Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1154010.32607/actanaturae.11540ReviewsОбзорыReview ArticleEukaryotic Ribosome Biogenesis: The 40S SubunitБиогенез эукариотических рибосом: 40S субъединицаMoralevaAnastasia A.МоралеваАнастасия Андреевна
Russian Federation
deryabin95@mail.ruDeryabinAlexander S.ДерябинАлександр Сергеевич
Russian Federation
deryabin95@mail.ruRubtsovYury P.РубцовЮрий Петрович
Russian Federation
deryabin95@mail.ruRubtsovaMaria P.РубцоваМария Петровна
Russian Federation
deryabin95@mail.ruDontsovaOlga A.ДонцоваОльга Анатольевна
Russian Federation
deryabin95@mail.ruShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry of the Russian Academy of SciencesИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАНShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry of the Russian Academy of SciencesИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. ОвчинниковаLomonosov Moscow State University, Faculty of ChemistryМосковский государственный университет имени М.В. ЛомоносоваSkolkovo Institute of Science and TechnologyСколковский институт наук и технологий1005202214114302907202111022022Copyright ©; 2022, Moraleva A.A., Deryabin A.S., Rubtsov Y.P., Rubtsova M.P., Dontsova O.A.Copyright ©; 2022, Моралева А.А., Дерябин А.С., Рубцов Ю.П., Рубцова М.П., Донцова О.А.2022Moraleva A.A., Deryabin A.S., Rubtsov Y.P., Rubtsova M.P., Dontsova O.A.Моралева А.А., Дерябин А.С., Рубцов Ю.П., Рубцова М.П., Донцова О.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11540

The formation of eukaryotic ribosomes is a sequential process of ribosomal precursors maturation in the nucleolus, nucleoplasm, and cytoplasm. Hundreds of ribosomal biogenesis factors ensure the accurate processing and formation of the ribosomal RNAs’ tertiary structure, and they interact with ribosomal proteins. Most of what we know about the ribosome assembly has been derived from yeast cell studies, and the mechanisms of ribosome biogenesis in eukaryotes are considered quite conservative. Although the main stages of ribosome biogenesis are similar across different groups of eukaryotes, this process in humans is much more complicated owing to the larger size of the ribosomes and pre-ribosomes and the emergence of regulatory pathways that affect their assembly and function. Many of the factors involved in the biogenesis of human ribosomes have been identified using genome-wide screening based on RNA interference. This review addresses the key aspects of yeast and human ribosome biogenesis, using the 40S subunit as an example. The mechanisms underlying these differences are still not well understood, because, unlike yeast, there are no effective methods for characterizing pre-ribosomal complexes in humans. Understanding the mechanisms of human ribosome assembly would have an incidence on a growing number of genetic diseases (ribosomopathies) caused by mutations in the genes encoding ribosomal proteins and ribosome biogenesis factors. In addition, there is evidence that ribosome assembly is regulated by oncogenic signaling pathways, and that defects in the ribosome biogenesis are linked to the activation of tumor suppressors.

Формирование эукариотических рибосом – это последовательное созревание рибосомных предшественников в ядрышке, нуклеоплазме и цитоплазме. Сотни факторов биогенеза рибосом обеспечивают точный процессинг и формирование третичной структуры рибосомных РНК, а также взаимодействие с ними рибосомных белков. Большая часть знаний о сборке рибосом получена в результате изучения клеток дрожжей, и долгое время считали, что механизмы биогенеза рибосом эукариот очень консервативны. Основные стадии биогенеза рибосом сходны в разных группах эукариот, однако у человека этот процесс значительно сложнее из-за большего размера рибосом и пре-рибосом, а также возникновения регуляторных путей, влияющих на их сборку и функцию. Множество факторов, необходимых для биогенеза именно рибосом человека, выявлено с помощью полногеномных скринингов на основе РНК-интерференции. В данном обзоре на примере 40S субъединицы рассмотрены ключевые аспекты биогенеза рибосом у дрожжей и человека. Механизмы, лежащие в основе этих различий, недостаточно изучены, потому что не существует эффективных методов характеристики пре-рибосомных комплексов человека. Мутации в генах, кодирующих рибосомные белки и факторы биогенеза рибосом, приводят к генетическим заболеваниям (рибосомопатиям), сборка рибосом регулируется онкогенными сигнальными путями, а дефекты биогенеза рибосом связаны с активацией опухолевых супрессоров, что делает задачу понимания механизмов биогенеза рибосом актуальной.

nucleolusribosome biogenesisribosomopathyядрышкобиогенез рибосомрибосомопатииРФФИRFBR20-04-00796 АBan N., Nissen P., Hansen J., Moore P.B., Steitz T.A. // Science. 2000. V. 289. № 5481. P. 905–920.Jenner L., Melnikov S., de Loubresse N.G., Ben-Shem A., Iskakova M., Urzhumtsev A., Meskauskas A., Dinman J., Yusupova G., Yusupov M. // Curr. Opin. Struct. Biol. 2012. V. 22. № 6. P. 759–767.Klinge S., Voigts-Hoffmann F., Leibundgut M., Ban N. // Trends Biochem. Sci. 2012. V. 37. № 5. P. 189–198.Melnikov S., Ben-Shem A., Garreau De Loubresse N., Jenner L., Yusupova G., Yusupov M. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2012. V. 19. № 6. P. 560–567.Baßler J., Hurt E. // Annu. Rev. Biochem. 2019. V. 88. № 1. P. 281–306.Mullineux S.T., Lafontaine D.L.J. // Biochimie. 2012. V. 94. № 7. P. 1521–1532.Hadjiolov A.A., Nikolaev N. // Prog. Biophys. Mol. Biol. 1978. V. 31. P. 95–144.Misteli T. // Sci. Am. 2011. V. 304. № 2. P. 66–73.van Sluis M., McStay B. // Curr. Opin. Cell Biol. 2017. V. 46. P. 81–86.Mangan H., Gailín M., McStay B. // FEBS J. 2017. V. 284. № 23. P. 3977–3985.Henderson A.S., Warburton D., Atwood K.C. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1972. V. 69. № 11. P. 3394–3398.Németh A., Längst G. // Trends Genet. 2011. V. 27. № 4. P. 149–156.Correll C.C., Bartek J., Dundr M. // Cells. 2019. V. 8. № 8. P. 869.Wang F., Ying C., Shang G., Jiao M., Hongfang Z. // Micron. 2013. V. 49. P. 15–20.DiMario P.J. // Int. Rev. Cytol. 2004. V. 239. P. 99–178.Thiry M., Lafontaine D.L.J. // Trends Cell Biol. 2005. V. 15. № 4. P. 194–199.Montanaro L., Treré D., Derenzini M. // Am. J. Pathol. 2008. V. 173. № 2. P. 301–310.Olson M.O.J. The Nucleolus. New York, NY. Springer New York, 2011. 414 c.Dragon F., Compagnone-Post P.A., Mitchell B.M., Porwancher K.A., Wehner K.A., Wormsley S., Settlage R.E., Shabanowitz J., Osheim Y., Beyer A.L., et al. // Nature. 2002. V. 417. № 6892. P. 967–970.Grandi P., Rybin V., Baßler J., Petfalski E., Strauß D., Marzioch M., Schäfer T., Kuster B., Tschochner H., Tollervey D., et al. // Mol. Cell. 2002. V. 10. № 1. P. 105–115.Pöll G., Braun T., Jakovljevic J., Neueder A., Jakob S., Woolford J.L., Tschochner H., Milkereit P. // PLoS One. 2009. V. 4. № 12. P. 8249.Henras A.K., Plisson-Chastang C., O’Donohue M.F., Chakraborty A., Gleizes P.E. // Wiley Interdiscip. Rev. RNA. 2015. V. 6. № 2. P. 225–242.Rabl J., Leibundgut M., Ataide S.F., Haag A., Ban N. // Science. 2011. V. 331. № 6018. P. 730–736.Laptev I., Shvetsova E., Levitskii S., Serebryakova M., Rubtsova M., Bogdanov A., Kamenski P., Sergiev P., Dontsova O. // RNA Biol. 2020. V. 17. № 4. P. 441–450.Laptev I., Shvetsova E., Levitskii S., Serebryakova M., Rubtsova M., Zgoda V., Bogdanov A., Kamenski P., Sergiev P., Dontsova O. // Nucleic Acids Res. 2020. V. 48. № 14. P. 8022–8034.Frottin F., Schueder F., Tiwary S., Gupta R., Körner R., Schlichthaerle T., Cox J., Jungmann R., Hartl F.U., Hipp M.S. // Science. 2019. V. 365. № 6451. P. 342–347.Andersen J.S., Lam Y.W., Leung A.K.L., Ong S.-E., Lyon C.E., Lamond A.I., Mann M. // Nature. 2005. V. 433. № 7021. P. 77–83.Boisvert F.-M., van Koningsbruggen S., Navascués J., Lamond A.I. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007. V. 8. № 7. P. 574–585.Moraleva A., Magoulas C., Polzikov M., Hacot S., Mertani H.C., Diaz J.-J., Zatsepina O. // Cell Cycle. 2017. V. 16. № 20. P. 1979–1991.Barandun J., Chaker-margot M., Hunziker M., Molloy K.R., Chait B.T., Klinge S. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2017. V. 24. № 11. P. 944–953.Coleman A.W. // PLoS One. 2013. V. 8. № 11. P. 79122.Wang M., Anikin L., Pestov D.G. // Nucleic Acids Res. 2014. V. 42. № 17. P. 11180–11191.Grisendi S., Mecucci C., Falini B., Pandolfi P.P. // Nat. Rev. Cancer. 2006. V. 6. № 7. P. 493–505.Tomecki R., Sikorski P.J., Zakrzewska-Placzek M. // FEBS Lett. 2017. V. 591. № 13. P. 1801–1850.Woolford J.L., Baserga S.J. // Genetics. 2013. V. 195. № 3. P. 643–681.Allmang C., Tollervey D. // J. Mol. Biol. 1998. V. 278. № 1. P. 67–78.Lebaron S., Schneider C., van Nues R.W., Swiatkowska A., Walsh D., Böttcher B., Granneman S., Watkins N.J., Tollervey D. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2012. V. 19. № 8. P. 744–753.Bleichert F., Granneman S., Osheim Y.N., Beyer A.L., Baserga S.J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. № 25. P. 9464–9469.Horn D.M., Mason S.L., Karbstein K. // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. № 39. P. 34082–34087.Granneman S., Petfalski E., Tollervey D. // EMBO J. 2011. V. 30. № 19. P. 4006–4019.Osheim Y.N., French S.L., Keck K.M., Champion E.A., Spasov K., Dragon F., Baserga S.J., Beyer A.L. // Mol. Cell. 2004. V. 16. № 6. P. 943–954.Venema J., Tollervey D. // Annu. Rev. Genet. 1999. V. 33. P. 261–311.Klinge S., Woolford J.L. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2019. V. 20. № 2. P. 116–131.Koš M., Tollervey D. // Mol. Cell. 2010. V. 37. № 6. P. 809–820.Zhang L., Wu C., Cai G., Chen S., Ye K. // Genes Dev. 2016. V. 30. № 6. P. 718–732.Sharma S., Lafontaine D.L.J. // Trends Biochem. Sci. 2015. V. 40. № 10. P. 560–575.Natchiar S.K., Myasnikov A.G., Kratzat H., Hazemann I., Klaholz B.P. // Nature. 2017. V. 551. № 7681. P. 472–477.Kiss T., Fayet-Lebaron E., Jády B.E. // Mol. Cell. 2010. V. 37. № 5. P. 597–606.Watkins N.J., Bohnsack M.T. // Wiley Interdiscip. Rev. RNA. 2012. V. 3. № 3. P. 397–414.Sharma S., Yang J., Watzinger P., Kötter P., Entian K.D. // Nucleic Acids Res. 2013. V. 41. № 19. P. 9062–9076.Sharma S., Langhendries J.L., Watzinger P., Kotter P., Entian K.D., Lafontaine D.L.J. // Nucleic Acids Res. 2015. V. 43. № 4. P. 2242–2258.Kornprobst M., Turk M., Kellner N., Cheng J., Flemming D., Koš-Braun I., Koš M., Thoms M., Berninghausen O., Beckmann R., et al. // Cell. 2016. V. 166. № 2. P. 380–393.Rodríguez-Galán O., García-Gómez J.J., De la Cruz J. // Biochim. Biophys. Acta – Gene Regul. Mech. 2013. V. 1829. № 8. P. 775–790.Martin R., Straub A.U., Doebele C., Bohnsack M.T. // RNA Biol. 2013. V. 10. № 1. P. 4–18.Kressler D., Hurt E., Bergler H., Baßler J. // Biochim. Biophys. Acta – Mol. Cell Res. 2012. V. 1823. № 1. P. 92–100.Schultz J., Maisel S., Gerlach D., Müller T., Wolf M. // RNA. 2005. V. 11. № 4. P. 361–364.Joseph N., Krauskopf E., Vera M.I., Michot B. // Nucleic Acids Res. 1999. V. 27. № 23. P. 4533–4540.Burlacu E., Lackmann F., Aguilar L.C., Belikov S., Nues R. Van, Trahan C., Hector R.D., Dominelli-Whiteley N., Cockroft S.L., Wieslander L., et al. // Nat. Commun. 2017. V. 8. № 1. P. 714.Burlacu E., Lackmann F., Aguilar L.C., Belikov S., van Nues R. , Trahan C., Hector R.D., Dominelli-Whiteley N., Cockroft S.L., Wieslander L., et al. // Nat. Commun. 2017. V. 8. № 1. P. 714.Pillon M.C., Sobhany M., Borgnia M.J., Williams J.G., Stanley R.E., Baker D. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2017. V. 114. № 28. P. 5530–5538.Fromm L., Falk S., Flemming D., Schuller J.M., Thoms M., Conti E., Hurt E. // Nat. Commun. 2017. V. 8. № 1. P. 1–11.Wu S., Tutuncuoglu B., Yan K., Brown H., Zhang Y., Tan D., Gamalinda M., Yuan Y., Li Z., Jakovljevic J., et al. // Nature. 2016. V. 534. № 7605. P. 133–137.Sanghai Z.A., Miller L., Molloy K.R., Barandun J., Hunziker M., Chaker-Margot M., Wang J., Chait B.T., Klinge S. // Nature. 2018. V. 556. № 7699. P. 126–129.Kater L., Thoms M., Barrio-Garcia C., Cheng J., Ismail S., Ahmed Y.L., Bange G., Kressler D., Berninghausen O., Sinning I., et al. // Cell. 2017. V. 171. № 7. P. 1599–1610.van Nues R.W., Rientjes J.M.J., Morré S.A., Mollee E., Planta R.J., Venema J., Raué H.A. // J. Mol. Biol. 1995. V. 250. № 1. P. 24–36.van der Sande C.A.F.M., Kwa M., van Nues R.W., van Heerikhuizen H., Raué H.A., Planta R.J. // J. Mol. Biol. 1992. V. 223. № 4. P. 899–910.Gadal O., Strauss D., Petfalski E., Gleizes P.E., Gas N., Tollervey D., Hurt E. // J. Cell Biol. 2002. V. 157. № 6. P. 941–951.Adams C.C., Jakovljevic J., Roman J., Harnpicharnchai P., Woolford J.L. // RNA. 2002. V. 8. № 2. P. 150–165.Castle C.D., Sardana R., Dandekar V., Borgianini V., Johnson A.W., Denicourt C. // Nucleic Acids Res. 2013. V. 41. № 2. P. 1135–1150.Anantharaman V., Makarova K.S., Burroughs A.M., Koonin E.V., Aravind L. // Biol. Direct. 2013. V. 8. № 1. P. 8–15.Castle C.D., Cassimere E.K., Lee J., Denicourt C. // Mol. Cell. Biol. 2010. V. 30. № 18. P. 4404–4414.Schillewaert S., Wacheul L., Lhomme F., Lafontaine D.L.J. // Mol. Cell. Biol. 2012. V. 32. № 2. P. 430–444.Gasse L., Flemming D., Hurt E. // Mol. Cell. 2015. V. 60. № 5. P. 808–815.Wang M., Pestov D.G. // Nucleic Acids Res. 2011. V. 39. № 5. P. 1811–1822.Geerlings T.H., Vos J.C., Raue H.A. // RNA. 2000. V. 6. № 12. P. 1698–1703.Stevens A., Poole T.L. // J. Biol. Chem. 1995. V. 270. № 27. P. 16063–16069.Xiang S., Cooper-Morgan A., Jiao X., Kiledjian M., Manley J.L., Tong L. // Nature. 2009. V. 458. № 7239. P. 784–788.Pillon M.C., Lo Y.H., Stanley R.E. // DNA Repair (Amst.). 2019. V. 9. № 81. P.102653.Pillon M.C., Lo Y.H., Stanley R.E. // DNA Repair (Amst.). 2019. V. 9. № 81. P. 102653.Chlebowski A., Lubas M., Jensen T.H., Dziembowski A. // Biochim. Biophys. Acta – Gene Regul. Mech. 2013. V. 1829. № 6–7. P. 552–560.Januszyk K., Lima C.D. // Curr. Opin. Struct. Biol. 2014. V. 24. № 1. P. 132–140.Lykke-Andersen S., Tomecki R., Jensen T.H., Dziembowski A. // RNA Biol. 2011. V. 8. № 1. P. 61–66.Liu Q., Greimann J.C., Lima C.D. // Cell. 2006. V. 127. № 6. P. 1223–1237.Zinder J.C., Lima C.D. // Genes Dev. 2017. V. 31. № 2. P. 88–100.Schneider C., Leung E., Brown J., Tollervey D. // Nucleic Acids Res. 2009. V. 37. № 4. P. 1127–1140.Lorentzen E., Conti E. // Methods Enzymol. 2008. V. 447. P. 417–435.Wasmuth E.V., Januszyk K., Lima C.D. // Nature. 2014. V. 511. № 7510. P. 435–439.Cristodero M., Böttcher B., Diepholz M., Scheffzek K., Clayton C. // Mol. Biochem. Parasitol. 2008. V. 159. № 1. P. 24–29.Dziembowski A., Lorentzen E., Conti E., Séraphin B. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2007. V. 14. № 1. P. 15–22.Makino D.L., Schuch B., Stegmann E., Baumgärtner M., Basquin C., Conti E. // Nature. 2015. V. 524. № 7563. P. 54–58.Thoms M., Thomson E., Baßler J., Griesel S., Hurt E. // Cell. 2015. V. 162. P. 1029–1038.De la Cruz J., Kressler D., Tollervey D., Linder P. // EMBO J. 1998. V. 17. № 4. P. 1128–1140.Allmang C., Kufel J., Chanfreau G., Mitchell P., Petfalski E., Tollervey D. // EMBO J. 1999. V. 18. № 19. P. 5399–5410.Jia H., Wang X., Anderson J.T., Jankowsky E. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. № 19. P. 7292–7297.Allmang C., Petfalski E., Podtelejnikov A., Mann M., Tollervey D., Mitchell P. // Genes Dev. 1999. V. 13. № 16. P. 2148–2158.Kummer E., Ban N. // Biochemistry. 2018. V. 57. № 32. P. 4765–4766.Schuller J.M., Falk S., Fromm L., Hurt E., Conti E. // Science. 2018. V. 360. № 6385. P. 219–222.Sloan K.E., Bohnsack M.T., Schneider C., Watkins N.J. // RNA. 2014. V. 20. № 4. P. 540–550.Langhendries J.L., Nicolas E., Doumont G., Goldman S., Lafontaine D.L.J. // Oncotarget. 2016. V. 7. № 37. P. 59519–59534.Hadjiolova K.V., Nicoloso M., Mazan S., Hadjiolov A.A., Bachellerie J.P. // Eur. J. Biochem. 1993. V. 212 № 1. P. 211–215.Hadjiolova K.V., Nicoloso M., Mazan S., Hadjiolov A.A., Bachellerie J.P. // Eur. J. Biochem. 1993. V. 212. № 1. P. 211–215.Gerbi SA, Borovjagin AV. Pre-Ribosomal RNA Processing in Multicellular Organisms. Madame Curie Bioscience Database. Austin, TX: Landes Bioscience, 2000–2013.Belin S., Beghin A., Solano-Gonzàlez E., Bezin L., Brunet-Manquat S., Textoris J., Prats A.C., Mertani H.C., Dumontet C., Diaz J.J. // PLoS One. 2009. V. 4. № 9. P. 7147.Coleman A.W. // Trends Genet. 2015. V. 31. № 3. P. 157–163.Sun Q., Zhu X., Qi J., An W., Lan P., Tan D., Chen R., Wang B., Zheng S., Zhang C., et al. // Elife. 2017. V. 6. e22086.Sun Q., Zhu X., Qi J., An W., Lan P., Tan D., Chen R., Wang B., Zheng S., Zhang C., et al. // eLife. 2017. V. 6. e22086.Cheng J., Kellner N., Berninghausen O., Hurt E., Beckmann R. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2017. V. 24. № 11. P. 954–964.Dutca L.M., Gallagher J.E.G., Baserga S.J. // Nucleic Acids Res. 2011. V. 39. № 12. P. 5164–5180.Puchta O., Cseke B., Czaja H., Tollervey D., Sanguinetti G., Kudla G. // Science. 2016. V. 352. № 6287. P. 840–844.Beltrame M., Henry Y., Tollervey D. // Nucleic Acids Res. 1994. V. 22. № 20. P. 5139–5147.Marmier-Gourrier N., Cléry A., Schlotter F., Senty-Ségault V., Branlant C. // Nucleic Acids Res. 2011. V. 39. № 22. P. 9731–9745.Barandun J., Hunziker M., Klinge S. // Curr. Opin Struct. Biol. 2018. V. 49. P. 85–-93.Barandun J., Hunziker M., Klinge S. // Curr. Opin Struct. Biol. 2018. V. 49. P. 85–93.Rout M.P., Field M.C. // Annu. Rev. Biochem. 2017. V. 86. P. 637–657.Zhu J., Liu X., Anjos M., Correll C.C., Johnson A.W. // Mol. Cell. Biol. 2016. V. 36. № 6. P. 965–978.Sardana R., Liu X., Granneman S., Zhu J., Gill M., Papoulas O., Marcotte E.M., Tollervey D., Correll C.C., Johnson A.W. // PLoS Biol. 2015. V. 13. № 2. e1002083.Hierlmeier T., Merl J., Sauert M., Perez-Fernandez J., Schultz P., Bruckmann A., Hamperl S., Ohmayer U., Rachel R., Jacob A., et al. // Nucleic Acids Res. 2013. V. 41. № 2. P. 1191–1210.De La Cruz J., Karbstein K., Woolford J.L. // Annu. Rev. Biochem. 2015. V. 84. P. 93–129.Krogan N.J., Peng W.T., Cagney G., Robinson M.D., Haw R., Zhong G., Guo X., Zhang X., Canadien V., Richards D.P., et al. // Mol. Cell. 2004. V. 13. № 2. P. 225–239.McCann K.L., Charette J.M., Vincent N.G., Baserga S.J. // Genes Dev. 2015. V. 29. № 8. P. 862–875.Ferreira-Cerca S., Pöll G., Gleizes P.E., Tschochner H., Milkereit P. // Mol. Cell. 2005. V. 20. № 2. P. 263–275.Shi Z., Fujii K., Kovary K.M., Genuth N.R., Röst H.L., Teruel M.N., Barna M. // Mol. Cell. 2017. V. 67. № 1. P. 71–83.Chaker-Margot M., Hunziker M., Barandun J., Dill B.D., Klinge S. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2015. V. 22. № 11. P. 920–923.Hunziker M., Barandun J., Petfalski E., Tan D., Delan-Forino C., Molloy K.R., Kim K.H., Dunn-Davies H., Shi Y., Chaker-Margot M., et al. // Nat. Commun. 2016. V. 7. № 12090. P. 1–10.Cheng J., Lau B., La Venuta G., Ameismeier M., Berninghausen O., Hurt E., Beckmann R. // Science. 2020. V. 369. № 6509. P. 1470–1476.Hutten S., Kehlenbach R.H. // Trends Cell Biol. 2007. V. 17. № 4. P. 193–201.Moriggi G., Nieto B., Dosil M. // PLoS Genet. 2014. V. 10. № 12. e1004836.Nieto B., Gaspar S.G., Moriggi G., Pestov D.G., Bustelo X.R., Dosil M. // Nat. Commun. 2020. V. 11. № 1. P. 156.Nerurkar P., Altvater M., Gerhardy S., Schütz S., Fischer U., Weirich C., Panse V.G. // Int. Rev. Cell Mol. Biol. 2015. V. 319. P. 107–140.Strunk B.S., Loucks C.R., Su M., Vashisth H., Cheng S., Schilling J., Brooks C.L., Karbstein K., Skiniotis G. // Science. 2011. V. 333. № 6048. P. 1449–1453.Larburu N., Montellese C., O’Donohue M.F., Kutay U., Gleizes P.E., Plisson-Chastang C. // Nucleic Acids Res. 2016. V. 44. № 17. P. 8465–8478.Johnson M.C., Ghalei H., Doxtader K.A., Karbstein K., Stroupe M.E. // Structure. 2017. V. 25. № 2. P. 329–340.Schäfer T., Maco B., Petfalski E., Tollervey D., Böttcher B., Aebi U., Hurt E. // Nature. 2006. V. 441. № 7093. P. 651–655.Ghalei H., Schaub F.X., Doherty J.R., Noguchi Y., Roush W.R., Cleveland J.L., Elizabeth M., Karbstein K. // J. Cell Biol. 2015. V. 208. № 6. P. 745–759.Mitterer V., Gantenbein N., Birner-Gruenberger R., Murat G., Bergler H., Kressler D., Pertschy B. // Sci. Rep. 2016. V. 6. № 1. P. 1–11.Scaiola A., Peña C., Weisser M., Böhringer D., Leibundgut M., Klingauf-Nerurkar P., Gerhardy S., Panse V.G., Ban N. // EMBO J. 2018. V. 37. № 7. e98499.Scaiola A., Peña C., Weisser M., Böhringer D., Leibundgut M., Klingauf‐Nerurkar P., Gerhardy S., Panse V.G., Ban N. // EMBO J. 2018. V. 37. № 7. e98499.Turowski T.W., Lebaron S., Zhang E., Peil L., Dudnakova T., Petfalski E., Granneman S., Rappsilber J., Tollervey D. // Nucleic Acids Res. 2014. V. 42. № 19. P. 12189–12199.Strunk B.S., Novak M.N., Young C.L., Karbstein K. // Cell. 2012. V. 150. № 1. P. 111–121.Ferreira-Cerca S., Kiburu I., Thomson E., Laronde N., Hurt E. // Nucleic Acids Res. 2014. V. 42. № 13. P. 8635–8647.Belhabich-Baumas K., Joret C., Jády B.E., Plisson-Chastang C., Shayan R., Klopp C., Henras A.K., Henry Y., Mougin A. // Nucleic Acids Res. 2017. V. 45. № 18. P. 10824–10836.Ghalei H., Trepreau J., Collins J.C., Bhaskaran H., Strunk B.S., Karbstein K. // Mol. Cell. 2017. V. 67. № 6. P. 990–1000.Plassart L., Shayan R., Montellese C., Rinaldi D., Larburu N., Pichereaux C., Lebaron S., O’donohue M.-F., Kutay U., Marcoux J., et al. // eLife. 2021. V. 10. e61254.Sleeman J.E. // Philos. Trans. A. Math. Phys. Eng. Sci. 2004. V. 362. № 1825. P. 2775–2793.