Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1154110.32607/actanaturae.11541ReviewsОбзорыReview ArticleEukaryotic Ribosome Biogenesis: The 60S SubunitБиогенез рибосом эукариот: 60S субъединицаMoralevaAnastasia A.МоралеваАнастасия Андреевна
Russian Federation
deryabin95@mail.ruDeryabinAlexander S.ДерябинАлександр Сергеевич
Russian Federation
deryabin95@mail.ruRubtsovYury P.РубцовЮрий Петрович
Russian Federation
deryabin95@mail.ruRubtsovaMaria P.РубцоваМария Петровна
Russian Federation
mprubtsova@gmail.comDontsovaOlga A.ДонцоваОльга Анатольевна
Russian Federation
deryabin95@mail.ruShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry of the Russian Academy of SciencesИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАНLomonosov Moscow State UniversityМосковский государственный университет имени М.В. ЛомоносоваSkolkovo Institute of Science and TechnologyСколковский институт наук и технологий2107202214239492907202111022022Copyright ©; 2022, Moraleva A.A., Deryabin A.S., Rubtsov Y.P., Rubtsova M.P., Dontsova O.A.Copyright ©; 2022, Моралева А.А., Дерябин А.С., Рубцов Ю.П., Рубцова М.П., Донцова О.А.2022Moraleva A.A., Deryabin A.S., Rubtsov Y.P., Rubtsova M.P., Dontsova O.A.Моралева А.А., Дерябин А.С., Рубцов Ю.П., Рубцова М.П., Донцова О.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11541

Ribosome biogenesis is consecutive coordinated maturation of ribosomal precursors in the nucleolus, nucleoplasm, and cytoplasm. The formation of mature ribosomal subunits involves hundreds of ribosomal biogenesis factors that ensure ribosomal RNA processing, tertiary structure, and interaction with ribosomal proteins. Although the main features and stages of ribosome biogenesis are conservative among different groups of eukaryotes, this process in human cells has become more complicated due to the larger size of the ribosomes and pre-ribosomes and intricate regulatory pathways affecting their assembly and function. Many of the factors involved in the biogenesis of human ribosomes have been identified using genome-wide screening based on RNA interference. A previous part of this review summarized recent data on the processing of the primary rRNA transcript and compared the maturation of the small 40S subunit in yeast and human cells. This part of the review focuses on the biogenesis of the large 60S subunit of eukaryotic ribosomes.

Биогенез рибосом – последовательное скоординированное созревание рибосомных предшественников в ядрышке, нуклеоплазме и цитоплазме. В формировании зрелых субъединиц рибосом принимают участие сотни факторов, которые обеспечивают процессинг рибосомных РНК, формирование их третичной структуры, а также взаимодействие с ними рибосомных белков. Основные особенности и стадии биогенеза рибосом одинаковы в разных группах эукариот, однако в клетках человека этот процесс претерпел усложнение из-за увеличения размера рибосом и прерибосом, а также усложнения регуляторных путей, влияющих на их сборку и функцию. С помощью полногеномных скринингов на основе РНК-интерференции выявлено множество факторов, необходимых для биогенеза именно рибосом человека. В первой части обзора суммированы последние результаты изучения процессинга первичного транскрипта рРНК, а также сравниваются процессы созревания малой 40S субъединицы в клетках дрожжей и человека. В представленной второй части обзора основное внимание уделено биогенезу большой 60S субъединицы эукариотических рибосом.

nucleolusribosome biogenesisribosomopathyядрышкобиогенез рибосомрибосомопатииРоссийский фонд фундаментальных исследованийRussian Foundation for Basic Research20-04-00796Kater L., Thoms M., Barrio-Garcia C., Cheng J., Ismail S., Ahmed Y.L., Bange G., Kressler D., Berninghausen O., Sinning I., et al. // Cell. 2017. V. 171. № 7. P. 1599–1610.Thoms M., Mitterer V., Kater L., Falquet L., Beckmann R., Kressler D., Hurt E. // Nat. Commun. 2018. V. 9. № 1. P. 1–13.Coleman A.W. // Trends Genet. 2015. V. 31. № 3. P. 157–163.Pillon M.C., Hsu A.L., Krahn J.M., Williams J.G., Goslen K.H., Sobhany M., Borgnia M.J., Stanley R.E. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2019. V. 26. № 9. P. 830–839.Pillon M.C., Lo Y.-H., Stanley R.E. // DNA Repair (Amst.). 2019. V. 81. e102653.Baßler J., Hurt E. // Annu. Rev. Biochem. 2019. V. 88. № 1. P. 281–306.Zhou D., Zhu X., Zheng S., Tan D., Dong M.-Q., Ye K. // Protein Cell. 2019. V. 10. № 2. P. 120–130.Sanghai Z.A., Miller L., Molloy K.R., Barandun J., Hunziker M., Chaker-Margot M., Wang J., Chait B.T., Klinge S. // Nature. 2018. V. 556. № 7699. P. 126–129.Greber B.J., Gerhardy S., Leitner A., Leibundgut M., Salem M., Boehringer D., Leulliot N., Aebersold R., Panse V.G., Ban N. // Cell. 2016. V. 164. № 1–2. P. 91–102.Ma C., Wu S., Li N., Chen Y., Yan K., Li Z., Zheng L., Lei J., Woolford J.L., Gao N. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2017. V. 24. № 3. P. 214–220.Greber B.J., Boehringer D., Montellese C., Ban N. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2012. V. 19. № 12. P. 1228–1233.Correll C.C., Bartek J., Dundr M. // Cells. 2019. V. 8. № 8. e869.Wu S., Tutuncuoglu B., Yan K., Brown H., Zhang Y., Tan D., Gamalinda M., Yuan Y., Li Z., Jakovljevic J., et al. // Nature. 2016. V. 534. № 7605. P. 133–137.Klinge S., Woolford J.L. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2019. V. 20. № 2. P. 116–131.Mullineux S.-T., Lafontaine D.L.J. // Biochimie. 2012. V. 94. № 7. P. 1521–1532.Venema J., Tollervey D. // EMBO J. 1996. V. 15. № 20. P. 5701–5714.Young C.L., Karbstein K. // RNA. 2011. V. 17. № 3. P. 512–521.Lebaron S., Segerstolpe Å., French S.L., Dudnakova T., de lima Alves F., Granneman S., Rappsilber J., Beyer A.L., Wieslander L., Tollervey D. // Mol. Cell. 2013. V. 52. № 5. P. 707–719.Granneman S., Petfalski E., Tollervey D. // EMBO J. 2011. V. 30. № 19. P. 4006–4019.Sloan K.E., Bohnsack M.T. // Trends Biochem. Sci. 2018. V. 43. № 4. P. 237–250.Rodríguez-Galán O., García-Gómez J.J., De la Cruz J. // Biochim. Biophys. Acta – Gene Regul. Mech. 2013. V. 1829. № 8. P. 775–790.Turowski T.W., Tollervey D. // Wiley Interdiscip. Rev. RNA. 2015. V. 6. № 1. P. 129–139.Koš M., Tollervey D. // Mol. Cell. 2010. V. 37. № 6. P. 809–820.Allmang C., Tollervey D. // J. Mol. Biol. 1998. V. 278. № 1. P. 67–78.Chaker-Margot M., Hunziker M., Barandun J., Dill B.D., Klinge S. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2015. V. 22. № 11. P. 920–923.Zhang L., Wu C., Cai G., Chen S., Ye K. // Genes Dev. 2016. V. 30. № 6. P. 718–732.Barandun J., Chaker-margot M., Hunziker M., Molloy K.R., Chait B.T., Klinge S. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2017. V. 24. № 11. P. 944–953.Eppens N.A., Rensen S., Granneman S., Raué H.A., Venema J. // RNA. 1999. V. 5. № 6. P. 779–793.Hierlmeier T., Merl J., Sauert M., Perez-Fernandez J., Schultz P., Bruckmann A., Hamperl S., Ohmayer U., Rachel R., Jacob A., et al. // Nucl. Acids Res. 2013. V. 41. № 2. P. 1191–1210.Tafforeau L., Zorbas C., Langhendries J.-L., Mullineux S.-T., Stamatopoulou V., Mullier R., Wacheul L., Lafontaine D.L.J. // Mol. Cell. 2013. V. 51. № 4. P. 539–551.Madru C., Lebaron S., Blaud M., Delbos L., Pipoli J., Pasmant E., Réty S., Leulliot N. // Genes Dev. 2015. V. 29. № 13. P. 1432–1446.Baßler J., Ahmed Y.L., Kallas M., Kornprobst M., Calviño F.R., Gnädig M., Thoms M., Stier G., Ismail S., Kharde S., et al. // Protein Sci. 2017. V. 26. № 2. P. 327–342.Asano N., Kato K., Nakamura A., Komoda K., Tanaka I., Yao M. // Nucl. Acids Res. 2015. V. 43. № 9. P. 4746–4757.Kharde S., Calviño F.R., Gumiero A., Wild K., Sinning I. // Nucl. Acids Res. 2015. V. 43. № 14. P. 7083–7095.Baßler J., Kallas M., Pertschy B., Ulbrich C., Thoms M., Hurt E. // Mol. Cell. 2010. V. 38. № 5. P. 712–721.Hiraishi N., Ishida Y., Sudo H., Nagahama M. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2018. V. 495. № 1. P. 116–123.Leidig C., Thoms M., Holdermann I., Bradatsch B., Berninghausen O., Bange G., Sinning I., Hurt E., Beckmann R. // Nat. Commun. 2014. V. 5. P. 3491–3499.Baßler J., Paternoga H., Holdermann I., Thoms M., Granneman S., Barrio-Garcia C., Nyarko A., Stier G., Clark S.A., Schraivogel D., et al. // J. Cell Biol. 2014. V. 207. № 4. P. 481–498.Matsuo Y., Granneman S., Thoms M., Manikas R.G., Tollervey D., Hurt E. // Nature. 2014. V. 505. № 7481. P. 112–116.Sarkar A., Thoms M., Barrio-Garcia C., Thomson E., Flemming D., Beckmann R., Hurt E. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2017. V. 24. № 12. P. 1107–1115.Biedka S., Micic J., Wilson D., Brown H., Diorio-Тoth L., Woolford J.L. // J. Cell Biol. 2018. V. 217. № 7. P. 2503–2518.Rodríguez-Galán O., García-Gómez J.J., Kressler D., de la Cruz J. // RNA Biol. 2015. V. 12. № 8. P. 838–846.Thomas F., Kutay U. // J. Cell Sci. 2003. V. 116. № 12. P. 2409–2419.Trotta C.R., Lund E., Kahan L., Johnson A.W., Dahlberg J.E. // EMBO J. 2003. V. 22. № 11. P. 2841–2851.Gadal O., Strauß D., Kessl J., Trumpower B., Tollervey D., Hurt E. // Mol. Cell. Biol. 2001. V. 21. № 10. P. 3405–3415.Nerurkar P., Altvater M., Gerhardy S., Schütz S., Fischer U., Weirich C., Panse V.G. // Int. Rev. Cell Mol. Biol. 2015. V. 319. P. 107–140.Ghalei H., Trepreau J., Collins J.C., Bhaskaran H., Strunk B.S., Karbstein K. // Mol. Cell. 2017. V. 67. № 6. P. 990–1000.Lebaron S., Schneider C., van Nues R.W., Swiatkowska A., Walsh D., Böttcher B., Granneman S., Watkins N.J., Tollervey D. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2012. V. 19. № 8. P. 744–753.Strunk B.S., Novak M.N., Young C.L., Karbstein K. // Cell. 2012. V. 150. № 1. P. 111–121.Hernandez-Verdun D., Roussel P., Thiry M., Sirri V., Lafontaine D.L.J. // Wiley Interdiscip. Rev. RNA. 2010. V. 1. № 3. P. 415–431.Boisvert F.-M., van Koningsbruggen S., Navascués J., Lamond A.I. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007. V. 8. № 7. P. 574–585.Andersen J.S., Lam Y.W., Leung A.K.L., Ong S.-E., Lyon C.E., Lamond A.I., Mann M. // Nature. 2005. V. 433. № 7021. P. 77–83.Preußner M., Heyd F. // Pflugers Arch. Eur. J. Physiol. 2016. V. 468. № 6. P. 983–991.Sinturel F., Gerber A., Mauvoisin D., Wang J., Gatfield D., Stubblefield J.J., Green C.B., Gachon F., Schibler U. // Cell. 2017. V. 169. № 4. P. 651–663.Fernández-Pevida A., Kressler D., de la Cruz J. // Wiley Interdiscip. Rev. RNA. 2015. V. 6. P. 191–209.Stępiński D. // Histochem. Cell Biol. 2018. V. 150. № 6. P. 607–629.Carron C., O’Donohue M.F., Choesmel V., Faubladier M., Gleizes P.E. // Nucl. Acids Res. 2011. V. 39. № 1. P. 280–291.Preti M., O’Donohue M.F., Montel-Lehry N., Bortolin-Cavaillé M.L., Choesmel V., Gleizes P.E. // Nucl. Acids Res. 2013. V. 41. № 8. P. 4709–4723.Sloan K.E., Mattijssen S., Lebaron S., Tollervey D., Pruijn G.J.M., Watkins N.J. // J. Cell Biol. 2013. V. 200. № 5. P. 577–588.Hölzel M., Rohrmoser M., Schlee M., Grimm T., Harasim T., Malamoussi A., Gruber-Eber A., Kremmer E., Hiddemann W., Bornkamm G.W., et al. // J. Cell Biol. 2005. V. 170. № 3. P. 367–378.Finkbeiner E., Haindl M., Muller S. // EMBO J. 2011. V. 30. № 6. P. 1067–1078.Kellner M., Rohrmoser M., Forné I., Voss K., Burger K., Mühl B., Gruber-Eber A., Kremmer E., Imhof A., Eick D. // Exp. Cell Res. 2015. V. 334. № 1. P. 146–159.Sloan K.E., Leisegang M.S., Doebele C., Ramírez A.S., Simm S., Safferthal C., Kretschmer J., Schorge T., Markoutsa S., Haag S., et al. // Nucl. Acids Res. 2015. V. 43. № 1. P. 553–564.Lapik Y.R., Fernandes C.J., Lau L.F., Pestov D.G. // Mol. Cell. 2004. V. 15. № 1. P. 17–29.Strezoska Ž., Pestov D.G., Lau L.F. // Mol. Cell. Biol. 2000. V. 20. № 15. P. 5516–5528.Strezoska Z., Pestov D.G., Lau L.F. // J. Biol. Chem. 2002. V. 277. № 33. P. 29617–29625.Robledo S., Idol R.A., Crimmins D.L., Ladenson J.H., Mason P.J., Bessler M. // RNA. 2008. V. 14. № 9. P. 1918–1929.Wang M., Anikin L., Pestov D.G. // Nucl. Acids Res. 2014. V. 42. № 17. P. 11180–11191.Saveanu C., Namane A., Gleizes P.-E., Lebreton A., Rousselle J.-C., Noaillac-Depeyre J., Gas N., Jacquier A., Fromont-Racine M. // Mol. Cell. Biol. 2003. V. 23. № 13. P. 4449–4460.Talkish J., Campbell I.W., Sahasranaman A., Jakovljevic J., Woolford J.L. // Mol. Cell. Biol. 2014. V. 34. № 10. P. 1863–1877.Kallstrom G., Hedges J., Johnson A. // Mol. Cell. Biol. 2003. V. 23. № 12. P. 4344–4355.Badertscher L., Wild T., Montellese C., Alexander L.T., Bammert L., Sarazova M., Stebler M., Csucs G., Mayer T.U., Zamboni N., et al. // Cell Rep. 2015. V. 13. № 12. P. 2879–2891.Nieto B., Gaspar S.G., Moriggi G., Pestov D.G., Bustelo X.R., Dosil M. // Nat. Commun. 2020. V. 11. P. 156–173.Farley-Barnes K.I., McCann K.L., Ogawa L.M., Merkel J., Surovtseva Y.V., Baserga S.J. // Cell Rep. 2018. V. 22. № 7. P. 1923–1934.Morello L.G., Coltri P.P., Quaresma A.J.C., Simabuco F.M., Silva T.C.L., Singh G., Nickerson J.A., Oliveira C.C., Moore M.J., Zanchin N.I.T. // PLoS One. 2011. V. 6. № 12. e29174.Kressler D., Hurt E., Bergler H., Baßler J. // Biochim. Biophys. Acta – Mol. Cell Res. 2012. V. 1823. № 1. P. 92–100.Raman N., Weir E., Müller S. // Mol. Cell. 2016. V. 64. № 3. P. 607–615.Bohnsack K.E., Bohnsack M.T. // EMBO J. 2019. V. 38. № 13. e100278.Choudhury P., Hackert P., Memet I., Sloan K.E., Bohnsack M.T. // RNA Biol. 2019. V. 16. № 1. P. 54–68.Sardana R., Liu X., Granneman S., Zhu J., Gill M., Papoulas O., Marcotte E.M., Tollervey D., Correll C.C., Johnson A.W. // PLoS Biol. 2015. V. 13. № 2. e1002083.Martin R., Straub A.U., Doebele C., Bohnsack M.T. // RNA Biol. 2013. V. 10. № 1. P. 4–18.Srivastava L., Lapik Y.R., Wang M., Pestov D.G. // Mol. Cell. Biol. 2010. V. 30. № 12. P. 2947–2956.Calo E., Flynn R.A., Martin L., Spitale R.C., Chang H.Y., Wysocka J. // Nature. 2015. V. 518. № 7538. P. 249–253.Bammert L., Jonas S., Ungricht R., Kutay U. // Nucl. Acids Res. 2016. V. 44. № 20. P. 9803–9820.Memet I., Doebele C., Sloan K.E., Bohnsack M.T. // Nucl. Acids Res. 2017. V. 45. № 9. P. 5359–5374.Bohnsack M.T., Martin R., Granneman S., Ruprecht M., Schleiff E., Tollervey D. // Mol. Cell. 2009. V. 36. № 4. P. 583–592.Pertschy B., Schneider C., Gnädig M., Schäfer T., Tollervey D., Hurt E. // J. Biol. Chem. 2009. V. 284. № 50. P. 35079–35091.Wandrey F., Montellese C., Koos K., Badertscher L., Bammert L., Cook A.G., Zemp I., Horvath P., Kutay U. // Mol. Cell. Biol. 2015. V. 35. № 20. P. 3491–3503.Ameismeier M., Cheng J., Berninghausen O., Beckmann R. // Nature. 2018. V. 558. № 7709. P. 249–253.Reuveni S., Ehrenberg M., Paulsson J. // Nature. 2017. V. 547. № 7663. P. 293–297.Li B., Nierras C.R., Warner J.R. // Mol. Cell Biol. 1999. V. 8. P. 5393–5404.Mayer C., Grummt I. // Oncogene. 2006. V. 25. P. 6384–6391.Pillet B., Mitterer V., Kressler D., Pertschy B. // BioEssays. 2017. V. 39. № 1. P. 1–12.Landry-Voyer A.M., Bergeron D., Yague-Sanz C., Baker B., Bachand F. // Nucl. Acids Res. 2020. V. 48. № 22. P. 12900–12916.Pausch P., Singh U., Ahmed Y.L., Pillet B., Murat G., Altegoer F., Stier G., Thoms M., Hurt E., Sinning I., et al. // Nat. Commun. 2015. V. 6. e7494.Pillet B., García-Gómez J.J., Pausch P., Falquet L., Bange G., de la Cruz J., Kressler D. // PLoS Genet. 2015. V. 11. № 10. e1005565.Schütz S., Fischer U., Altvater M., Nerurkar P., Peña C., Gerber M., Chang Y., Caesar S., Schubert O.T., Schlenstedt G., et al. // Elife. 2014. V. 3. e03473.Wyler E., Wandrey F., Badertscher L., Montellese C., Alper D., Kutay U. // FEBS Lett. 2014. V. 588. № 20. P. 3685–3691.Calviño F.R., Kharde S., Ori A., Hendricks A., Wild K., Kressler D., Bange G., Hurt E., Beck M., Sinning I. // Nat. Commun. 2015. V. 6. Р. 6510.van Hoof A., Lennertz P., Parker R. // EMBO J. 2000. V. 19. № 6. P. 1357–1365.Ciganda M., Williams N. // Wiley Interdiscip. Rev. RNA. 2011. V. 2. № 4. P. 523–533.Sloan K.E., Bohnsack M.T., Watkins N.J. // Cell Rep. 2013. V. 5. № 1. P. 237–247.Zhang J., Harnpicharnchai P., Jakovljevic J., Tang L., Guo Y., Oeffinger M., Rout M.P., Hiley S.L., Hughes T., Woolford J.L. // Genes Dev. 2007. V. 21. № 20. P. 2580–2592.Chen S.S., Williamson J.R. // J. Mol. Biol. 2013. V. 425. № 4. P. 767–779.O’Donohue M.F., Choesmel V., Faubladier M., Fichant G., Gleizes P.E. // J. Cell Biol. 2010. V. 190. № 5. P. 853–866.Nicolas E., Parisot P., Pinto-Monteiro C., De Walque R., De Vleeschouwer C., Lafontaine D.L.J. // Nat. Commun. 2016. V. 7. e11390.