Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1141410.32607/actanaturae.11414ReviewsОбзорыReview ArticleMolecular Tools for Targeted Control of Nerve Cell Electrical Activity. Part IМолекулярные инструменты направленного контроля электрической активности нервных клеток. Часть Ihttps://orcid.org/0000-0002-0109-9271KolesovDanila V.КолесовДанила Вадимович
Russian Federation
kolesov14@inbox.ruSokolinskayaElena L.СоколинскаяЕлена Леонидовна
Russian Federation
elena.sokolinskaya@gmail.comLukyanovKonstantin A.ЛукьяновКонстантин Анатольевич
Russian Federation
kluk@ibch.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5346-789XBogdanovAlexey M.БогдановАлексей Михайлович
Russian Federation
noobissat@ya.ruShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic ChemistryИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН1511202113352641304202113042021Copyright ©; 2021, Kolesov D.V., Sokolinskaya E.L., Lukyanov K.A., Bogdanov A.M.Copyright ©; 2021, Колесов Д.В., Соколинская Е.Л., Лукьянов К.А., Богданов А.М.2021Kolesov D.V., Sokolinskaya E.L., Lukyanov K.A., Bogdanov A.M.Колесов Д.В., Соколинская Е.Л., Лукьянов К.А., Богданов А.М.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11414

In modern life sciences, the issue of a specific, exogenously directed manipulation of a cell’s biochemistry is a highly topical one. In the case of electrically excitable cells, the aim of the manipulation is to control the cells’ electrical activity, with the result being either excitation with subsequent generation of an action potential or inhibition and suppression of the excitatory currents. The techniques of electrical activity stimulation are of particular significance in tackling the most challenging basic problem: figuring out how the nervous system of higher multicellular organisms functions. At this juncture, when neuroscience is gradually abandoning the reductionist approach in favor of the direct investigation of complex neuronal systems, minimally invasive methods for brain tissue stimulation are becoming the basic element in the toolbox of those involved in the field. In this review, we describe three approaches that are based on the delivery of exogenous, genetically encoded molecules sensitive to external stimuli into the nervous tissue. These approaches include optogenetics (Part I) as well as chemogenetics and thermogenetics (Part II), which are significantly different not only in the nature of the stimuli and structure of the appropriate effector proteins, but also in the details of experimental applications. The latter circumstance is an indication that these are rather complementary than competing techniques.

Проблема специфического воздействия на биохимические процессы в клетке остается актуальной для современной биологической науки. Конечной целью такого воздействия на электровозбудимые клетки является управление электрической активностью: возбуждение с последующей генерацией потенциала действия или торможение с угнетением волны возбуждения. Особую значимость технологии управления активностью электровозбудимых клеток приобретают в контексте решения крупнейшей фундаментальной задачи – изучения функционирования нервной системы высших многоклеточных организмов. В текущий момент, когда нейробиология отказывается от редукционистского подхода в пользу прямого изучения сложных нейрональных систем, малоинвазивные методы стимуляции активности мозговых структур становятся основой технического арсенала этой науки. В настоящем обзоре мы описываем три группы подходов, основанных на доставке в нервную ткань чувствительных к внешним стимулам генетически кодируемых молекул. Эти подходы – оптогенетика (ей посвящена первая часть работы), хемогенетика и термогенетика (описаны во второй части обзора) – отличаются не только природой стимулов и структурой соответствующих эффекторных белков, но и своеобразием экспериментального применения. Последнее обстоятельство заставляет рассматривать их не как конкурирующие, а, скорее, как взаимодополняющие технологии.

optogeneticschemogeneticsthermogeneticsaction potentialmembrane voltageneurointerfaceion channelsrhodopsinchemoreceptorsGPCRneuronal activity stimulationneuronal excitationneuronal inhibitionоптогенетикахемогенетикатермогенетикапотенциал действиямембранный потенциалнейроинтерфейсионные каналыканальный родопсинхеморецепторыGPCRстимуляция активности нейроноввозбуждение нейроновторможение нейроновРФФИRFBR19-14-50116Работа поддержана Российским фондом фундаментальных исследований (РФФИ) в рамках научного проекта № 19-14-50116Kim C.K., Adhikari A., Deisseroth K. // Nat. Rev. Neurosci. 2017. V. 18. № 4. P. 222–235.Losi A., Gardner K.H., Möglich A. // Chem. Rev. 2018. V. 118. № 21. P. 10659–10709.Deisseroth K. // Nat. Neurosci. 2015. V. 18. № 9. P. 1213–1225.Cohen A.E. // Biophys. J. 2016. V. 110. № 5. P. 997–1003.Lesca E. // J. Membr. Biol. 2020. V. 253. № 2. P. 81–86.Prestori F., Montagna I., D’Angelo E., Mapelli L. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. № 7. P. 2494.Tischer D., Weiner O.D. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2014. V. 15. № 8. P. 551–558.Fraikin G.Y., Strakhovskaya M.G., Rubin A.B. // Biochemistry. (Moscow). 2013. V. 78. № 11. P. 1238–1253.Fraikin G.Y., Strakhovskaya M.G., Rubin A.B. // Biochemistry (Moscow). 2013. V. 78. № 11. P. 1238–1253.Nowicka B., Kruk J. // Microbiol. Res. 2016. V. 186–187. P. 99–118.Hohmann-Marriott M.F., Blankenship R.E. // Annu. Rev. Plant Biol. 2011. V. 62. P. 515–548.Tisch D., Schmoll M. // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2010. V. 85. № 5. P. 1259–1277.Cronin T.W., Johnsen S. // Integr. Comp. Biol. 2016. V. 56. № 5. P. 758–763.Besharse J.C., McMahon D.G. // J. Biol. Rhythms. 2016. V. 31. № 3. P. 223–243.Palczewski K. // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. № 3. P. 1612–1619.Gardner L., Deiters A. // Curr. Opin. Chem. Biol. 2012. V. 16. № 3–4. P. 292–299.Feng Z., Zhang W., Xu J., Gauron C., Ducos B., Vriz S., Volovitch M., Jullien L., Weiss S., Bensimon D. // Rep. Prog. Phys. 2013. V. 76. № 7. P. 072601.Li J., Wang L., Tian J., Zhou Z., Li J., Yang H. // Chem. Soc. Rev. 2020. V. 49. № 5. P. 1545–1568.Kim B., Lin M.Z. // Biochem. Soc. Trans. 2013. V. 41. № 5. P. 1183–1188.Pathak G.P., Vrana J.D., Tucker C.L. // Biol. Сell. 2013. V. 105. № 2. P. 59–72.Riggsbee C.W., Deiters A. // Trends Biotechnol. 2010. V. 28. № 9. P. 468–475.Shimizu-Sato S., Huq E., Tepperman J.M., Quail P.H. // Nat. Biotechnol. 2002. V. 20. № 10. P. 1041–1044.Tyszkiewicz A.B., Muir T.W. // Nat. Methods. 2008. V. 5. № 4. P. 303–305.Levskaya A., Weiner O.D., Lim W.A., Voigt C.A. // Nature. 2009. V. 461. № 7266. P. 997–1001.Liu H., Yu X., Li K., Klejnot J., Yang H., Lisiero D., Lin C. // Science. 2008. V. 322. № 5907. P. 1535–1539.Shao K., Zhang X., Li X., Hao Y., Huang X., Ma M., Zhang M., Yu F., Liu H., Zhang P. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2020. V. 27. № 5. P. 480–488.Ma L., Wang X., Guan Z., Wang L., Wang Y., Zheng L., Gong Z., Shen C., Wang J., Zhang D., et al. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2020. V. 27. № 5. P. 472–479.Wang Q., Lin C. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2020. V. 27. № 5. P. 401–403.Kennedy M.J., Hughes R.M., Peteya L.A., Schwartz J.W., Ehlers M.D., Tucker C.L. // Nat. Methods. 2010. V. 7. № 12. P. 973–975.Konermann S., Brigham M.D., Trevino A., Hsu P.D., Heidenreich M., Cong L., Platt R.J., Scott D.A., Church G.M., Zhang F. // Nature. 2013. V. 500. № 7463. P. 472–476.Hughes R.M., Bolger S., Tapadia H., Tucker C.L. // Methods. 2012. V. 58. № 4. P. 385–391.Idevall-Hagren O., Dickson E.J., Hille B., Toomre D.K., De Camilli P. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. № 35. P. E2316–E2323.Kyung T., Lee S., Kim J.E., Cho T., Park H., Jeong Y.-M., Kim D., Shin A., Kim S., Baek J., et al. // Nat. Biotechnol. 2015. V. 33. № 10. P. 1092–1096.Bohineust A., Garcia Z., Corre B., Lemaître F., Bousso P. // Nat. Commun. 2020. V. 11. № 1. P. 1143.Huala E., Oeller P.W., Liscum E., Han I.S., Larsen E., Briggs W.R. // Science. 1997. V. 278. № 5346. P. 2120–2123.Christie J.M., Reymond P., Powell G.K., Bernasconi P., Raibekas A.A., Liscum E., Briggs W.R. // Science. 1998. V. 282. № 5394. P. 1698–1701.Glantz S.T., Carpenter E.J., Melkonian M., Gardner K.H., Boyden E.S., Wong G.K.-S., Chow B.Y. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2016. V. 113. № 11. P. E1442–E1451.Strickland D., Moffat K., Sosnick T.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. № 31. P. 10709–10714.Motta-Mena L.B., Reade A., Mallory M.J., Glantz S., Weiner O.D., Lynch K.W., Gardner K.H. // Nat. Chem. Biol. 2014. V. 10. № 3. P. 196–202.Lee J., Natarajan M., Nashine V.C., Socolich M., Vo T., Russ W.P., Benkovic S.J., Ranganathan R. // Science. 2008. V. 322. № 5900. P. 438–442.Jansen V., Jikeli J.F., Wachten D. // Curr. Opin. Biotechnol. 2017. V. 48. P. 15–20.Richter F., Fonfara I., Bouazza B., Schumacher C.H., Bratovič M., Charpentier E., Möglich A. // Nucleic Acids Res. 2016. V. 44. № 20. P. 10003–10014.Shu X., Lev-Ram V., Deerinck T.J., Qi Y., Ramko E.B., Davidson M.W., Jin Y., Ellisman M.H., Tsien R.Y. // PLoS Biol. 2011. V. 9. № 4. P. e1001041.Gauden M., Yeremenko S., Laan W., van Stokkum I.H.M., Ihalainen J.A., van Grondelle R., Hellingwerf K.J., Kennis J.T.M. // Biochemistry. 2005. V. 44. № 10. P. 3653–3662.Domratcheva T., Hartmann E., Schlichting I., Kottke T. // Sci. Rep. 2016. V. 6. P. 22669.Domratcheva T., Grigorenko B.L., Schlichting I., Nemukhin A.V. // Biophys. J. 2008. V. 94. № 10. P. 3872–3879.Stelling A.L., Ronayne K.L., Nappa J., Tonge P.J., Meech S.R. // J. Am. Chem. Soc. 2007. V. 129. № 50. P. 15556–15564.Gauden M., Grinstead J.S., Laan W., van Stokkum I.H.M., Avila-Perez M., Toh K.C., Boelens R., Kaptein R., van Grondelle R., Hellingwerf K.J., et al. // Biochemistry. 2007. V. 46. № 25. P. 7405–7415.Masuda S., Nakatani Y., Ren S., Tanaka M. // ACS Chem. Biol. 2013. V. 8. № 12. P. 2649–2653.Iseki M., Matsunaga S., Murakami A., Ohno K., Shiga K., Yoshida K., Sugai M., Takahashi T., Hori T., Watanabe M. // Nature. 2002. V. 415. № 6875. P. 1047–1051.Schröder-Lang S., Schwärzel M., Seifert R., Strünker T., Kateriya S., Looser J., Watanabe M., Kaupp U.B., Hegemann P., Nagel G. // Nat. Methods. 2007. V. 4. № 1. P. 39–42.Barends T.R.M., Hartmann E., Griese J.J., Beitlich T., Kirienko N.V., Ryjenkov D.A., Reinstein J., Shoeman R.L., Gomelsky M., Schlichting I. // Nature. 2009. V. 459. № 7249. P. 1015–1018.Brown B.A., Cloix C., Jiang G.H., Kaiserli E., Herzyk P., Kliebenstein D.J., Jenkins G.I. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2005. V. 102. № 50. P. 18225–18230.Favory J.-J., Stec A., Gruber H., Rizzini L., Oravecz A., Funk M., Albert A., Cloix C., Jenkins G.I., Oakeley E.J., et al. // EMBO J. 2009. V. 28. № 5. P. 591–601.Rizzini L., Favory J.-J., Cloix C., Faggionato D., O’Hara A., Kaiserli E., Baumeister R., Schäfer E., Nagy F., Jenkins G.I., et al. // Science. 2011. V. 332. № 6025. P. 103–106.Christie J.M., Arvai A.S., Baxter K.J., Heilmann M., Pratt A.J., O’Hara A., Kelly S.M., Hothorn M., Smith B.O., Hitomi K., et al. // Science. 2012. V. 335. № 6075. P. 1492–1496.Wu D., Hu Q., Yan Z., Chen W., Yan C., Huang X., Zhang J., Yang P., Deng H., Wang J., et al. // Nature. 2012. V. 484. № 7393. P. 214–219.Crefcoeur R.P., Yin R., Ulm R., Halazonetis T.D. // Nat. Commun. 2013. V. 4. P. 1779.Müller K., Engesser R., Schulz S., Steinberg T., Tomakidi P., Weber C.C., Ulm R., Timmer J., Zurbriggen M.D., Weber W. // Nucl. Acids Res. 2013. V. 41. № 12. P. e124.Chen D., Gibson E.S., Kennedy M.J. // J. Cell Biol. 2013. V. 201. № 4. P. 631–640.Morgan S.-A., Al-Abdul-Wahid S., Woolley G.A. // J. Mol. Biol. 2010. V. 399. № 1. P. 94–112.Fan H.Y., Morgan S.-A., Brechun K.E., Chen Y.-Y., Jaikaran A.S.I., Woolley G.A. // Biochemistry. 2011. V. 50. № 7. P. 1226–1237.Genick U.K., Borgstahl G.E., Ng K., Ren Z., Pradervand C., Burke P.M., Srajer V., Teng T.Y., Schildkamp W., McRee D.E., et al. // Science. 1997. V. 275. № 5305. P. 1471–1475.Kaberniuk A.A., Shemetov A.A., Verkhusha V.V. // Nat. Methods. 2016. V. 13. № 7. P. 591–597.Redchuk T.A., Omelina E.S., Chernov K.G., Verkhusha V.V. // Nat. Chem. Biol. 2017. V. 13. № 6. P. 633–639.Leopold A. V, Chernov K.G., Shemetov A.A., Verkhusha V.V. // Nat. Commun. 2019. V. 10. № 1. P. 1129.Leopold A.V., Chernov K.G., Shemetov A.A., Verkhusha V.V. // Nat. Commun. 2019. V. 10. № 1. P. 1129.Zhou X.X., Chung H.K., Lam A.J., Lin M.Z. // Science. 2012. V. 338. № 6108. P. 810–814.Zhou X.X., Fan L.Z., Li P., Shen K., Lin M.Z. // Science. 2017. V. 355. № 6327. P. 836–842.McEvoy A.L., Hoi H., Bates M., Platonova E., Cranfill P.J., Baird M.A., Davidson M.W., Ewers H., Liphardt J., Campbell R.E. // PLoS One. 2012. V. 7. № 12. P. e51314.Zhang W., Lohman A.W., Zhuravlova Y., Lu X., Wiens M.D., Hoi H., Yaganoglu S., Mohr M.A., Kitova E.N., Klassen J.S., et al. // Nat. Methods. 2017. V. 14. № 4. P. 391–394.Endo M., Iwawaki T., Yoshimura H., Ozawa T. // ACS Chem. Biol. 2019. V. 14. № 10. P. 2206–2214.Lukyanov K.A., Serebrovskaya E.O., Lukyanov S., Chudakov D.M. // Photochem. Photobiol. Sci. 2010. V. 9. № 10. P. 1301–1306.Jiang H.N., Li Y., Cui Z.J. // Front. Physiol. 2017. V. 8. P. 191.Bulina M.E., Chudakov D.M., Britanova O.V., Yanushevich Y.G., Staroverov D.B., Chepurnykh T.V., Merzlyak E.M., Shkrob M.A., Lukyanov S., Lukyanov K.A. // Nat. Biotechnol. 2006. V. 24. № 1. P. 95–99.Takemoto K., Matsuda T., Sakai N., Fu D., Noda M., Uchiyama S., Kotera I., Arai Y., Horiuchi M., Fukui K., et al. // Sci. Rep. 2013. V. 3. P. 2629.Westberg M., Bregnhøj M., Etzerodt M., Ogilby P.R. // J. Phys. Chem. B. 2017. V. 121. № 40. P. 9366–9371.Lin J.Y., Sann S.B., Zhou K., Nabavi S., Proulx C.D., Malinow R., Jin Y., Tsien R.Y. // Neuron. 2013. V. 79. № 2. P. 241–253.Ryumina A.P., Serebrovskaya E.O., Shirmanova M.V, Snopova L.B., Kuznetsova M.M., Turchin I.V., Ignatova N.I., Klementieva N.V., Fradkov A.F., Shakhov B.E., et al. // Biochim. Biophys. Acta. 2013. V. 1830. № 11. P. 5059–5067.Ryumina A.P., Serebrovskaya E.O., Shirmanova M.V., Snopova L.B., Kuznetsova M.M., Turchin I.V., Ignatova N.I., Klementieva N.V., Fradkov A.F., Shakhov B.E., et al. // Biochim. Biophys. Acta. 2013. V. 1830. № 11. P. 5059–5067.Wang B., van Veldhoven P.P., Brees C., Rubio N., Nordgren M., Apanasets O., Kunze M., Baes M., Agostinis P., Fransen M. // Free Radic. Biol. Med. 2013. V. 65. P. 882–894.Serebrovskaya E.O., Ryumina A.P., Boulina M.E., Shirmanova M.V., Zagaynova E.V., Bogdanova E.A., Lukyanov S.A., Lukyanov K.A. // J. Biomed. Opt. 2014. V. 19. № 7. P. 071403.Petrova N.V., Luzhin A., Serebrovskaya E.O., Ryumina A.P., Velichko A.K., Razin S.V., Kantidze O.L. // Aging (Albany. NY). 2016. V. 8. № 10. P. 2449–2462.Del Bene F., Wyart C., Robles E., Tran A., Looger L., Scott E.K., Isacoff E.Y., Baier H. // Science. 2010. V. 330. № 6004. P. 669–673.Williams D.C., Bejjani R.El, Ramirez P.M., Coakley S., Kim S.A., Lee H., Wen Q., Samuel A., Lu H., Hilliard M.A., et al. // Cell Rep. 2013. V. 5. № 2. P. 553–563.Young L.E.A., Shoben C., Ricci K., Williams D.C. // J. Neurogenet. 2019. V. 33. № 1. P. 1–9.Kawano F., Suzuki H., Furuya A., Sato M. // Nat. Commun. 2015. V. 6. P. 6256.Yu D., Lee H., Hong J., Jung H., Jo Y., Oh B.-H., Park B.O., Heo W. D. // Nat. Methods. 2019. V. 16. № 11. P. 1095–1100.Redchuk T.A., Karasev M.M., Verkhusha P.V., Donnelly S.K., Hülsemann M., Virtanen J., Moore H.M., Vartiainen M.K., Hodgson L., Verkhusha V.V. // Nat. Commun. 2020. V. 11. № 1. P. 605.Alberts B., Johnson A., Lewis J., Raff M., Roberts K., Walter P. Molecular biology of the cell. Sixth ed. New York: Garland Science, 2015. 1464 p.Fork R.L. // Science. 1971. V. 171. № 3974. P. 907–908.Nagel G., Möckel B., Büldt G., Bamberg E. // FEBS Lett. 1995. V. 377. № 2. P. 263–266.Nagel G., Ollig D., Fuhrmann M., Kateriya S., Musti A.M., Bamberg E., Hegemann P. // Science. 2002. V. 296. № 5577. P. 2395–2398.Harz H., Hegemann P. // Nature. 1991. V. 351. № 6326. P. 489–491.Nagel G., Szellas T., Huhn W., Kateriya S., Adeishvili N., Berthold P., Ollig D., Hegemann P., Bamberg E. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. № 24. P. 13940–13945.Zemelman B.V., Lee G.A., Ng M., Miesenböck G. // Neuron. 2002. V. 33. № 1. P. 15–22.Boyden E.S., Zhang F., Bamberg E., Nagel G., Deisseroth K. // Nat. Neurosci. 2005. V. 8. № 9. P. 1263–1268.Li X., Gutierrez D.V., Hanson M.G., Han J., Mark M.D., Chiel H., Hegemann P., Landmesser L.T., Herlitze S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2005. V. 102. № 49. P. 17816–17821.Nagel G., Brauner M., Liewald J.F., Adeishvili N., Bamberg E., Gottschalk A. // Curr. Biol. 2005. V. 15. № 24. P. 2279–2284.Bi A., Cui J., Ma Y.-P., Olshevskaya E., Pu M., Dizhoor A.M., Pan Z.-H. // Neuron. 2006. V. 50. № 1. P. 23–33.Knöpfel T., Lin M.Z., Levskaya A., Tian L., Lin J.Y., Boyden E.S. // J. Neurosci. 2010. V. 30. № 45. P. 14998–15004.Rein M.L., Deussing J.M. // Mol. Genet. Genomics. 2012. V. 287. № 2. P. 95–109.Ernst O.P., Lodowski D.T., Elstner M., Hegemann P., Brown L.S., Kandori H. // Chem. Rev. 2014. V. 114. № 1. P. 126–163.Govorunova E.G., Sineshchekov O.A., Li H., Spudich J.L. // Annu. Rev. Biochem. 2017. V. 86. P. 845–872.Spudich J.L., Yang C.S., Jung K.H., Spudich E.N. // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2000. V. 16. P. 365–392.Pushkarev A., Inoue K., Larom S., Flores-Uribe J., Singh M., Konno M., Tomida S., Ito S., Nakamura R., Tsunoda S.P., et al. // Nature. 2018. V. 558. № 7711. P. 595–599.Yutin N., Koonin E.V. // Biol. Direct. 2012. V. 7. P. 34.Philosof A., Béjà O. // Environ. Microbiol. Rep. 2013. V. 5. № 3. P. 475–482.Hososhima S., Shigemura S., Kandori H., Tsunoda S.P. // Biophys. Rev. 2020. V. 12. № 2. P. 453–459.Chow B.Y., Han X., Dobry A.S., Qian X., Chuong A.S., Li M., Henninger M.A., Belfort G.M., Lin Y., Monahan P.E., et al. // Nature. 2010. V. 463. № 7277. P. 98–102.Zhang F., Vierock J., Yizhar O., Fenno L.E., Tsunoda S., Kianianmomeni A., Prigge M., Berndt A., Cushman J., Polle J., et al. // Cell. 2011. V. 147. № 7. P. 1446–1457.Kato H.E., Zhang F., Yizhar O., Ramakrishnan C., Nishizawa T., Hirata K., Ito J., Aita Y., Tsukazaki T., Hayashi S., et al. // Nature. 2012. V. 482. № 7385. P. 369–374.Berndt A., Lee S.Y., Ramakrishnan C., Deisseroth K. // Science. 2014. V. 344. № 6182. P. 420–424.Wietek J., Wiegert J.S., Adeishvili N., Schneider F., Watanabe H., Tsunoda S.P., Vogt A., Elstner M., Oertner T.G., Hegemann P. // Science. 2014. V. 344. № 6182. P. 409–412.Govorunova E.G., Sineshchekov O.A., Janz R., Liu X., Spudich J.L. // Science. 2015. V. 349. № 6248. P. 647–650.Gunaydin L.A., Yizhar O., Berndt A., Sohal V.S., Deisseroth K., Hegemann P. // Nat. Neurosci. 2010. V. 13. № 3. P. 387–392.Klapoetke N.C., Murata Y., Kim S.S., Pulver S.R., Birdsey-Benson A., Cho Y.K., Morimoto T.K., Chuong A.S., Carpenter E.J., Tian Z., et al. // Nat. Methods. 2014. V. 11. № 3. P. 338–346.Berndt A., Schoenenberger P., Mattis J., Tye K.M., Deisseroth K., Hegemann P., Oertner T.G. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. № 18. P. 7595–7600.Berndt A., Yizhar O., Gunaydin L.A., Hegemann P., Deisseroth K. // Nat. Neurosci. 2009. V. 12. № 2. P. 229–234.Yizhar O., Fenno L.E., Prigge M., Schneider F., Davidson T.J., O’Shea D.J., Sohal V.S., Goshen I., Finkelstein J., Paz J.T., et al. // Nature. 2011. V. 477. № 7363. P. 171–178.Zhang F., Prigge M., Beyrière F., Tsunoda S.P., Mattis J., Yizhar O., Hegemann P., Deisseroth K. // Nat. Neurosci. 2008. V. 11. № 6. P. 631–633.Lin J.Y., Knutsen P.M., Muller A., Kleinfeld D., Tsien R.Y. // Nat. Neurosci. 2013. V. 16. № 10. P. 1499–1508.Rajasethupathy P., Sankaran S., Marshel J.H., Kim C.K., Ferenczi E., Lee S.Y., Berndt A., Ramakrishnan C., Jaffe A., Lo M., et al. // Nature. 2015. V. 526. № 7575. P. 653–659.Kleinlogel S., Feldbauer K., Dempski R.E., Fotis H., Wood P.G., Bamann C., Bamberg E. // Nat. Neurosci. 2011. V. 14. № 4. P. 513–518.Inoue K., Ono H., Abe-Yoshizumi R., Yoshizawa S., Ito H., Kogure K., Kandori H. // Nat. Commun. 2013. V. 4. P. 1678.Kato H.E., Inoue K., Abe-Yoshizumi R., Kato Y., Ono H., Konno M., Hososhima S., Ishizuka T., Hoque M.R., Kunitomo H., et al. // Nature. 2015. V. 521. № 7550. P. 48–53.Konno M., Kato Y., Kato H.E., Inoue K., Nureki O., Kandori H. // J. Phys. Chem. Lett. 2016. V. 7. № 1. P. 51–55.Brown J., Behnam R., Coddington L., Tervo D.G.R., Martin K., Proskurin M., Kuleshova E., Park J., Phillips J., Bergs A.C.F., et al. // Cell. 2018. V. 175. № 4. P. 1131–1140.e11.Gao K. // Nat. Methods. 2018. V. 15. № 12. P. 1003.Govorunova E.G., Sineshchekov O.A., Spudich J.L. // Biophys. J. 2016. V. 110. № 11. P. 2302–2304.Yamauchi Y., Konno M., Ito S., Tsunoda S.P., Inoue K., Kandori H. // Biophys. Рhysicobiol. 2017. V. 14. P. 57–66.Shigemura S., Hososhima S., Kandori H., Tsunoda S.P. // Appl. Sci. 2019. V. 9. № 17. P. 3440.Shihoya W., Inoue K., Singh M., Konno M., Hososhima S., Yamashita K., Ikeda K., Higuchi A., Izume T., Okazaki S., et al. // Nature. 2019. V. 574. № 7776. P. 132–136.Kovalev K., Volkov D., Astashkin R., Alekseev A., Gushchin I., Haro-Moreno J.M., Chizhov I., Siletsky S., Mamedov M., Rogachev A., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2020. V. 117. № 8. P. 4131–4141.Inoue K., Ito S., Kato Y., Nomura Y., Shibata M., Uchihashi T., Tsunoda S.P., Kandori H. // Nat. Commun. 2016. V. 7. P. 13415.Inoue K., Tsunoda S.P., Singh M., Tomida S., Hososhima S., Konno M., Nakamura R., Watanabe H., Bulzu P.-A., Banciu H.L., et al. // Sci. Adv. 2020. V. 6. № 15. P. eaaz2441.Kim J.-M., Hwa J., Garriga P., Reeves P.J., RajBhandary U.L., Khorana H.G. // Biochemistry. 2005. V. 44. № 7. P. 2284–2292.Airan R.D., Thompson K.R., Fenno L.E., Bernstein H., Deisseroth K. // Nature. 2009. V. 458. № 7241. P. 1025–1029.Siuda E.R., Copits B.A., Schmidt M.J., Baird M.A., Al-Hasani R., Planer W.J., Funderburk S.C., McCall J.G., Gereau R.W., Bruchas M.R. // Neuron. 2015. V. 86. № 4. P. 923–935.Gunaydin L.A., Grosenick L., Finkelstein J.C., Kauvar I.V., Fenno L.E., Adhikari A., Lammel S., Mirzabekov J.J., Airan R.D., Zalocusky K.A., et al. // Cell. 2014. V. 157. № 7. P. 1535–1551.Oh E., Maejima T., Liu C., Deneris E., Herlitze S. // J. Biol. Chem. 2010. V. 285. № 40. P. 30825–30836.van Wyk M., Pielecka-Fortuna J., Löwel S., Kleinlogel S. // PLoS Biol. 2015. V. 13. № 5. P. e1002143.Kandori H. // Biophys. Rev. 2020. V. 12. № 2. P. 355–361.Deisseroth K., Hegemann P. // Science. 2017. V. 357. № 6356. P. eaan5544.Volkov O., Kovalev K., Polovinkin V., Borshchevskiy V., Bamann C., Astashkin R., Marin E., Popov A., Balandin T., Willbold D., et al. // Science. 2017. V. 358. № 6366. P. eaan8862.Nango E., Royant A., Kubo M., Nakane T., Wickstrand C., Kimura T., Tanaka T., Tono K., Song C., Tanaka R., et al. // Science. 2016. V. 354. № 6319. P. 1552–1557.Nogly P., Weinert T., James D., Carbajo S., Ozerov D., Furrer A., Gashi D., Borin V., Skopintsev P., Jaeger K., et al. // Science. 2018. V. 361. № 6398. P. eaat0094.Zhang F., Wang L.-P., Boyden E.S., Deisseroth K. // Nat. Methods. 2006. V. 3. № 10. P. 785–92.Zhang F., Wang L.-P., Boyden E.S., Deisseroth K. // Nat. Methods. 2006. V. 3. № 10. P. 785–792.Wang H., Peca J., Matsuzaki M., Matsuzaki K., Noguchi J., Qiu L., Wang D., Zhang F., Boyden E., Deisseroth K., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007. V. 104. № 19. P. 8143–8148.Arenkiel B.R., Peca J., Davison I.G., Feliciano C., Deisseroth K., Augustine G.J., Ehlers M.D., Feng G. // Neuron. 2007. V. 54. № 2. P. 205–218.Hägglund M., Borgius L., Dougherty K.J., Kiehn O. // Nat. Neurosci. 2010. V. 13. № 2. P. 246–252.Lammel S., Lim B.K., Ran C., Huang K.W., Betley M.J., Tye K.M., Deisseroth K., Malenka R.C. // Nature. 2012. V. 491. № 7423. P. 212–217.Reardon T.R., Murray A.J., Turi G.F., Wirblich C., Croce K.R., Schnell M.J., Jessell T.M., Losonczy A. // Neuron. 2016. V. 89. № 4. P. 711–724.Adamantidis A.R., Zhang F., Aravanis A.M., Deisseroth K., de Lecea L. // Nature. 2007. V. 450. № 7168. P. 420–424.Fenno L.E., Mattis J., Ramakrishnan C., Hyun M., Lee S.Y., He M., Tucciarone J., Selimbeyoglu A., Berndt A., Grosenick L., et al. // Nat. Methods. 2014. V. 11. № 7. P. 763–772.Aravanis A.M., Wang L.-P., Zhang F., Meltzer L.A., Mogri M.Z., Schneider M.B., Deisseroth K. // J. Neural Eng. 2007. V. 4. № 3. P. S143–156.Warden M.R., Cardin J.A., Deisseroth K. // Annu. Rev. Biomed. Eng. 2014. V. 16. P. 103–129.Montgomery K.L., Yeh A.J., Ho J.S., Tsao V., Mohan Iyer S., Grosenick L., Ferenczi E.A., Tanabe Y., Deisseroth K., Delp S.L., et al. // Nat. Methods. 2015. V. 12. № 10. P. 969–974.Goncalves S.B., Ribeiro J.F., Silva A.F., Costa R.M., Correia J.H. // J. Neural Eng. 2017. V. 14. № 4. P. 041001.Park S., Brenner D.S., Shin G., Morgan C.D., Copits B.A., Chung H.U., Pullen M.Y., Noh K.N., Davidson S., Oh S.J., et al. // Nat. Biotechnol. 2015. V. 33. № 12. P. 1280–1286.Song C., Knöpfel T. // Nat. Rev. Drug Discov. 2016. V. 15. № 2. P. 97–109.Häusser M. // Nat. Methods. 2014. V. 11. № 10. P. 1012–1014.Hochbaum D.R., Zhao Y., Farhi S.L., Klapoetke N., Werley C.A., Kapoor V., Zou P., Kralj J.M., Maclaurin D., Smedemark-Margulies N., et al. // Nat. Methods. 2014. V. 11. № 8. P. 825–833.Deisseroth K. // Nat. Methods. 2011. V. 8. № 1. P. 26–29.Sizemore R.J., Seeger-Armbruster S., Hughes S.M., Parr-Brownlie L.C. // J. Neurophysiol. 2016. V. 115. № 4. P. 2124–2146.Bernstein J.G., Boyden E.S. // Trends Cogn. Sci. 2011. V. 15. № 12. P. 592–600.Kravitz A.V., Freeze B.S., Parker P.R.L., Kay K., Thwin M.T., Deisseroth K., Kreitzer A.C. // Nature. 2010. V. 466. № 7306. P. 622–626.Aquili L., Liu A.W., Shindou M., Shindou T., Wickens J.R. // Learn. Mem. 2014. V. 21. № 4. P. 223–231.Mager T., Lopez de la Morena D., Senn V., Schlotte J., D Errico A., Feldbauer K., Wrobel C., Jung S., Bodensiek K., Rankovic V., et al. // Nat. Commun. 2018. V. 9. № 1. P. 1750.Proville R.D., Spolidoro M., Guyon N., Dugué G.P., Selimi F., Isope P., Popa D., Léna C. // Nat. Neurosci. 2014. V. 17. № 9. P. 1233–1239.Thiele T.R., Donovan J.C., Baier H. // Neuron. 2014. V. 83. № 3. P. 679–691.Roberts T.F., Gobes S.M.H., Murugan M., Ölveczky B.P., Mooney R. // Nat. Neurosci. 2012. V. 15. № 10. P. 1454–1459.Lu Y., Truccolo W., Wagner F.B., Vargas-Irwin C.E., Ozden I., Zimmermann J.B., May T., Agha N.S., Wang J., Nurmikko A.V. // J. Neurophysiol. 2015. V. 113. № 10. P. 3574–3587.Galvan A., Stauffer W.R., Acker L., El-Shamayleh Y., Inoue K.-I., Ohayon S., Schmid M.C. // J. Neurosci. 2017. V. 37. № 45. P. 10894–10903.Yamamoto K., Tanei Z.-I., Hashimoto T., Wakabayashi T., Okuno H., Naka Y., Yizhar O., Fenno L.E., Fukayama M., Bito H., et al. // Cell Rep. 2015. V. 11. № 6. P. 859–865.Suberbielle E., Sanchez P.E., Kravitz A. V, Wang X., Ho K., Eilertson K., Devidze N., Kreitzer A.C., Mucke L. // Nat. Neurosci. 2013. V. 16. № 5. P. 613–621.Suberbielle E., Sanchez P.E., Kravitz A.V., Wang X., Ho K., Eilertson K., Devidze N., Kreitzer A.C., Mucke L. // Nat. Neurosci. 2013. V. 16. № 5. P. 613–621.Gradinaru V., Mogri M., Thompson K.R., Henderson J.M., Deisseroth K. // Science. 2009. V. 324. № 5925. P. 354–359.Steinbeck J.A., Choi S.J., Mrejeru A., Ganat Y., Deisseroth K., Sulzer D., Mosharov E.V., Studer L. // Nat. Biotechnol. 2015. V. 33. № 2. P. 204–209.Walker M.C., Kullmann D.M. // Neuropharmacology. 2020. V. 168. P. 107751.Shen Y., Campbell R.E., Côté D.C., Paquet M.-E. // Front. Neural Circuits. 2020. V. 14. P. 41.DiGuiseppi J., Zuo J. // Neurosci. Lett. 2019. V. 701. P. 175–179.Han X., Boyden E.S. // PLoS One. 2007. V. 2. № 3. P. e299.Miyashita T., Shao Y.R., Chung J., Pourzia O., Feldman D.E. // Front. Neural Circuits. 2013. V. 7. P. 8.Gradinaru V., Thompson K.R., Zhang F., Mogri M., Kay K., Schneider M.B., Deisseroth K. // J. Neurosci. 2007. V. 27. № 52. P. 14231–14238.Huber D., Petreanu L., Ghitani N., Ranade S., Hromádka T., Mainen Z., Svoboda K. // Nature. 2008. V. 451. № 7174. P. 61–64.