Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1170510.32607/actanaturae.11705ReviewsОбзорыReview ArticleVisualization of G-Quadruplexes, i-Motifs and Their AssociatesВизуализация G-квадруплексов, i-мотивов и их ассоциатовDubrovinEvgeniy V.ДубровинЕвгений Владимирович
Russian Federation

Faculty of Physics

физический факультет

dubrovin@polly.phys.msu.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0512-2547BarinovNikolay A.БариновНиколай Александрович
Russian Federation

Faculty of Physics

физический факультет

n.barinov@rcpcm.orghttps://orcid.org/0000-0001-8288-2198KlinovDmitry V.КлиновДмитрий Владимирович
Russian Federation
dmitry.klinov@niifhm.ruM.V. Lomonosov Moscow State UniversityМосковский государственный университет имени М.В. ЛомоносоваFederal Research and Clinical Center of Physical-Chemical Medicine of Federal Medical Biological AgencyФедеральный научно-клинический центр физико-химической медицины Федерального медико-биологического агентстваPeoples’ Friendship University of Russia (RUDN University)Российский университет дружбы народов291020221434180803202213072022Copyright ©; 2022, Dubrovin E.V., Barinov N.A., Klinov D.V.Copyright ©; 2022, Дубровин Е.В., Баринов Н.А., Клинов Д.В.2022Dubrovin E.V., Barinov N.A., Klinov D.V.Дубровин Е.В., Баринов Н.А., Клинов Д.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11705

The non-canonical structures formed by G- or C-rich DNA regions, such as quadruplexes and i-motifs, as well as their associates, have recently been attracting increasing attention both because of the arguments in favor of their existence in vivo and their potential application in nanobiotechnology. When studying the structure and properties of non-canonical forms of DNA, as well as when controlling the artificially created architectures based on them, visualization plays an important role. This review analyzes the methods used to visualize quadruplexes, i-motifs, and their associates with high spatial resolution: fluorescence microscopy, transmission electron microscopy (TEM), and atomic force microscopy (AFM). The key approaches to preparing specimens for the visualization of this type of structures are presented. Examples of visualization of non-canonical DNA structures having various morphologies, such as G-wires, G-loops, as well as individual quadruplexes, i-motifs and their associates, are considered. The potential for using AFM for visualizing non-canonical DNA structures is demonstrated.

Образуемые G- или C-богатыми участками ДНК неканонические структуры, такие, как квадруплексы и i-мотивы, а также их ассоциаты, в последние годы привлекают все возрастающее внимание как из-за накопившихся аргументов в пользу их существования in vivo, так и возможности их потенциального использования в нанобиотехнологии. Важную роль в изучении структуры и свойств неканонических форм ДНК, а также в контроле искусственно создаваемых архитектур на их основе играет визуализация этих структур. В данном обзоре проанализированы методы, используемые для визуализации квадруплексов, i-мотивов и их ассоциатов с высоким пространственным разрешением, такие, как флуоресцентная микроскопия, просвечивающая электронная микроскопия (ПЭМ) и атомно-силовая микроскопия (АСМ). Представлены основные подходы к подготовке образцов для визуализации такого рода структур. Рассмотрены примеры визуализации неканонических структур ДНК различных морфологий, таких, как G-проволоки, G-петли, а также отдельных квадруплексов, i-мотивов и их ассоциатов. Продемонстрирован потенциал использования АСМ для визуализации неканонических структур ДНК.

G-quadruplexesi-motifsimmunofluorescence microscopyatomic force microscopytransmission electron microscopyG-квадруплексыi-мотивыиммунофлуоресцентная микроскопияатомно-силовая микроскопияпросвечивающая электронная микроскопияРоссийский научный фондRussian Science Foundation22-23-00395Gellert M., Lipsett M.N., Davies D.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1962. V. 48. № 12. P. 2013–2018.Gehring K., Leroy J.-L., Guéron M. // Nature. 1993. V. 363. № 6429. P. 561–565.Hänsel-Hertsch R., Di Antonio M., Balasubramanian S. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2017. V. 18. № 5. P. 279–284.Abou Assi H., Garavís M., González C., Damha M.J. // Nucl. Acids Res. 2018. V. 46. № 16. P. 8038–8056.Brown S.L., Kendrick S. // Pharmaceuticals. 2021. V. 14. № 2. P. 96.Varshney D., Spiegel J., Zyner K., Tannahill D., Balasubramanian S. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2020. V. 21. № 8. P. 459–474.Drygin D., Siddiqui-Jain A., O’Brien S., Schwaebe M., Lin A., Bliesath J., Ho C.B., Proffitt C., Trent K., Whitten J.P., et al. // Cancer Res. 2009. V. 69. № 19. P. 7653–7661.Ohnmacht S.A., Marchetti C., Gunaratnam M., Besser R.J., Haider S.M., Di Vita G., Lowe H.L., Mellinas-Gomez M., Diocou S., Robson M., et al. // Sci. Rep. 2015. V. 5. № 1. P. 11385.Shu B., Cao J., Kuang G., Qiu J., Zhang M., Zhang Y., Wang M., Li X., Kang S., Ou T.-M., et al. // Chem. Commun. 2018. V. 54. № 16. P. 2036–2039.Kuang G., Zhang M., Kang S., Hu D., Li X., Wei Z., Gong X., An L.-K., Huang Z.-S., Shu B., et al. // J. Med. Chem. 2020. V. 63. № 17. P. 9136–9153.Livshits G.I., Stern A., Rotem D., Borovok N., Eidelshtein G., Migliore A., Penzo E., Wind S.J., Di Felice R., Skourtis S.S., et al. // Nat. Nanotechnol. 2014. V. 9. № 12. P. 1040–1046.Xu J., Yan C., Wang X., Yao B., Lu J., Liu G., Chen W. // Anal. Chem. 2019. V. 91. № 15. P. 9747–9753.Li C., Chen H., Chen Q., Shi H., Yang X., Wang K., Liu J. // Anal. Chem. 2020. V. 92. № 14. P. 10169–10176.Alberti P., Mergny J.-L. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. № 4. P. 1569–1573.Yang T., Peng S., Zeng R., Xu Q., Zheng X., Wang D., Zhou X., Shao Y. // Spectrochim. Acta. A. Mol. Biomol. Spectrosc. 2022. V. 270. P. 120845.Huang J., Ying L., Yang X., Yang Y., Quan K., Wang H., Xie N., Ou M., Zhou Q., Wang K. // Anal. Chem. 2015. V. 87. № 17. P. 8724–8731.Burge S., Parkinson G.N., Hazel P., Todd A.K., Neidle S. // Nucl. Acids Res. 2006. V. 34. № 19. P. 5402–5415.Karsisiotis A.I., Hessari N.M., Novellino E., Spada G.P., Randazzo A., Webba da Silva M. // Angew. Chem. Int. Ed. 2011. V. 50. № 45. P. 10645–10648.Binnig G., Quate C., Gerber C. // Phys. Rev. Lett. 1986. V. 56. № 9. P. 930–933.Mirsaidov U.M., Zheng H., Casana Y., Matsudaira P. // Biophys. J. 2012. V. 102. № 4. P. L15–L17.Transmission Electron Microscopy: Diffraction, Imaging, and Spectrometry / Еds Carter B., Williams D.B. Cham: Springer International Publ., 2016.Alessandrini A., Facci P. // Meas. Sci. Technol. 2005. V. 16. № 6. P. R65–R92.Lyubchenko Y.L. // J. Phys. Appl. Phys. 2018. V. 51. № 40. P. 403001.Largy E., Granzhan A., Hamon F., Verga D., Teulade-Fichou M.-P. // Quadruplex Nucleic Acids / Eds Chaires J.B., Graves D. Berlin: Heidelberg Springer, 2013. Р. 111–177.Chang C.-C., Kuo I.-C., Ling I.-F., Chen C.-T., Chen H.-C., Lou P.-J., Lin J.-J., Chang T.-C. // Anal. Chem. 2004. V. 76. № 15. P. 4490–4494.Chan Y.-C., Chen J.-W., Su S.-Y., Chang C.-C. // Biosens. Bioelectron. 2013. V. 47. P. 566–573.Lubitz I., Zikich D., Kotlyar A. // Biochemistry. 2010. V. 49. № 17. P. 3567–3574.Xu L., Shen X., Hong S., Wang J., Zhou L., Chen X., Pei R. // Asian J. Org. Chem. 2015. V. 4. № 12. P. 1375–1378.Nygren J., Svanvik N., Kubista M. // Biopolymers. 1998. V. 46. № 1. P. 39–51.Lee L.G., Chen C.-H., Chiu L.A. // Cytometry. 1986. V. 7. № 6. P. 508–517.Mohanty J., Barooah N., Dhamodharan V., Harikrishna S., Pradeepkumar P.I., Bhasikuttan A.C. // J. Am. Chem. Soc. 2013. V. 135. № 1. P. 367–376.Hanczyc P., Rajchel-Mieldzioć P., Feng B., Fita P. // J. Phys. Chem. Lett. 2021. V. 12. № 22. P. 5436–5442.Barooah N., Mohanty J., Bhasikuttan A.C. // J. Indian Chem. Soc. 2021. V. 98. № 6. P. 100078.Turaev A.V., Tsvetkov V.B., Tankevich M.V., Smirnov I.P., Aralov A.V., Pozmogova G.E., Varizhuk A.M. // Biochimie. 2019. V. 162. P. 216–228.Yu K.-K., Li K., He H.-Z., Liu Y.-H., Bao J.-K., Yu X.-Q. // Sens. Actuators B Chem. 2020. V. 321. P. 128479.Yan J., Tian Y., Tan J., Huang Z. // Analyst. 2015. V. 140. № 21. P. 7146–7149.Platella C., Gaglione R., Napolitano E., Arciello A., Pirota V., Doria F., Musumeci D., Montesarchio D. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. № 19. P. 10624.Ma D.-L., Zhang Z., Wang M., Lu L., Zhong H.-J., Leung C.-H. // Chem. Biol. 2015. V. 22. № 7. P. 812–828.Tseng T.-Y., Chien C.-H., Chu J.-F., Huang W.-C., Lin M.-Y., Chang C.-C., Chang T.-C. // J. Biomed. Opt. 2013. V. 18. № 10. P. 101309.Shivalingam A., Izquierdo M.A., Marois A.L., Vyšniauskas A., Suhling K., Kuimova M.K., Vilar R. // Nat. Commun. 2015. V. 6. P. 8178.Summers P.A., Lewis B.W., Gonzalez-Garcia J., Porreca R.M., Lim A.H.M., Cadinu P., Martin-Pintado N., Mann D.J., Edel J.B., Vannier J.B., et al. // Nat. Commun. 2021. V. 12. № 1. P. 162.Zhang S., Sun H., Chen H., Li Q., Guan A., Wang L., Shi Y., Xu S., Liu M., Tang Y. // Biochim. Biophys. Acta – Gen. Subj. 2018. V. 1862. № 5. P. 1101–1106.Yang S.Y., Amor S., Laguerre A., Wong J.M.Y., Monchaud D. // Biochim. Biophys. Acta BBA – Gen. Subj. 2017. V. 1861. № 5. Part B. P. 1312–1320.Lu Y.-J., Hu D.-P., Zhang K., Wong W.-L., Chow C.-F. // Biosens. Bioelectron. 2016. V. 81. P. 373–381.Kang Y., Wei C. // Chem. Biodivers. 2022. V. 19. № 3. e202101030.Guo X., Chen H., Liu Y., Yang D., Li Q., Du H., Liu M., Tang Y., Sun H. // J. Mater. Chem. B. 2022. V. 10. № 3. P. 430–437.Liu L.-Y., Liu W., Wang K.-N., Zhu B.-C., Xia X.-Y., Ji L.-N., Mao Z.-W. // Angew. Chem. 2020. V. 132. № 24. P. 9806–9813.Laguerre A., Hukezalie K., Winckler P., Katranji F., Chanteloup G., Pirrotta M., Perrier-Cornet J.-M., Wong J.M.Y., Monchaud D. // J. Am. Chem. Soc. 2015. V. 137. № 26. P. 8521–8525.Huang W.-C., Tseng T.-Y., Chen Y.-T., Chang C.-C., Wang Z.-F., Wang C.-L., Hsu T.-N., Li P.-T., Chen C.-T., Lin J.-J., et al. // Nucl. Acids Res. 2015. V. 43. № 21. P. 10102–10113.Biffi G., Di Antonio M., Tannahill D., Balasubramanian S. // Nat. Chem. 2014. V. 6. № 1. P. 75–80.Biffi G., Tannahill D., Miller J., Howat W.J., Balasubramanian S. // PLoS One. 2014. V. 9. № 7. P. e102711.Henderson A., Wu Y., Huang Y.C., Chavez E.A., Platt J., Johnson F.B., Brosh R.M., Sen D., Lansdorp P.M. // Nucl. Acids Res. 2014. V. 42. № 2. P. 860–869.Biffi G., Tannahill D., McCafferty J., Balasubramanian S. // Nat. Chem. 2013. V. 5. № 3. P. 182–186.Zyner K.G., Simeone A., Flynn S.M., Doyle C., Marsico G., Adhikari S., Portella G., Tannahill D., Balasubramanian S. // Nat. Commun. 2022. V. 13. № 1. P. 142.Tang W., Niu K., Yu G., Jin Y., Zhang X., Peng Y., Chen S., Deng H., Li S., Wang J., et al. // Epigenetics Chromatin. 2020. V. 13. № 1. P. 12.Duquette M.L., Handa P., Vincent J.A., Taylor A.F., Maizels N. // Genes Dev. 2004. V. 18. № 13. P. 1618–1629.Reddy K., Schmidt M.H.M., Geist J.M., Thakkar N.P., Panigrahi G.B., Wang Y.-H., Pearson C.E. // Nucl. Acids Res. 2014. V. 42. № 16. P. 10473–10487.Hammondkosack M., Dobrinski B., Lurz R., Docherty K., Kilpatrick M. // Nucl. Acids Res. 1992. V. 20. № 2. P. 231–236.Yatsunyk L.A., Piétrement O., Albrecht D., Tran P.L.T., Renčiuk D., Sugiyama H., Arbona J.-M., Aimé J.-P., Mergny J.-L. // ACS Nano. 2013. V. 7. № 7. P. 5701–5710.Randall A., Griffith J.D. // J. Biol. Chem. 2009. V. 284. № 21. P. 13980–13986.Artusi S., Perrone R., Lago S., Raffa P., Di Iorio E., Palù G., Richter S.N. // Nucl. Acids Res. 2016. V. 44. № 21. P. 10343–10353.Scotuzzi M., Kuipers J., Wensveen D.I., Boer P. de, Hagen K. C. W., Hoogenboom J.P., Giepmans B.N.G. // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 45970.Scotuzzi M., Kuipers J., Wensveen D.I., de Boer P. , Hagen K.C.W., Hoogenboom J.P., Giepmans B.N.G. // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 45970.Zhong Q., Inniss D., Kjoller K., Elings V. // Surf. Sci. 1993. V. 290. № 1–2. P. L688–L692.Xu K., Sun W., Shao Y., Wei F., Zhang X., Wang W., Li P. // Nanotechnol. Rev. 2018. V. 7. № 6. P. 605–621.Vesenka J., Guthold M., Tang C., Keller D., Delaine E., Bustamante C. // Ultramicroscopy. 1992. V. 42. P. 1243–1249.Bustamante C., Vesenka J., Tang C., Rees W., Guthold M., Keller R. // Biochemistry. 1992. V. 31. № 1. P. 22–26.Lyubchenko Y.L., Shlyakhtenko L.S. // Methods. 2009. V. 47. № 3. P. 206–213.Rivetti C., Guthold M., Bustamante C. // J. Mol. Biol. 1996. V. 264. № 5. P. 919–932.Vanderlinden W., De Feyter S. // Nanoscale. 2013. V. 5. № 6. P. 2264–2268.Bustamante C., Guthold M., Zhu X.S., Yang G.L. // J. Biol. Chem. 1999. V. 274. № 24. P. 16665–16668.Suzuki Y., Higuchi Y., Hizume K., Yokokawa M., Yoshimura S.H., Yoshikawa K., Takeyasu K. // Ultramicroscopy. 2010. V. 110. № 6. P. 682–688.Valle F., Favre M., De Los Rios P., Rosa A., Dietler G. // Phys. Rev. Lett. 2005. V. 95. № 15. P. 158105.Christenson H.K., Thomson N.H. // Surf. Sci. Rep. 2016. V. 71. № 2. P. 367–390.Sorel I., Piétrement O., Hamon L., Baconnais S., Le Cam E., Pastré D. // Biochemistry. 2006. V. 45. № 49. P. 14675–14682.Brett A.M.O., Chiorcea A.M. // Langmuir. 2003. V. 19. № 9. P. 3830–3839.Jiang X.H., Lin X.Q. // Electrochem. Commun. 2004. V. 6. № 9. P. 873–879.Klinov D.V., Dubrovin E.V., Yaminsky I.V. // Phys. Low-Dimens. Struct. 2003. V. 3–4. P. 119–124.Klinov D.V., Dubrovin E.V., Yaminsky I.V. // AIP Conf. Proc. 2003 V. 696. P. 452–456.Klinov D., Dwir B., Kapon E., Borovok N., Molotsky T., Kotlyar A. // Nanotechnology. 2007. V. 18. № 22. P. 225102.Klinov D.V., Protopopova A.D., Andrianov D.S., Litvinov R.I., Weisel J.W. // Colloids Surf. B Biointerfaces. 2020. V. 196. P. 111321.Barinov N.A., Tolstova A.P., Bersenev E.A., Ivanov D.A., Dubrovin E.V., Klinov D.V. // Colloids Surf. B Biointerfaces. 2021. V. 206. P. 111921.Dubrovin E.V., Klinov D.V. // Polym. Sci. Ser. A. 2021. V. 63. № 6. P. 601–622.Rabe J., Buchholz S. // Science. 1991. V. 253. № 5018. P. 424–427.Cincotti S., Rabe J.P. // Appl. Phys. Lett. 1993. V. 62. № 26. P. 3531–3533.van Hameren R., Schön P., van Buul A.M., Hoogboom J., Lazarenko S.V., Gerritsen J.W., Engelkamp H., Christianen P.C.M., Heus H.A., Maan J.C., et al. // Science. 2006. V. 314. № 5804. P. 1433–1436.De Feyter S., De Schryver F.C. // J. Phys. Chem. B. 2005. V. 109. № 10. P. 4290–4302.Adamcik J., Tobenas S., Di Santo G., Klinov D., Dietler G. // Langmuir. 2009. V. 25. № 5. P. 3159–3162.Dubrovin E.V., Gerritsen J.W., Zivkovic J., Yaminsky I.V., Speller S. // Colloids Surf. B Biointerfaces. 2010. V. 76. № 1. P. 63–69.Dubrovin E.V., Speller S., Yaminsky I.V. // Langmuir. 2014. V. 30. № 51. P. 15423–15432.Dubrovin E.V., Schächtele M., Schäffer T.E. // RSC Adv. 2016. V. 6. № 83. P. 79584–79592.Vesenka J., Marsh T., Miller R., Henderson E. // J. Vac. Sci. Technol. B. 1996. V. 14. № 2. P. 1413–1417.Karimata H., Miyoshi D., Fujimoto T., Koumoto K., Wang Z.-M., Sugimoto N. // Nucl. Acids Symp. Ser. 2007. № 51. P. 251–252.Ma’ani Hessari N., Spindler L., Troha T., Lam W.-C., Drevenšek-Olenik I., Webba da Silva M. // Chem. – Eur. J. 2014. V. 20. № 13. P. 3626–3630.Chiorcea-Paquim A.-M., Santos P.V., Eritja R., Oliveira-Brett A.M. // Phys. Chem. Chem. Phys. PCCP. 2013. V. 15. № 23. P. 9117–9124.Borovok N., Iram N., Zikich D., Ghabboun J., Livshits G.I., Porath D., Kotlyar A.B. // Nucl. Acids Res. 2008. V. 36. № 15. P. 5050–5060.Kotlyar A.B., Borovok N., Molotsky T., Cohen H., Shapir E., Porath D. // Adv. Mater. 2005. V. 17. № 15. P. 1901–1905.Borovok N., Molotsky T., Ghabboun J., Porath D., Kotlyar A. // Anal. Biochem. 2008. V. 374. № 1. P. 71–78.Jiao Y., Schäffer T.E. // Langmuir. 2004. V. 20. № 23. P. 10038–10045.Phillips K., Dauter Z., Murchie A.I.H., Lilley D.M.J., Luisi B. // J. Mol. Biol. 1997. V. 273. № 1. P. 171–182.Cao Y., Gao S., Yan Y., Bruist M.F., Wang B., Guo X. // Nucl. Acids Res. 2017. V. 45. № 1. P. 26–38.Mendez M.A., Szalai V.A. // Nanoscale Res. Lett. 2013. V. 8. № 1. P. 210.Li Y., Syed J., Suzuki Y., Asamitsu S., Shioda N., Wada T., Sugiyama H. // ChemBioChem. 2016. V. 17. № 10. P. 928–935.Li T., Famulok M. // J. Am. Chem. Soc. 2013. V. 135. № 4. P. 1593–1599.Sannohe Y., Endo M., Katsuda Y., Hidaka K., Sugiyama H. // J. Am. Chem. Soc. 2010. V. 132. № 46. P. 16311–16313.Endo M., Xing X., Zhou X., Emura T., Hidaka K., Tuesuwan B., Sugiyama H. // ACS Nano. 2015. V. 9. № 10. P. 9922–9929.Costa L.T., Kerkmann M., Hartmann G., Endres S., Bisch P.M., Heckl W.M., Thalhammer S. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004. V. 313. № 4. P. 1065–1072.Wang H., Nora G.J., Ghodke H., Opresko P.L. // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. № 9. P. 7479–7489.Wen L.-N., Xie M.-X. // Biochimie. 2013. V. 95. № 6. P. 1185–1195.Chiorcea-Paquim A.-M., Rodrigues Pontinha A.D., Eritja R., Lucarelli G., Sparapani S., Neidle S., Oliveira-Breet A.M. // Anal. Chem. 2015. V. 87. № 12. P. 6141–6149.Chauhan A., Paladhi S., Debnath M., Dash J. // Org. Biomol. Chem. 2016. V. 14. № 24. P. 5761–5767.Obraztsova E.A., Basmanov D.V., Barinov N.A., Klinov D.V. // Ultramicroscopy. 2019. V. 197. P. 11–15.Varizhuk A.M., Protopopova A.D., Tsvetkov V.B., Barinov N.A., Podgorsky V.V., Tankevich M.V., Vlasenok M.A., Severov V.V., Smirnov I.P., Dubrovin E.V., et al. // Nucl. Acids Res. 2018. V. 46. № 17. P. 8978–8992.Severov V.V., Tsvetkov V.B., Barinov N.A., Babenko V.V., Klinov D.V., Pozmogova G.E. // Polymers. 2022. V. 14(10). Р. 2118.Protopopova A.D., Tsvetkov V.B., Varizhuk A.M., Barinov N.A., Podgorsky V.V., Klinov D.V., Pozmogova G.E. // Phys. Chem. Chem. Phys. 2018. V. 20. № 5. P. 3543–3553.