Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1140110.32607/actanaturae.11401ReviewsОбзорыResearch ArticleQuality Control Mechanisms in Bacterial TranslationМеханизмы контроля качества бактериальной трансляцииZarechenskaiaAnastasiia S.ЗареченскаяАнастасия Сергеевна
Russian Federation

Faculty of Bioengineering and Bioinformatics and Belozersky Institute of Physico-Chemical Biology

факультет биоинженерии и биоинформатики

aszarechenskaya@mail.ruSergievPetr V.СергиевПетр Владимирович
Russian Federation

Center of Life Sciences, Institute of functional genomics, Department of Chemistry

Центр наук о жизни, Институт функциональной геномики, химический факультет

petya@belozersky.msu.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7748-980XOstermanIlya A.ОстерманИлья Андреевич
Russian Federation

Center of Life Sciences, Department of Chemistry, Genetics and Life Sciences Research Center

Центр наук о жизни, химический факультет, Научный центр генетики и наук о жизни

i.osterman@skoltech.ruLomonosov Moscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. ЛомоносоваSkolkovo Institute of Science and TechnologyСколковский институт науки и технологииSirius University of Science and TechnologyНаучно-технологический университет «Сириус»1506202113232440204202113052021Copyright ©; 2021, Zarechenskaia A.S., Sergiev P.V., Osterman I.A.Copyright ©; 2021, Зареченская А.С., Сергиев П.В., Остерман И.А.2021Zarechenskaia A.S., Sergiev P.V., Osterman I.A.Зареченская А.С., Сергиев П.В., Остерман И.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11401

Ribosome stalling during translation significantly reduces cell viability, because cells have to spend resources on the synthesis of new ribosomes. Therefore, all bacteria have developed various mechanisms of ribosome rescue. Usually, the release of ribosomes is preceded by hydrolysis of the tRNA–peptide bond, but, in some cases, the ribosome can continue translation thanks to the activity of certain factors. This review describes the mechanisms of ribosome rescue thanks to trans-translation and the activity of the ArfA, ArfB, BrfA, ArfT, HflX, and RqcP/H factors, as well as continuation of translation via the action of EF-P, EF-4, and EttA. Despite the ability of some systems to duplicate each other, most of them have their unique functional role, related to the quality control of bacterial translation in certain abnormalities caused by mutations, stress cultivation conditions, or antibiotics.

Остановки рибосом, возникающие в процессе трансляции, приводят к значительному снижению жизнеспособности клеток, которые вынуждены тратить ресурсы на синтез новых рибосом, поэтому все бактерии выработали те или иные механизмы спасения рибосом. Обычно высвобождению рибосом предшествует гидролиз связи тРНК–пептид, однако в ряде случаев рибосома оказывается способной продолжить трансляцию благодаря действию определенных факторов. В данном обзоре описаны механизмы высвобождения рибосом в ходе транс-трансляции, активности факторов ArfA, ArfB, BrfA, ArfT, HflX и RqcP/H, а также возобновления трансляции под действием EF-P, EF-4 и EttA. Несмотря на возможность некоторых систем дублировать друг друга, большинство из них играют собственную функциональную роль, связанную с контролем качества бактериальной трансляции при определенных нарушениях, возникших в результате мутаций, стрессовых условий культивирования или действия антибиотиков.

translationbacteriaquality controlterminationtrans-translationтрансляциябактерииконтроль качестватерминациятранс-трансляциягрант РНФRSF grant20-74-10031Schmeing T.M., Ramakrishnan V. // Nature. 2009. V. 461. № 7268. P. 1234–1242.Laursen B.S., Sorensen H.P., Mortensen K.K., Sperling-Petersen H.U. // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2005. V. 69. № 1. P. 101–123.Keiler K.C. // Nat. Rev. Microbiol. 2015. V. 13. № 5. P. 285–297.Rajkovic A., Ibba M. // Annu. Rev. Microbiol. 2017. V. 71. № 1. P. 117–131.Duval M., Dar D., Carvalho F., Rocha E.P.C., Sorek R., Cossart P. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018. V. 115. № 52. P. 13359–13364.Ito K., Chiba S. // Annu. Rev. Biochem. 2013. V. 82. P. 171–202.Bandyra K.J., Luisi B.F. // RNA Biol. 2013. V. 10. № 4. P. 627–635.Ramadoss N., Alumasa. J.N., Chang H., Brinker A., Keiler K.C. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013. V. 110. № 25. P. 10282–10287.Chadani Y., Ono K., Ozawa S., Takahashi Y., Takai K., Nanamiya H., Tozawa Y., Kutsukake K., Abo T. // Mol. Microbiol. 2010. V. 78. № 4. P. 796–808.Ivanova N., Pavlov M.Y., Ehrenberg M. // J. Mol. Biol. 2005. V. 350. № 5. P. 897–905.Komine Y., Yokogawa T., Nishikawa K., Inokuchi H. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994. V. 91. P. 9223–9227.Atkins J.F., Gesteland R.F. // Nature. 1996. V. 379. № 6568. P. 3105–3114.Janssen B.D., Hayes C.S. // Adv. Protein Chem. Struct. Biol. 2012. V. 86. P. 151–191.Abo T., Ueda K., Sunohara T., Ogawa K., Aiba H. // Genes Cells. 2002. V. 7. № 7. P. 629–638.Kyoko Hanawa-Suetsugu M.T., Inokuchi H., Himeno H., Muto A.// Nucl. Acids Res. 2002. V. 30. № 7. P. 1620–1629.Shimizu Y., Ueda T. // J. Biol. Chem. 2006. V. 281. № 23. P. 15987–15996.Neubauer C., Gillet R., Kelley A.C., Ramakrishnan V. // Science. 2012. V. 335. № 6074. P. 1366–1369.Keiler K.C., Waller P.R., Sauer R.T. // Science. 1996. V. 271. № 5251. P. 990–993.Richards J., Mehta P., Karzai A.W. // Mol. Microbiol. 2006. V. 62. № 6. P. 1700–1712.Demo G., Svidritskiy E., Madireddy R., Diaz-Avalos R., Grant T., Grigorieff N., Sousa D., Korostelev A.A. // Elife. 2017. V. 6. P. e23687.Kurita D., Chadani Y., Muto A., Abo T., Himeno H. // Nucl. Acids Res. 2014. V. 42. № 21. P. 13339–13352.Huter P., Muller C., Beckert B., Arenz S., Berninghausen O., Beckmann R., Wilson D.N. // Nature. 2017. V. 541. № 7631. P. 546–549.Chadani Y., Ito K., Kutsukake K., Abo T. // Mol. Microbiol. 2012. V. 86. № 1. P. 37–50.Chadani Y., Ono K., Kutsukake K., Abo T. // Mol. Microbiol. 2011. V. 80. № 3. P. 772–785.Himeno H., Nameki N., Kurita D., Muto A., Abo T. // Biochimie. 2014. V. 114. P. 102–112.Kurita D., Abo T., Himeno H. // J. Biol. Chem. 2020. V. 295. № 38. P. 13326–13337.Abo T., Chadani Y. // Front. Microbiol. 2013. V. 5. P. 156.Schaub R.E., Poole S.J., Garza-Sanchez F., Benbow S., Hayes C.S. // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. № 35. P. 29765–29775.Garza-Sanchez F., Schaub R.E., Janssen B.D., Hayes C.S. // Mol. Microbiol. 2011. V. 80. № 5. P. 1204–1219.Shimokawa-Chiba N., Muller C., Fujiwara K., Beckert B., Ito K., Wilson D.N., Chiba S. // Nat. Commun. 2019. V. 10. № 1. P. 5397.Feaga H.A., Viollier P.H., Keiler K.C. // mBio. 2014. V. 5. № 6. P. e01916.Akabane S., Ueda T., Nierhaus K.H., Takeuchi N. // PLoS Genet. 2014. V. 10. № 9. P. e1004616.Burroughs A.M., Aravind L. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 8. P. 1981.Müller C., Crowe-McAuliffe C., Wilson D.N. // Front. Microbiol. 2021. V. 12. P. 652980.Carbone C.E., Demo G., Madireddy R., Svidritskiy E., Korostelev A.A. // Nat. Commun. 2020. V. 11. № 1. P. 5552.Goralski T.D.P., Kirimanjeswara G.S., Keiler K.C. // mBio. 2018. V. 9. № 6. P. e02436–02418.James N.R., Brown A., Gordiyenko Y., Ramakrishnan V. // Science. 2016. V. 354. № 6318. P. 1437–1440.Coatham M.L., Brandon H.E., Fischer J.J., Schummer T., Wieden H.J. // Nucl. Acids Res. 2016. V. 44. № 4. P. 1952–1961.Zhang Y., Mandava C.S., Cao W., Li X., Zhang D., Li N., Zhang Y., Zhang X., Qin Y., Mi K., et al. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2015. V. 22. № 11. P. 906–913.Ero R., Kumar V., Su W., Gao Y.G. // Protein Sci. 2019. V. 28. № 4. P. 684–693.Blair J.M., Webber M.A., Baylay A.J., Ogbolu D.O., Piddock L.J. // Nat. Rev Microbiol. 2015. V. 13. № 1. P. 42–51.Blair J.M., Webber M.A., Baylay A.J., Ogbolu D.O., Piddock L.J. // Nat. Rev. Microbiol. 2015. V. 13. № 1. P. 42–51.Rudra P., Hurst-Hess K.R., Cotten K.L., Partida-Miranda A., Ghosh P. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2020. V. 117. № 1. P. 629–634.Wilson D.N., Hauryliuk V., Atkinson G.C. // Nat. Rev. 2020. V. 18. № 11. P. 637–648.Crowe-McAuliffe C., Takada H., Murina V., Polte C., Kasvandik S., Tenson T., Ignatova Z., Atkinson G.C., Wilson D.N., Hauryliuk V. // Mol. Cell. 2021. V. 81. № 1. P. 115–126.Lytvynenko I., Paternoga H., Thrun A., Balke A., Muller T.A., Chiang C.H., Nagler K., Tsaprailis G., Anders S., Bischofs I., et al. // Cell. 2019. V. 178. № 1. P. 76–90.Filbeck S.C.F., Paternoga H., Tsaprailis G., Joazeiro C., Pfeffer S. // Mol. Cell. 2021. V. 81. № 1. P. 1–11.Jiang L., Schaffitzel C., Bingel-Erlenmeyer R., Ban N., Korber P., Koning R.I., de Geus D.C., Plaisier J.R., Abrahams J.P. // J. Mol. Biol. 2009. V. 386. № 5. P. 1357–1367.Herman J., Pel M.R., Grivell L.A. // Nucl. Acids Res. 1992. V. 20. № 17. P. 4423–4442.Baranov P.V., Vestergaard B., Hamelryck T., Gesteland R.F., Nyborg J., Atkins J.F. // Biol. Direct. 2006. V. 1. P. 28.Shi J.L.Y., Zhang Y., Jin Y., Bai F., Cheng Z., Jin S., Wu W. // Antimicrob. Agents Chemother. 2018. V. 62. № 2. P. e01867–01817.Li G.-W., Oh E.,Weissman J.S. // Nature. 2012. V. 484. № 7395. P. 538–541.Li G.-W., Oh E., Weissman J.S. // Nature. 2012. V. 484. № 7395. P. 538–541.Schrader J.M., Zhou B., Li G.-W., Lasker K., Childers W.S., Williams B., Long T., Crosson S., McAdams H.H., Weissman J.S., et al. // PLoS Genet. 2014. V. 10. № 7. P. e1004463.Hummels K.R., Kearns D.B. // FEMS Microbiol. Rev. 2020. V. 44. № 2. P. 208–218.Katz A., Solden L., Zou S.B., Navarre W.W., Ibba M. // Nucl. Acids Res. 2014. V. 42. № 5. P. 3261–3271.Peil L., Starosta A.L., Virumae K., Atkinson G.C., Tenson T., Remme J., Wilson D.N. // Nat. Chem. Biol. 2012. V. 8. № 8. P. 695–697.Park J.H., Johansson H.E., Aoki H., Huang B.X., Kim H.Y., Ganoza M.C., Park M.H. // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. № 4. P. 2579–2590.Roy H., Zou S.B., Bullwinkle T.J., Wolfe B.S., Gilreath M.S., Forsyth C.J., Navarre W.W., Ibba M. // Nat. Chem. Biol. 2011. V. 7. № 10. P. 667–669.Navarre W.W., Zou S.B., Roy H., Xie J.L., Savchenko A., Singer A., Edvokimova E., Prost L.R., Kumar R., Ibba M., et al. // Mol. Cell. 2010. V. 39. № 2. P. 209–221.Lassak J., Keilhauer E.C., Furst M., Wuichet K., Godeke J., Starosta A.L., Chen J.M., Sogaard-Andersen L., Rohr J., Wilson D.N., et al. // Nat. Chem. Biol. 2015. V. 11. № 4. P. 266–270.Rajkovic A., Erickson S., Witzky A., Branson O.E., Seo J., Gafken P.R., Frietas M.A., Whitelegge J.P., Faull K.F., Navarre W., et al. // mBio. 2015. V. 6. № 3. P. e00823.Rajkovic A., Hummels K.R., Witzky A., Erickson S., Gafken P.R., Whitelegge J.P., Faull K.F., Kearns D.B., Ibba M. // J. Biol. Chem. 2016. V. 291. № 21. P. 10976–10985.Schnier J., Schwelberge H.G., Smit-McBride Z., Kang H.A., Hershey J.W. // Mol. Cell. Biol. 1991. V. 11. № 6. P. 3105–3114.Starosta A.L., Lassak J., Peil L., Atkinson G.C., Woolstenhulme C.J., Virumae K., Buskirk A., Tenson T., Remme J., Jung K., et al. // Cell Rep. 2014. V. 9. № 2. P. 476–483.Peil L., Starosta A.L., Lassak J., Atkinson G.C., Virumae K., Spitzer M., Tenson T., Jung K., Remme J.,Wilson D.N. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013. V. 110. № 38. P. 15265–15270.Peil L., Starosta A.L., Lassak J., Atkinson G.C., Virumae K., Spitzer M., Tenson T., Jung K., Remme J., Wilson D.N. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013. V. 110. № 38. P. 15265–15270.Balakrishnan R., Oman K., Shoji S., Bundschuh R., Fredrick K. // Nucl. Acids Res. 2014. V. 42. № 21. P. 13370–13383.Gagnona M.G., Lina J., Steitza T.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2016. V. 113. № 18. P. 4994–4999Gagnona M.G., Lina J., Steitza T.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2016. V. 113. № 18. P. 4994–4999.Sharkey L.K.R., O’Neill A.J. // ACS Infect. Dis. 2018. V. 4. № 3. P. 239–246.Crowe-McAuliffe C., Graf M., Huter P., Takada H., Abdelshahid M., Nováček J, Murina V., Atkinson J.C., Hauryliuk V., Wilson D.N. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018. V. 115. № 36. P. 8978–8983.Crowe-McAuliffe C., Graf M., Huter P., Takada H., Abdelshahid M., Nováček J., Murina V., Atkinson J.C., Hauryliuk V., Wilson D.N. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018. V. 115. № 36. P. 8978–8983.Chen B., Boel G., Hashem Y., Ning W., Fei J., Wang C., Gonzalez R.L.Jr., Hunt J.F., Frank J. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2014. V. 21. № 2. P. 152–159.Meir M., Rozenblit A., Fliger S., Geffen Y., Barkan D. // BMC Microbiol. 2020. V. 20. № 1. P. 288.Murina V., Kasari M., Takada H., Hinnu M., Saha C.K., Grimshaw J.W., Seki T., Reith M., Putrins M., Tenson T., et al. // J. Mol. Biol. 2019. V. 431. № 18. P. 3568–3590.Korostelev A.A. // RNA. 2011. V. 17. № 8. P. 1409–1421.Ramadoss N.S., Zhou X., Keiler K.C. // PLoS One. 2013. V. 8. № 2. P. e57537.Keiler K.C., Shapiro L. // J. Bacteriol. 2003. V. 185. № 2. P. 573–580.