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences121031300041-4Fousteri M., Mullenders L.H.F. // Cell Res. 2008. V. 18. № 1. P. 73–84.Vermeulen W., Fousteri M. // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2013. V. 5. № 8. P. 1–16.Schärer O.D. // Cold Spring Harb. Perspеctives Biol. 2013. V. 5. № 10. P. 1–19.Petruseva I.O., Evdokimov A.N., Lavrik O.I. // Acta Naturae. 2014. V. 6. № 20. P. 23–34.Sage E., Harrison L. // Mutat. Res. – Fundam. Mol. Mech. Mutagen. 2011. V. 711. № 1–2. P. 123–133.Eccles L.J., O’Neill P., Lomax M.E. // Mutat. Res. – Fundam. Mol. Mech. Mutagen. 2011. V. 711. № 1–2. P. 134–141.Sage E., Shikazono N. // Free Radic. Biol. Med. 2017. V. 107. P. 125–135.Mu H., Geacintov N.E., Broyde S., Yeo J.E., Schärer O.D. // DNA Repair (Amst.). 2018. V. 71. P. 33–42.Hess M.T., Gunz D., Luneva N., Geacintov N.E., Naegeli H. // Mol. Cell. Biol. 1997. V. 17. № 12. P. 7069–7076.Liu Z., Ding S., Kropachev K., Lei J., Amin S., Broyde S. // PLoS One. 2015. V. 10. № 9. e0137124.Naumenko N., Petruseva I., Lomzov A., Lavrik O. // DNA Repair (Amst.). 2021. V. 108. 103225.Schärer O.D. // Angew. Chem. Int. Ed. 2003. V. 42. P. 2946–2974.Lloyd D.R., Hanawalt P.C. // Cancer Res. 2002. V. 62. № 18. P. 5288–5294.Duan M., Ulibarri J., Liu K.J., Mao P. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. № 23. P. 1–13.Rastogi R.P., Kumar A., Tyagi M.B., Sinha R.P. // J. Nucl. Acids. 2010. 592980.Brooks P.J., Wise D.S., Berry D.A., Kosmoski J.V., Smerdon M.J., Somers R.L., Mackie H., Spoonde A.Y., Ackerman E.J., Coleman K., et al. // J. Biol. Chem. 2000. V. 275. № 29. P. 22355–22362.Okahashi Y., Iwamoto T., Suzuki N., Shibutani S., Sugiura S., Itoh S., Nishiwaki T., Ueno S., Mori T. // Nucl. Acids Res. 2010. V. 38. № 12. e133.Pratt M.M., John K., Maclean A.B., Afework S., Phillips D.H., Poirier M.C. // Int. J. Environ. Res. Public Hlth. 2011. V. 8. № 7. P. 2675–2691.Phillips D.H. // Environ. Health Perspect. 1996. V. 104. № 3. P. 453–458.Guo S., Leng J., Tan Y., Price N.E., Wang Y. // Chem. Res. Toxicol. 2019. V. 32. № 4. P. 708–717.Baker D.J., Wuenschell G., Xia L., Termini J., Bates S.E., Riggs A.D., O’Connor T.R. // J. Biol. Chem. 2007. V. 282. № 31. P. 22592–22604.Grollman A.P., Shibutani S., Moriya M., Miller F., Wu L., Moll U., Suzuki N., Fernandes A., Rosenquist T., Medverec Z., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007. V. 104. № 29. P. 12129–12134.Sidorenko V.S., Yeo J.E., Bonala R.R., Johnson F., Schärer O.D., Grollman A.P. // Nucl. Acids Res. 2012. V. 40. № 6. P. 2494–2505.Geacintov N.E., Broyde S. // Chem. Res. Toxicol. 2017. V. 30. P. 1517–1548.Stornetta A., Zimmermann M., Cimino G.D., Henderson P.T., Sturla S.J. // Chem. Res. Toxicol. 2017. V. 30. № 1. P. 388–409.Gong J., Vaidyanathan V.G., Yu X., Kensler T.W., Peterson L.A., Sturla S.J. // J. Am. Chem. Soc. 2007. V. 129. № 7. P. 2101–2111.Boamah E.K., Brekman A., Tomasz M., Myeku N., Figueiredo-Pereira M., Hunter S., Meyer J., Bhosle R.C., Bargonetti J. // Chem. Res. Toxicol. 2010. V. 23. № 7. P. 1151–1162.Yang F., Teves S.S., Kemp C.J., Henikoff S., Lecture N., Gasser H., Yang F., Teves S.S., Kemp C.J., Henikoff S. // Biochim. Biophys. Acta – Rev. Cancer. 2014. V. 1845. № 1. P. 84–89.Hartmann A., Agurell E., Beevers C., Brendler-Schwaab S., Burlinson B., Clay P., Collins A., Smith A., Speit G., Thybaud V., et al. // Mutagenesis. 2003. V. 18. № 1. P. 45–51.Buss P., Caviezel M., Lutz W.K. // Carcinogenesis. 1990. V. 11. № 12. P. 2133–2135.Phillips D.H., Farmer B.P., Beland F.A., Nath R.G., Poirier M.C., Reddy M.V., Turteltaub K.W. // Env. Mol. Mutagen. 2000. V. 35. № 3. P. 222–233.Singh R., Gaskell M., Le Pla R.C., Kaur B., Azim-Araghi A., Roach J., Koukouves G., Souliotis V.L., Kyrtopoulos S.A., Farmer P.B. // Chem. Res. Toxicol. 2006. V. 19. № 6. P. 868–878.Poirier M.C. // Environ. Health Perspect. 1997. V. 105. № 4. P. 907–912.Lippard S.J., Merkel C.M., Lippard S.J., Ushay H.M., Poirier M.C., Poirier M.C. // Biochemistry. 1983. V. 22. № 22. P. 5165–5168.Aloisi C.M.N., Nilforoushan A., Ziegler N., Sturla S.J. // J. Am. Chem. Soc. 2020. V. 142. № 15. P. 6962–6969.Yang Z., Faustino P.J., Andrews P.A., Monastra R., Rasmussen A.A., Ellison C.D., Cullen K.J. // Cancer Chemother. Pharmacol. 2000. V. 46. № 4. P. 255–262.Otteneder M., Lutz W.K. // Mutat. Res. – Fundam. Mol. Mech. Mutagen. 1999. V. 424. № 1–2. P. 237–247.Farmer P.B., Brown K., Tompkins E., Emms V.L., Jones D.J.L., Singh R., Phillips D.H. // Toxicol. Appl. Pharmacol. 2005. V. 207. № 2. P. 293–301.Farmer P.B., Singh R. // Mutat. Res. 2008. V. 659. № 1–2. P. 68–76.Brown K. // Methods Mol. Biol. 2012. V. 817. P. 207–230.Tretyakova N., Goggin M., Sangaraju D., Janis G. // Chem. Res. Toxicol. 2012. V. 25. № 10. P. 2007–2035.Collins A., Gedik C., Vaughan N., Wood S., White A., Dubois J., Rees J.F., Loft S., Møller P., Poulsen H., et al. // Free Radic. Biol. Med. 2003. V. 34. № 8. P. 1089–1099.Rogozin I.B., Pavlov Y.I. // Mutat. Res. – Rev. Mutat. Res. 2003. V. 544. № 1. P. 65–85.Sturla S.J. // Curr. Opin. Chem. Biol. 2007. V. 11. № 3. P. 293–299.Gillet L.C., Sсhärer O.D. // Chem. Rev. 2006. V. 106. № 2. P. 253–276.Hargis J., Schaefer H., Houk K., Wheeler S. // J. Phys. Chem. A. 2010. V. 8. № 24. P. 4017–4018.Eaton D.L., Gallagher E.P. // Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1994. V. 34. № 1. P. 135–172.Bedard L.L., Massey T.E. // Cancer Lett. 2006. V. 241. № 2. P. 174–183.Romano L., Vooradi V. // Biochemistry. 2010. V. 38. № 3. P. 319–335.Mu H., Kropachev K., Wang L., Zhang L., Kolbanovskiy A., Kolbanovskiy M., Geacintov N.E., Broyde S. // Nucl. Acids Res. 2012. V. 40. № 19. P. 9675–9690.Hemminki K., Thilly W.G. // Mutat. Res. – Fundam. Mol. Mech. Mutagen. 1988. V. 202. № 1. P. 133–138.Mohamad O., Sishc B.J., Saha J., Pompos A., Rahimi A., Story M.D., Davis A.J., Kim D.W.N. // Cancers (Basel). 2017. V. 9. № 6. P. 1–30.Regulus P., Duroux B., Bayle P.A., Favier A., Cadet J., Ravanat J.L. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007. V. 104. № 35. P. 14032–14037.Iida T. // Neuro. Oncol. 2001. V. 3. № 2. P. 73–81.Goodman M., Bostick R.M., Dash C., Terry P., Flanders W.D., Mandel J. // Cancer Causes Control. 2008. V. 19. № 10. P. 1051–1064.Grivennikov S.I., Greten F.R., Karin M. // Cell. 2010. V. 140. № 6. P. 883–899.Ward J.F. // Radiat. Res. 1994. V. 138. № 1 (suppl). Р. S85-S88.Goodhead D.T. // Int. J. Radiat. Biol. 1994. V. 65. № 1. P. 7–17.Watanabe R., Rahmanian S., Nikjoo H. // Radiat. Res. 2015. V. 183. № 5. P. 525–540.Sutherland B.M., Bennett P.V., Sidorkina O., Laval J. // Mutagenesis. 2000. V. 97. № 1. P. 247–261.Gulston M., de Lara C., Jenner T., Davis E., O’Neill P. // Nucl. Acids Res. 2004. V. 32. № 4. P. 1602–1609.Gates K.S. // Chem. Res. Toxicol. 2009. V. 22. № 11. P. 1747–1760.Starostenko L.V., Maltseva E.A., Lebedeva N.A., Pestryakov P.E., Lavrik O.I., Rechkunova N.I. // Biochem. (Moscow). 2016. V. 81. № 3. P. 233–241.Greenberg M.M. // Acc. Chem. Res. 2014. V. 47. № 2. P. 646–655.Clauson C., Schärer O.D., Niedernhofer L. // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2013. V. 5. № 10. a012732.Chen J., Stubbe J.A. // Nat. Rev. Cancer. 2005. V. 5. № 2. P. 102–112.Nickoloff J.A., Sharma N., Taylor L. // Genеs. 2020. V. 11. № 1. P. 99.Smith B.L., Bauer G.B., Povirk L.F. // J. Biol. Chem. 1994. V. 269. № 48. P. 30587–30594.Takata H., Hanafusa T., Mori T., Shimura M., Iida Y., Ishikawa K., Yoshikawa K., Yoshikawa Y., Maeshima K. // PLoS One. 2013. V. 8. № 10. e75622.Ljungman M., Hanawalt P.C. // Mol. Carcinog. 1992. V. 5. № 4. P. 264–269.Falk M., Lukášová E., Kozubek S. // Biochim. Biophys. Acta – Mol. Cell Res. 2008. V. 1783. № 12. P. 2398–2414.Gunz D., Hess M.T., Naegeli H., For E., Probing A.T. // J. Biol. Chem. 1996. V. 271. № 41. P. 25089–25098.Dong Y., Chen Y., Zhou L., Shao Y., Fu X., Zheng Y. // Int. J. Radiat. Biol. 2017. V. 93. № 11. P. 1274–1282.Zheng Y., Sanche L. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 15. 3749.Cheung-Ong K., Giaever G., Nislow C. // Chem. Biol. 2013. V. 20. № 5. P. 648–659.Fu D., Calvo J.A., Samson L.D. // Nat. Rev. Cancer. 2012. V. 12. № 2. P. 104–120.Min J., Pavletich N.P. // Nature. 2007. V. 449. P. 570–575.Jain V., Hilton B., Lin B., Patnaik S., Liang F., Darian E., Zou Y., MacKerell A.D., Cho B.P. // Nucl. Acids Res. 2013. V. 41. № 2. P. 869–880.Cheon N.Y., Kim H.S., Yeo J.E., Schärer O.D., Lee J.Y. // Nucl. Acids Res. 2019. V. 47. № 16. P. 8337–8347.Krasikova Y.S., Rechkunova N.I., Maltseva E.A., Pestryakov P.E., Petruseva I.O., Sugasawa K., Chen X., Min J.H., Lavrik O.I. // J. Biol. Chem. 2013. V. 288. № 15. P. 10936–10947.Maillard O., Solyom S., Naegeli H. // PLoS Biol. 2007. V. 5. № 4. e79.Camenisch U., Träutlein D., Clement F.C., Fei J., Leitenstorfer A., Ferrando-May E., Naegeli H. // EMBO J. 2009. V. 28. № 16. P. 2387–2399.Bunick C.G., Miller M.R., Fuller B.E., Fanning E., Chazin W.J. // Biochemistry. 2006. V. 45. P. 14965–14979.Paul D., Mu H., Zhao H., Ouerfelli O., Jeffrey P.D., Broyde S., Min J.H. // Nucl. Acids Res. 2019. V. 47. № 12. P. 6015–6028.Chen X., Velmurugu Y., Zheng G., Park B., Shim Y., Kim Y., Liu L., van Houten B., He C., Ansari A., et al. // Nat. Commun. 2015. V. 6. 5849.Hilton B., Gopal S., Xu L., Mazumder S., Musich P.R., Cho B.P., Zou Y.Z. // PLoS One. 2016. V. 11. № 6. P. 1–21.Luijsterburg M.S., Bornstaedt G. Von, Gourdin A.M., Politi A.Z., Moné M.J., Warmerdam D.O., Goedhart J., Vermeulen W., Driel R. Van, Höfer T. // J. Cell Biol. 2010. V. 189. № 3. P. 445–463.Luijsterburg M.S., Bornstaedt G. Von, Gourdin A.M., Politi A.Z., Moné M.J., Warmerdam D.O., Goedhart J., Vermeulen W., Van Driel R., Höfer T. // J. Cell Biol. 2010. V. 189. № 3. P. 445–463.Yeo J.E., Khoo A., Fagbemi A.F., Schärer O.D. // Chem. Res. Toxicol. 2012. V. 25. № 11. P. 2462–2468.Buterin T., Meyer C., Giese B., Naegeli H. // Chem. Biol. 2005. V. 12. № 8. P. 913–922.Nishi R., Sakai W., Tone D., Hanaoka F., Sugasawa K. // Mol. Cell. Biol. 2013. V. 41. № 14. P. 5664–5674.Dantas T.J., Wang Y., Lalor P., Dockery P., Morrison C.G. // J. Cell Biol. 2011. V. 193. № 2. P. 307–318.Bergink S., Toussaint W., Luijsterburg M.S., Dinant C., Alekseev S., Hoeijmakers J.H.J., Dantuma N.P., Houtsmuller A.B., Vermeulen W. // J. Cell Biol. 2012. V. 196. № 6. P. 681–688.Volker M., Moné M.J., Karmakar P., Van Hoffen A., Schul W., Vermeulen W., Hoeijmakers J.H.J., van Driel R., van Zeeland A.A., Mullenders L.H.F. // Mol. Cell. 2001. V. 8. № 1. P. 213–224.Araújo S.J., Nigg E.A., Wood R.D. // Mol. Cell. Biol. 2001. V. 21. № 7. P. 2281–2291.Greber B.J., Hoang T., Nguyen D., Fang J., Afonine P.V., Paul D., Nogales E., Division I.B., National L.B., Biology C. // Nature. 2017. V. 549. № 7672. P. 414–417.Yokoi M., Masutani C., Maekawa T., Sugasawa K., Ohkuma Y., Hanaoka F. // J. Biol. Chem. 2000. V. 275. № 13. P. 9870–9875.Greber B.J., Toso D.B., Fang J., Nogales E. // Elife. 2019. V. 8. e44771.Houten B., van Kuper J., Kisker C. // DNA Repair (Amst.). 2016. V. 44. P. 136–142.Oksenych V., Coin F. // Cell Cycle. 2010. V. 9. № 1. P. 90–96.Egly J.M., Coin F. // DNA Repair (Amst.). 2011. V. 10. № 7. P. 714–721.Kuper J., Braun C., Elias A., Michels G., Sauer F., Schmitt D.R., Poterszman A., Egly J.M., Kisker C. // PLoS Biol. 2014. V. 12. № 9. e1001954.Lukyanchikova N.V., Petruseva I.O., Evdokimov A.N., Koroleva L.S., Lavrik O.I. // Mol. Biol. 2018. V. 52. № 2. P. 237–246.Lee Y.C., Cai Y., Mu H., Broyde S., Amin S., Chen X., Min J.H., Geacintov N.E. // DNA Repair (Amst.). 2014. V. 19. P. 55–63.Evdokimov A.N., Tsidulko A.Y., Popov A.V., Vorobiev Y.N., Lomzov A.A., Koroleva L.S., Silnikov V.N., Petruseva I.O., Lavrik O.I. // DNA Repair (Amst.). 2018. V. 61. P. 86–98.Krasikova Y.S., Rechkunova N.I., Maltseva N.I., Petruseva I.O., Lavrik O.I. // Nucl. Acids Res. 2010. V. 38. № 22. P. 8083–8094.Li C.L., Golebiowski F.M., Onishi Y., Samara N.L., Sugasawa K., Yang W. // Mol. Cell. 2015. V. 59. № 6. P. 1025–1034.Marteijn J.A., Hoeijmakers J.H.J., Vermeulen W. // Mol. Cell. 2015. V. 59. № 6. P. 885–886.Sugasawa K., Shimizu Y., Iwai S., Hanaoka F. // DNA Repair (Amst.). 2002. V. 1. № 1. P. 95–107.Sugasawa K., Akagi J., Nishi R., Iwai S., Hanaoka F. // Mol. Cell. 2009. V. 36. № 4. P. 642–653.Nemzow L., Lubin A., Zhang L., Gong F. // DNA Repair (Amst.). 2015. V. 36. P. 19–27.Kusakabe M., Onishi Y., Tada H., Kurihara F., Kusao K., Furukawa M., Iwai S., Yokoi M., Sakai W., Sugasawa K. // Genes Environ. 2019. V. 41. Р. 1–6.Reeves D.A., Mu H., Kropachev K., Cai Y., Ding S., Kolbanovskiy A., Kolbanovskiy M., Chen Y., Krzeminski J., Amin S., et al. // Nucl. Acids Res. 2011. V. 39. № 20. P. 8752–8764.Petruseva I., Naumenko N., Kuper J., Anarbaev R., Kappenberger J., Kisker C., Lavrik O. // Front. Biosci. 2021. V. 9. 617160.