Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1120610.32607/actanaturae.11206ReviewsОбзорыReview ArticleCTCF As an Example of DNA-Binding Transcription Factors Containing Clusters of C2H2-Type Zinc FingersСTCF как пример ДНК-связывающих транскрипционных факторов, содержащих кластеры цинковых пальцев С2Н2-типаhttps://orcid.org/0000-0003-3502-0303MaksimenkoOksana G.МаксименкоОксана Г.
Russian Federation

кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник

maksog@mail.ruFursenkoDariya V.ФурсенкоДария В.
Russian Federation
dvfursenko@outlook.comBelovaElena V.БеловаЕлена В.
Russian Federation
lenagromenko@yandex.ruGeorgievPavel G.ГеоргиевПавел Г.
Russian Federation
georgiev_p@mail.ruInstitute of Gene Biology RASИнститут биологии гена РАНCenter for Precision Genome Editing and Genetic Technologies for Biomedicine, Institute of Gene Biology RASЦентр высокоточного редактирования и генетических технологий для биомедицины ИБГ РАН1503202113131461709202012112020Copyright ©; 2021, Maksimenko O.G., Fursenko D.V., Belova E.V., Georgiev P.G.Copyright ©; 2021, Максименко О.Г., Фурсенко Д.В., Белова Е.В., Георгиев П.Г.2021Maksimenko O.G., Fursenko D.V., Belova E.V., Georgiev P.G.Максименко О.Г., Фурсенко Д.В., Белова Е.В., Георгиев П.Г.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11206

In mammals, most of the boundaries of topologically associating domains and all well-studied insulators are rich in binding sites for the CTCF protein. According to existing experimental data, CTCF is a key factor in the organization of the architecture of mammalian chromosomes. A characteristic feature of the CTCF is that the central part of the protein contains a cluster consisting of eleven domains of C2H2-type zinc fingers, five of which specifically bind to a long DNA sequence conserved in most animals. The class of transcription factors that carry a cluster of C2H2-type zinc fingers consisting of five or more domains (C2H2 proteins) is widely represented in all groups of animals. The functions of most C2H2 proteins still remain unknown. This review presents data on the structure and possible functions of these proteins, using the example of the vertebrate CTCF protein and several well- characterized C2H2 proteins in Drosophila and mammals.

В клетках млекопитающих большая часть границ топологически ассоциированных доменов и всех хорошо изученных инсуляторов обогащена сайтами связывания белка CTCF. Согласно экспериментальным данным, CTCF является ключевым фактором в организации архитектуры хромосом млекопитающих. Присутствие в центральной части CTCF кластера из 11 доменов цинковых пальцев С2Н2-типа, пять из которых специфически связываются с протяженной, консервативной у большей части животных последовательностью ДНК, определяет основную часть функциональных свойств CTCF как архитектурного белка. Класс транскрипционных факторов, содержащих кластер цинковых пальцев С2Н2-типа из пяти и более доменов (С2Н2-белки), широко представлен во всех группах животных. В настоящее время функции подавляющей части С2Н2-белков остаются неизвестными. На примере CTCF позвоночных и нескольких С2Н2-белков дрозофилы в обзоре рассмотрено строение и вероятные архитектурные функции этих белков.

C2H2-type zinc fingersarchitectural proteinstranscription regulationinsulatorsTADenhancerspromotersCTCFцинковые пальцы С2Н2-типаархитектурные белкирегуляция транскрипцииинсуляторыТАДэнхансерыпромоторыСTCFгрант Российского научного фондаgrant from the Russian Science Foundation19-74-30026Spitz F., Furlong E.E. // Nature Reviews Genetics. 2012. V. 13. № 9. P. 613–626.Levine M., Cattoglio C., Tjian R. // Cell. 2014. V. 157. № 1. P. 13–25.Zabidi M.A., Stark A. // Trends Genet. 2016. V. 32. № 12. P. 801–814.Furlong E.E.M., Levine M. // Science. 2018. V. 361. № 6409. P. 1341–1345.Geyer P.K., Clark I. // Cell. Mol. Life Sci. 2002. V. 59. № 12. P. 2112–2127.West A.G., Gaszner M., Felsenfeld G. // Genes Dev. 2002. V. 16. № 3. P. 271–288.Gerasimova T.I., Corces V.G. // Annu. Rev. Genet. 2001. V. 35. P. 193–208.Rao S.S., Huntley M.H., Durand N.C., Stamenova E.K., Bochkov I.D., Robinson J.T., Sanborn A.L., Machol I., Omer A.D., Lander E.S., et al. // Cell. 2014. V. 159. № 7. P. 1665–1680.Boettiger A., Murphy S. // Trends Genet. 2020. V. 36. № 4. P. 273–287.Boettiger A.N., Bintu B., Moffitt J.R., Wang S., Beliveau B.J., Fudenberg G., Imakaev M., Mirny L.A., Wu C.T., Zhuang X. // Nature. 2016. V. 529. № 7586. P. 418–422.Dekker J., Misteli T. // Cold Spring Harbor Perspectives Biol. 2015. V. 7. № 10. P. a019356.Sikorska N., Sexton T. // J. Mol. Biol. 2020. V. 432. № 3. P. 653–664.Hansen A.S., Cattoglio C., Darzacq X., Tjian R. // Nucleus. 2018. V. 9. № 1. P. 20–32.Luppino J.M., Park D.S., Nguyen S.C., Lan Y., Xu Z., Yunker R., Joyce E.F. // Nat. Genet. 2020. V. 52. № 8. P. 840–848.Zheng H., Xie W. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2019. V. 20. № 9. P. 535–550.Sexton T., Yaffe E., Kenigsberg E., Bantignies F., Leblanc B., Hoichman M., Parrinello H., Tanay A., Cavalli G. // Cell. 2012. V. 148. № 3. P. 458–472.Dixon J.R., Selvaraj S., Yue F., Kim A., Li Y., Shen Y., Hu M., Liu J.S., Ren B. // Nature. 2012. V. 485. № 7398. P. 376–380.Nora E.P., Lajoie B.R., Schulz E.G., Giorgetti L., Okamoto I., Servant N., Piolot T., van Berkum N.L., Meisig J., Sedat J., et al. // Nature. 2012. V. 485. № 7398. P. 381–385.Szabo Q., Bantignies F., Cavalli G. // Science Advances. 2019. V. 5. № 4. P. eaaw1668.Chang L.H., Ghosh S., Noordermeer D. // J. Mol. Biol. 2020. V. 432. № 3. P. 643–652.Arzate-Mejia R.G., Recillas-Targa F., Corces V.G. // Development. 2018. V. 145. № 6. P. dev137729.Ali T., Renkawitz R., Bartkuhn M. // Curr. Opin. Genetics Dev. 2016. V. 37. P. 17–26.Braccioli L., de Wit E. // Essays Biochem. 2019. V. 63. № 1. P. 157–165.Chen D., Lei E.P. // Curr. Opin. Cell Biol. 2019. V. 58. P. 61–68.Merkenschlager M., Nora E.P. // Annu. Rev. Genomics Hum. Genet. 2016. V. 17. P. 17–43.Schmidt D., Schwalie P.C., Wilson M.D., Ballester B., Goncalves A., Kutter C., Brown G.D., Marshall A., Flicek P., Odom D.T. // Cell. 2012. V. 148. № 1–2. P. 335–348.Chen H., Tian Y., Shu W., Bo X., Wang S. // PLoS One. 2012. V. 7. № 7. P. e41374.Klug A. // Quarterly Rev. Biophys. 2010. V. 43. № 1. P. 1–21.Persikov A.V., Wetzel J.L., Rowland E.F., Oakes B.L., Xu D.J., Singh M., Noyes M.B. // Nucleic Acids Res. 2015. V. 43. № 3. P. 1965–1984.Garton M., Najafabadi H.S., Schmitges F.W., Radovani E., Hughes T.R., Kim P.M. // Nucleic Acids Res. 2015. V. 43. № 19. P. 9147–9157.Persikov A.V., Singh M. // Nucleic Acids Res. 2014. V. 42. № 1. P. 97–108.Durai S., Mani M., Kandavelou K., Wu J., Porteus M.H., Chandrasegaran S. // Nucleic Acids Res. 2005. V. 33. № 18. P. 5978–5990.Kim Y.G., Cha J., Chandrasegaran S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996. V. 93. № 3. P. 1156–1160.Brayer K.J., Segal D.J. // Cell Biochem. Biophys. 2008. V. 50. № 3. P. 111–131.Ryan R.F., Darby M.K. // Nucleic Acids Res. 1998. V. 26. № 3. P. 703–709.Crozatier M., Kongsuwan K., Ferrer P., Merriam J.R., Lengyel J.A., Vincent A. // Genetics. 1992. V. 131. № 4. P. 905–916.Wolfe S.A., Nekludova L., Pabo C.O. // Annu. Rev. Biophys. Biomol. Structure. 2000. V. 29. P. 183–212.Hashimoto H., Wang D., Horton J.R., Zhang X., Corces V.G., Cheng X. // Mol. Cell. 2017. V. 66. № 5. P. 711–720 e713.Nakahashi H., Kwon K.R., Resch W., Vian L., Dose M., Stavreva D., Hakim O., Pruett N., Nelson S., Yamane A., et al. // Cell Reports. 2013. V. 3. № 5. P. 1678–1689.Xiao T., Wongtrakoongate P., Trainor C., Felsenfeld G. // Cell Reports. 2015. V. 12. № 10. P. 1704–1714.Xu D., Ma R., Zhang J., Liu Z., Wu B., Peng J., Zhai Y., Gong Q., Shi Y., Wu J., et al. // J. Phys. Chem. Lett. 2018. V. 9. № 14. P. 4020–4028.Yin M., Wang J., Wang M., Li X., Zhang M., Wu Q., Wang Y. // Cell Research. 2017. V. 27. № 11. P. 1365–1377.Liu Y., Zhang X., Blumenthal R.M., Cheng X. // Trends Biochem. Sci. 2013. V. 38. № 4. P. 177–183.Hudson N.O., Buck-Koehntop B.A. // Molecules. 2018. V. 23. № 10. P. 2555.Ren G., Zhao K. // Cell. Biosci. 2019. V. 9. P. 83.Noordermeer D., Feil R. // Curr. Opin. Genet. Dev. 2020. V. 61. P. 17–24.Heard E., Disteche C.M. // Genes Dev. 2006. V. 20. № 14. P. 1848–1867.Iuchi S. // Cell. Mol. Life Sci. 2001. V. 58. № 4. P. 625–635.Hall T.M. // Curr. Opin. Struct. Biol. 2005. V. 15. № 3. P. 367–373.Saldana-Meyer R., Gonzalez-Buendia E., Guerrero G., Narendra V., Bonasio R., Recillas-Targa F., Reinberg D. // Genes Dev. 2014. V. 28. № 7. P. 723–734.Kung J.T., Kesner B., An J.Y., Ahn J.Y., Cifuentes-Rojas C., Colognori D., Jeon Y., Szanto A., del Rosario B.C., Pinter S.F., et al. // Mol. Cell. 2015. V. 57. № 2. P. 361–375.Hansen A.S., Hsieh T.S., Cattoglio C., Pustova I., Saldana-Meyer R., Reinberg D., Darzacq X., Tjian R. // Mol. Cell. 2019. V. 76. № 3. P. 395–411 e313.Shukla S., Kavak E., Gregory M., Imashimizu M., Shutinoski B., Kashlev M., Oberdoerffer P., Sandberg R., Oberdoerffer S. // Nature. 2011. V. 479. № 7371. P. 74–79.Marina R.J., Sturgill D., Bailly M.A., Thenoz M., Varma G., Prigge M.F., Nanan K.K., Shukla S., Haque N., Oberdoerffer S. // EMBO. 2016. V. 35. № 3. P. 335–355.Nanavaty V., Abrash E.W., Hong C., Park S., Fink E.E., Li Z., Sweet T.J., Bhasin J.M., Singuri S., Lee B.H., et al. // Mol. Cell. 2020. V. 78. № 4. P. 752–764 e756.Chernukhin I., Shamsuddin S., Kang S.Y., Bergstrom R., Kwon Y.W., Yu W., Whitehead J., Mukhopadhyay R., Docquier F., Farrar D., et al. // Mol. Cell Biol. 2007. V. 27. № 5. P. 1631–1648.Heger P., Marin B., Schierenberg E. // BMC Mol. Biol. 2009. V. 10. P. 84.Heger P., Marin B., Bartkuhn M., Schierenberg E., Wiehe T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. № 43. P. 17507–17512.Moon H., Filippova G., Loukinov D., Pugacheva E., Chen Q., Smith S.T., Munhall A., Grewe B., Bartkuhn M., Arnold R., et al. // EMBO Reports. 2005. V. 6. № 2. P. 165–170.Holohan E.E., Kwong C., Adryan B., Bartkuhn M., Herold M., Renkawitz R., Russell S., White R. // PLoS Genet. 2007. V. 3. № 7. P. e112.Kadota M., Hara Y., Tanaka K., Takagi W., Tanegashima C., Nishimura O., Kuraku S. // Sci. Rep. 2017. V. 7. № 1. P. 4957.Narendra V., Rocha P.P., An D., Raviram R., Skok J.A., Mazzoni E.O., Reinberg D. // Science. 2015. V. 347. № 6225. P. 1017–1021.Savitsky M., Kim M., Kravchuk O., Schwartz Y.B. // Genetics. 2016. V. 202. № 2. P. 601–617.Luo H., Wang F., Zha J., Li H., Yan B., Du Q., Yang F., Sobh A., Vulpe C., Drusbosky L., et al. // Blood. 2018. V. 132. № 8. P. 837–848.Kyrchanova O., Zolotarev N., Mogila V., Maksimenko O., Schedl P., Georgiev P. // Development. 2017. V. 144. № 14. P. 2663–2672.Kyrchanova O., Maksimenko O., Ibragimov A., Sokolov V., Postika N., Lukyanova M., Schedl P., Georgiev P. // Sci. Adv. 2020. V. 6. № 13. P. eaaz3152.Schwalie P.C., Ward M.C., Cain C.E., Faure A.J., Gilad Y., Odom D.T., Flicek P. // Genome Biol. 2013. V. 14. № 12. P. R148.Bonchuk A., Kamalyan S., Mariasina S., Boyko K., Popov V., Maksimenko O., Georgiev P. // Sci. Rep. 2020. V. 10. № 1. P. 2677.Bonchuk A., Maksimenko O., Kyrchanova O., Ivlieva T., Mogila V., Deshpande G., Wolle D., Schedl P., Georgiev P. // BMC Biol. 2015. V. 13. P. 63.Nishana M., Ha C., Rodriguez-Hernaez J., Ranjbaran A., Chio E., Nora E.P., Badri S.B., Kloetgen A., Bruneau B.G., Tsirigos A., et al. // Genome Biol. 2020. V. 21. № 1. P. 108.Li Y., Haarhuis J.H.I., Sedeno Cacciatore A., Oldenkamp R., van Ruiten M.S., Willems L., Teunissen H., Muir K.W., de Wit E., Rowland B.D., et al. // Nature. 2020. V. 578. № 7795. P. 472–476.Xiao T., Wallace J., Felsenfeld G. // Mol. Cell Biol. 2011. V. 31. № 11. P. 2174–2183.Zlatanova J., Caiafa P. // J. Cell Sci. 2009. V. 122. № Pt 9. P. 1275–1284.Marino M.M., Rega C., Russo R., Valletta M., Gentile M.T., Esposito S., Baglivo I., De Feis I., Angelini C., Xiao T., et al. // J. Biol. Chem. 2019. V. 294. № 3. P. 861–873.Pena-Hernandez R., Marques M., Hilmi K., Zhao T., Saad A., Alaoui-Jamali M.A., del Rincon S.V., Ashworth T., Roy A.L., Emerson B.M., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. № 7. P. E677–686.Nora E.P., Goloborodko A., Valton A.L., Gibcus J.H., Uebersohn A., Abdennur N., Dekker J., Mirny L.A., Bruneau B.G. // Cell. 2017. V. 169. № 5. P. 930–944 e922.Yao H., Brick K., Evrard Y., Xiao T., Camerini-Otero R.D., Felsenfeld G. // Genes Dev. 2010. V. 24. № 22. P. 2543–2555.Uuskula-Reimand L., Hou H., Samavarchi-Tehrani P., Rudan M.V., Liang M., Medina-Rivera A., Mohammed H., Schmidt D., Schwalie P., Young E.J., et al. // Genome Biol. 2016. V. 17. № 1. P. 182.Gittens W.H., Johnson D.J., Allison R.M., Cooper T.J., Thomas H., Neale M.J. // Nat. Commun. 2019. V. 10. № 1. P. 4846.Jantz D., Berg J.M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. № 20. P. 7589–7593.Dovat S., Ronni T., Russell D., Ferrini R., Cobb B.S., Smale S.T. // Genes Dev. 2002. V. 16. № 23. P. 2985–2990.Rizkallah R., Alexander K.E., Hurt M.M. // Cell Cycle. 2011. V. 10. № 19. P. 3327–3336.Luo H., Yu Q., Liu Y., Tang M., Liang M., Zhang D., Xiao T.S., Wu L., Tan M., Ruan Y., et al. // Science Adv. 2020. V. 6. № 8. P. eaaw4651.Caiafa P., Zlatanova J. // J. Cell. Physiol. 2009. V. 219. № 2. P. 265–270.Farrar D., Rai S., Chernukhin I., Jagodic M., Ito Y., Yammine S., Ohlsson R., Murrell A., Klenova E. // Mol. Cell Biol. 2010. V. 30. № 5. P. 1199–1216.Pavlaki I., Docquier F., Chernukhin I., Kita G., Gretton S., Clarkson C.T., Teif V.B., Klenova E. // Biochim. Biophys. Acta Gene Regul. Mech. 2018. V. 1861. № 8. P. 718–730.Torrano V., Navascues J., Docquier F., Zhang R., Burke L.J., Chernukhin I., Farrar D., Leon J., Berciano M.T., Renkawitz R., et al. // J. Cell Sci. 2006. V. 119. Pt 9. P. 1746–1759.Wang A.J., Han Y., Jia N., Chen P., Minden M.D. // Leukemia. 2020. V. 34. № 5. P. 1278–1290.MacPherson M.J., Beatty L.G., Zhou W., Du M., Sadowski P.D. // Mol. Cell Biol. 2009. V. 29. № 3. P. 714–725.Golovnin A., Volkov I., Georgiev P. // J. Cell Sci. 2012. V. 125. № Pt 8. P. 2064–2074.Rosonina E., Akhter A., Dou Y., Babu J., Sri Theivakadadcham V.S. // Transcription. 2017. V. 8. № 4. P. 220–231.Wallace J.A., Felsenfeld G. // Curr. Opin. Genet. Dev. 2007. V. 17. № 5. P. 400–407.Barkess G., West A.G. // Epigenomics. 2012. V. 4. № 1. P. 67–80.Ghirlando R., Felsenfeld G. // Genes Dev. 2016. V. 30. № 8. P. 881–891.Farrell C.M., West A.G., Felsenfeld G. // Mol. Cell Biol. 2002. V. 22. № 11. P. 3820–3831.West A.G., Huang S., Gaszner M., Litt M.D., Felsenfeld G. // Mol. Cell. 2004. V. 16. № 3. P. 453–463.Dickson J., Gowher H., Strogantsev R., Gaszner M., Hair A., Felsenfeld G., West A.G. // PLoS Genet. 2010. V. 6. № 1. P. e1000804.Gowher H., Brick K., Camerini-Otero R.D., Felsenfeld G. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. № 7. P. 2370–2375.Fudenberg G., Imakaev M., Lu C., Goloborodko A., Abdennur N., Mirny L.A. // Cell Reports. 2016. V. 15. № 9. P. 2038–2049.Nishiyama T. // Curr. Opin. Cell Biol. 2019. V. 58. P. 8–14.Morales C., Losada A. // Curr. Opin. Cell Biol. 2018. V. 52. P. 51–57.Parelho V., Hadjur S., Spivakov M., Leleu M., Sauer S., Gregson H.C., Jarmuz A., Canzonetta C., Webster Z., Nesterova T., et al. // Cell. 2008. V. 132. № 3. P. 422–433.Wendt K.S., Yoshida K., Itoh T., Bando M., Koch B., Schirghuber E., Tsutsumi S., Nagae G., Ishihara K., Mishiro T., et al. // Nature. 2008. V. 451. № 7180. P. 796–801.Pugacheva E.M., Kubo N., Loukinov D., Tajmul M., Kang S., Kovalchuk A.L., Strunnikov A.V., Zentner G.E., Ren B., Lobanenkov V.V. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2020. V. 117. № 4. P. 2020–2031.Rao S.S.P., Huang S.C., Glenn St Hilaire B., Engreitz J.M., Perez E.M., Kieffer-Kwon K.R., Sanborn A.L., Johnstone S.E., Bascom G.D., Bochkov I.D., et al. // Cell. 2017. V. 171. № 2. P. 305–320 e324.Wutz G., Varnai C., Nagasaka K., Cisneros D.A., Stocsits R.R., Tang W., Schoenfelder S., Jessberger G., Muhar M., Hossain M.J., et al. // EMBO. 2017. V. 36. № 24. P. 3573–3599.Ladurner R., Bhaskara V., Huis in ‘t Veld P.J., Davidson I.F., Kreidl E., Petzold G., Peters J.M. // Curr. Biol. 2014. V. 24. № 19. P. 2228–2237.Elbatsh A.M.O., Haarhuis J.H.I., Petela N., Chapard C., Fish A., Celie P.H., Stadnik M., Ristic D., Wyman C., Medema R.H., et al. // Mol. Cell. 2016. V. 61. № 4. P. 575–588.Vian L., Pekowska A., Rao S.S.P., Kieffer-Kwon K.R., Jung S., Baranello L., Huang S.C., El Khattabi L., Dose M., Pruett N., et al. // Cell. 2018. V. 175. № 1. P. 292–294.Vietri Rudan M., Barrington C., Henderson S., Ernst C., Odom D.T., Tanay A., Hadjur S. // Cell Rep. 2015. V. 10. № 8. P. 1297–1309.de Wit E., Vos E.S., Holwerda S.J., Valdes-Quezada C., Verstegen M.J., Teunissen H., Splinter E., Wijchers P.J., Krijger P.H., de Laat W. // Mol. Cell. 2015. V. 60. № 4. P. 676–684.Guo Y., Xu Q., Canzio D., Shou J., Li J., Gorkin D.U., Jung I., Wu H., Zhai Y., Tang Y., et al. // Cell. 2015. V. 162. № 4. P. 900–910.Davidson I.F., Bauer B., Goetz D., Tang W., Wutz G., Peters J.M. // Science. 2019. V. 366. № 6471. P. 1338–1345.Kim Y., Shi Z., Zhang H., Finkelstein I.J., Yu H. // Science. 2019. V. 366. № 6471. P. 1345–1349.Stigler J., Camdere G.O., Koshland D.E., Greene E.C. // Cell Rep. 2016. V. 15. № 5. P. 988–998.Ulianov S.V., Khrameeva E.E., Gavrilov A.A., Flyamer I.M., Kos P., Mikhaleva E.A., Penin A.A., Logacheva M.D., Imakaev M.V., Chertovich A., et al. // Genome Res. 2016. V. 26. № 1. P. 70–84.Luzhin A.V., Flyamer I.M., Khrameeva E.E., Ulianov S.V., Razin S.V., Gavrilov A.A. // J. Cell. Biochem. 2019. V. 120. № 3. P. 4494–4503.Holzmann J., Politi A.Z., Nagasaka K., Hantsche-Grininger M., Walther N., Koch B., Fuchs J., Durnberger G., Tang W., Ladurner R., et al. // eLife. 2019. V. 8. P. e46269.Kentepozidou E., Aitken S.J., Feig C., Stefflova K., Ibarra-Soria X., Odom D.T., Roller M., Flicek P. // Genome Biol. 2020. V. 21. № 1. P. 5.Haarhuis J.H.I., van der Weide R.H., Blomen V.A., Yanez-Cuna J.O., Amendola M., van Ruiten M.S., Krijger P.H.L., Teunissen H., Medema R.H., van Steensel B., et al. // Cell. 2017. V. 169. № 4. P. 693–707 e614.Gassler J., Brandao H.B., Imakaev M., Flyamer I.M., Ladstatter S., Bickmore W.A., Peters J.M., Mirny L.A., Tachibana K. // EMBO J. 2017. V. 36. № 24. P. 3600–3618.Zhang H., Emerson D.J., Gilgenast T.G., Titus K.R., Lan Y., Huang P., Zhang D., Wang H., Keller C.A., Giardine B., et al. // Nature. 2019. V. 576. № 7785. P. 158–162.Owens N., Papadopoulou T., Festuccia N., Tachtsidi A., Gonzalez I., Dubois A., Vandormael-Pournin S., Nora E.P., Bruneau B.G., Cohen-Tannoudji M., et al. // eLife. 2019. V. 8. P. e47898.Lambert S.A., Jolma A., Campitelli L.F., Das P.K., Yin Y., Albu M., Chen X., Taipale J., Hughes T.R., Weirauch M.T. // Cell. 2018. V. 172. № 4. P. 650–665.Lambert S.A., Yang A.W.H., Sasse A., Cowley G., Albu M., Caddick M.X., Morris Q.D., Weirauch M.T., Hughes T.R. // Nat. Genet. 2019. V. 51. № 6. P. 981–989.Imbeault M., Helleboid P.Y., Trono D. // Nature. 2017. V. 543. № 7646. P. 550–554.Schmitges F.W., Radovani E., Najafabadi H.S., Barazandeh M., Campitelli L.F., Yin Y., Jolma A., Zhong G., Guo H., Kanagalingam T., et al. // Genome Res. 2016. V. 26. № 12. P. 1742–1752.Barazandeh M., Lambert S.A., Albu M., Hughes T.R. // G3 (Bethesda). 2018. V. 8. № 1. P. 219–229.Platt R.N., 2nd, Vandewege M.W., Ray D.A. // Chromosome Research. 2018. V. 26. № 1–2. P. 25–43.Bruno M., Mahgoub M., Macfarlan T.S. // Annu. Rev. Genet. 2019. V. 53. P. 393–416.Emerson R.O., Thomas J.H. // J. Virol. 2011. V. 85. № 22. P. 12043–12052.Okumura K., Sakaguchi G., Naito K., Tamura T., Igarashi H. // Nucleic Acids Res. 1997. V. 25. № 24. P. 5025–5032.Rohrmoser M., Kluge M., Yahia Y., Gruber-Eber A., Maqbool M.A., Forne I., Krebs S., Blum H., Greifenberg A.K., Geyer M., et al. // Nucleic Acids Res. 2019. V. 47. № 2. P. 700–715.Diehl A.G., Ouyang N., Boyle A.P. // Nat. Commun. 2020. V. 11. № 1. P. 1796.Herz H.M., Garruss A., Shilatifard A. // Trends in Biochemical Sciences. 2013. V. 38. № 12. P. 621–639.Maeda T. // Int. J. Hematol. 2016. V. 104. № 3. P. 310–323.Al Chiblak M., Steinbeck F., Thiesen H.J., Lorenz P. // BMC Molecular and Cell Biology. 2019. V. 20. № 1. P. 60.Schumacher C., Wang H., Honer C., Ding W., Koehn J., Lawrence Q., Coulis C.M., Wang L.L., Ballinger D., Bowen B.R., et al. // J. Biol. Chem. 2000. V. 275. № 22. P. 17173–17179.Yang P., Wang Y., Macfarlan T.S. // Trends Genet. 2017. V. 33. № 11. P. 871–881.Francis M., Cheng H., Ma P., Grider A. // Biol. Trace Elem. Res. 2019. V. 192. № 2. P. 83–90.Ogo O.A., Tyson J., Cockell S.J., Howard A., Valentine R.A., Ford D. // Mol. Cell Biol. 2015. V. 35. № 6. P. 977–987.Kino T., Pavlatou M.G., Moraitis A.G., Nemery R.L., Raygada M., Stratakis C.A. // J. Clin. Endocrinol. Metab. 2012. V. 97. № 8. P. E1557–1566.Fadda A., Syed N., Mackeh R., Papadopoulou A., Suzuki S., Jithesh P.V., Kino T. // Scientific Reports. 2017. V. 7. P. 41598.Wagner S., Hess M.A., Ormonde-Hanson P., Malandro J., Hu H., Chen M., Kehrer R., Frodsham M., Schumacher C., Beluch M., et al. // J. Biol. Chem. 2000. V. 275. № 21. P. 15685–15690.Frietze S., Lan X., Jin V.X., Farnham P.J. // J. Biol. Chem. 2010. V. 285. № 2. P. 1393–1403.Brix D.M., Bundgaard Clemmensen K.K., Kallunki T. // Cells. 2020. V. 9. № 1. P. 223.Galli G.G., Multhaupt H.A., Carrara M., de Lichtenberg K.H., Christensen I.B., Linnemann D., Santoni-Rugiu E., Calogero R.A., Lund A.H. // Oncogene. 2014. V. 33. № 25. P. 3342–3350.Noll L., Peterson F.C., Hayes P.L., Volkman B.F., Sander T. // Leukemia Research. 2008. V. 32. № 10. P. 1582–1592.Peterson F.C., Hayes P.L., Waltner J.K., Heisner A.K., Jensen D.R., Sander T.L., Volkman B.F. // J. Mol. Biol. 2006. V. 363. № 1. P. 137–147.Helleboid P.Y., Heusel M., Duc J., Piot C., Thorball C.W., Coluccio A., Pontis J., Imbeault M., Turelli P., Aebersold R., et al. // EMBO. 2019. V. 38. № 18. P. e101220.Duan Z., Person R.E., Lee H.H., Huang S., Donadieu J., Badolato R., Grimes H.L., Papayannopoulou T., Horwitz M.S. // Mol. Cell Biol. 2007. V. 27. № 19. P. 6889–6902.Galli G.G., Carrara M., Francavilla C., de Lichtenberg K.H., Olsen J.V., Calogero R.A., Lund A.H. // Mol. Cell Biol. 2013. V. 33. № 22. P. 4504–4516.Myslinski E., Krol A., Carbon P. // J. Biol. Chem. 1998. V. 273. № 34. P. 21998–22006.Schuster C., Myslinski E., Krol A., Carbon P. // EMBO. 1995. V. 14. № 15. P. 3777–3787.Bailey S.D., Zhang X., Desai K., Aid M., Corradin O., Cowper-Sal Lari R., Akhtar-Zaidi B., Scacheri P.C., Haibe-Kains B., Lupien M. // Nat. Commun. 2015. V. 2. P. 6186.Heidari N., Phanstiel D.H., He C., Grubert F., Jahanbani F., Kasowski M., Zhang M.Q., Snyder M.P. // Genome Res. 2014. V. 24. № 12. P. 1905–1917.Myslinski E., Gerard M.A., Krol A., Carbon P. // J. Biol. Chem. 2006. V. 281. № 52. P. 39953–39962.Ngondo-Mbongo R.P., Myslinski E., Aster J.C., Carbon P. // Nucleic Acids Res. 2013. V. 41. № 7. P. 4000–4014.Schaub M., Krol A., Carbon P. // Nucleic Acids Res. 2000. V. 28. № 10. P. 2114–2121.Schaub M., Myslinski E., Krol A., Carbon P. // J. Biol. Chem. 1999. V. 274. № 35. P. 25042–25050.Sathyan K.M., McKenna B.D., Anderson W.D., Duarte F.M., Core L., Guertin M.J. // Genes Dev. 2019. V. 33. № 19–20. P. 1441–1455.Mourad R., Cuvier O. // Nucleic Acids Res. 2018. V. 46. № 5. P. e27.Wen Z., Huang Z.T., Zhang R., Peng C. // Cell Biol. Toxicol. 2018. V. 34. № 6. P. 471–478.Yang Y., Zhang R., Singh S., Ma J. // Bioinformatics. 2017. V. 33. № 14. P. i252–i260.Raab J.R., Chiu J., Zhu J., Katzman S., Kurukuti S., Wade P.A., Haussler D., Kamakaka R.T. // EMBO. 2012. V. 31. № 2. P. 330–350.van Bortle K., Phanstiel D.H., Snyder M.P. // Genome Biol. 2017. V. 18. № 1. P. 180.Layat E., Probst A.V., Tourmente S. // Biochim. Biophys. Acta. 2013. V. 1829. № 3–4. P. 274–282.Smith D.R., Jackson I.J., Brown D.D. // Cell. 1984. V. 37. № 2. P. 645–652.Matthews N.E., White R. // BioEssays. 2019. P. e1900048.Schwartz Y.B., Cavalli G. // Genetics. 2017. V. 205. № 1. P. 5–24.Zolotarev N., Maksimenko O., Kyrchanova O., Sokolinskaya E., Osadchiy I., Girardot C., Bonchuk A., Ciglar L., Furlong E.E.M., Georgiev P. // Nucleic Acids Res. 2017. V. 45. № 21. P. 12285–12300.Chung H.R., Schafer U., Jackle H., Bohm S. // EMBO Reports. 2002. V. 3. № 12. P. 1158–1162.Chung H.R., Lohr U., Jackle H. // Mol. Biol. Evol. 2007. V. 24. № 9. P. 1934–1943.Mackeh R., Marr A.K., Fadda A., Kino T. // Nuclear Receptor Signaling. 2018. V. 15. P. 1550762918801071.Ecco G., Imbeault M., Trono D. // Development. 2017. V. 144. № 15. P. 2719–2729.Jauch R., Bourenkov G.P., Chung H.R., Urlaub H., Reidt U., Jackle H., Wahl M.C. // Structure. 2003. V. 11. № 11. P. 1393–1402.Zolotarev N., Fedotova A., Kyrchanova O., Bonchuk A., Penin A.A., Lando A.S., Eliseeva I.A., Kulakovskiy I.V., Maksimenko O., Georgiev P. // Nucleic Acids Res. 2016. V. 44. № 15. P. 7228–7241.Gaszner M., Vazquez J., Schedl P. // Genes Dev. 1999. V. 13. № 16. P. 2098–2107.Page A.R., Kovacs A., Deak P., Torok T., Kiss I., Dario P., Bastos C., Batista P., Gomes R., Ohkura H., et al. // EMBO. 2005. V. 24. № 24. P. 4304–4315.Baxley R.M., Soshnev A.A., Koryakov D.E., Zhimulev I.F., Geyer P.K. // Dev. Biol. 2011. V. 356. № 2. P. 398–410.Mohan M., Bartkuhn M., Herold M., Philippen A., Heinl N., Bardenhagen I., Leers J., White R.A., Renkawitz-Pohl R., Saumweber H., et al. // EMBO. 2007. V. 26. № 19. P. 4203–4214.Gambetta M.C., Furlong E.E.M. // Genetics. 2018. V. 210. № 1. P. 129–136.Baxley R.M., Bullard J.D., Klein M.W., Fell A.G., Morales-Rosado J.A., Duan T., Geyer P.K. // Nucleic Acids Res. 2017. V. 45. № 8. P. 4463–4478.Maksimenko O., Kyrchanova O., Klimenko N., Zolotarev N., Elizarova A., Bonchuk A., Georgiev P. // Biochim. Biophys. Acta Gene Regul. Mech. 2020. V. 1863. № 1. P. 194446.Li J., Gilmour D.S. // EMBO. 2013. V. 32. № 13. P. 1829–1841.Schwartz Y.B., Linder-Basso D., Kharchenko P.V., Tolstorukov M.Y., Kim M., Li H.B., Gorchakov A.A., Minoda A., Shanower G., Alekseyenko A.A., et al. // Genome Res. 2012. V. 22. № 11. P. 2188–2198.Soshnev A.A., He B., Baxley R.M., Jiang N., Hart C.M., Tan K., Geyer P.K. // Nucleic Acids Res. 2012. V. 40. № 12. P. 5415–5431.Maksimenko O., Bartkuhn M., Stakhov V., Herold M., Zolotarev N., Jox T., Buxa M.K., Kirsch R., Bonchuk A., Fedotova A., et al. // Genome Res. 2015. V. 25. № 1. P. 89–99.Negre N., Brown C.D., Shah P.K., Kheradpour P., Morrison C.A., Henikoff J.G., Feng X., Ahmad K., Russell S., White R.A., et al. // PLoS Genet. 2010. V. 6. № 1. P. e1000814.Negre N., Brown C.D., Ma L., Bristow C.A., Miller S.W., Wagner U., Kheradpour P., Eaton M.L., Loriaux P., Sealfon R., et al. // Nature. 2011. V. 471. № 7339. P. 527–531.Baumann D.G., Gilmour D.S. // Nucleic Acids Res. 2017. V. 45. № 18. P. 10481–10491.Soshnev A.A., Baxley R.M., Manak J.R., Tan K., Geyer P.K. // Development. 2013. V. 140. № 17. P. 3613–3623.Melnikova L., Elizar’ev P., Erokhin M., Molodina V., Chetverina D., Kostyuchenko M., Georgiev P., Golovnin A. // Sci. Rep. 2019. V. 9. № 1. P. 5314.Kyrchanova O., Maksimenko O., Stakhov V., Ivlieva T., Parshikov A., Studitsky V.M., Georgiev P. // PLoS Genet. 2013. V. 9. № 7. P. e1003606.Kyrchanova O., Chetverina D., Maksimenko O., Kullyev A., Georgiev P. // Nucleic Acids Res. 2008. V. 36. № 22. P. 7019–7028.Maeda R.K., Karch F. // Chromosoma. 2015. V. 124. № 3. P. 293–307.Kyrchanova O., Mogila V., Wolle D., Magbanua J.P., White R., Georgiev P., Schedl P. // Mech. Dev. 2015. V. 138. Pt 2. P. 122–132.Gruzdeva N., Kyrchanova O., Parshikov A., Kullyev A., Georgiev P. // Mol. Cell Biol. 2005. V. 25. № 9. P. 3682–3689.Barges S., Mihaly J., Galloni M., Hagstrom K., Muller M., Shanower G., Schedl P., Gyurkovics H., Karch F. // Development. 2000. V. 127. № 4. P. 779–790.Iampietro C., Gummalla M., Mutero A., Karch F., Maeda R.K. // PLoS Genet. 2010. V. 6. № 12. P. e1001260.Bender W., Lucas M. // Genetics. 2013. V. 193. № 4. P. 1135–1147.Bowman S.K., Deaton A.M., Domingues H., Wang P.I., Sadreyev R.I., Kingston R.E., Bender W. // eLife. 2014. V. 3. P. e02833.Kyrchanova O., Mogila V., Wolle D., Deshpande G., Parshikov A., Cleard F., Karch F., Schedl P., Georgiev P. // PLoS Genet. 2016. V. 12. № 7. P. e1006188.Kyrchanova O., Sabirov M., Mogila V., Kurbidaeva A., Postika N., Maksimenko O., Schedl P., Georgiev P. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019. V. 116. № 27. P. 13462–13467.Wang Q., Sun Q., Czajkowsky D.M., Shao Z. // Nat. Commun. 2018. V. 9. № 1. P. 188.Ramirez F., Bhardwaj V., Arrigoni L., Lam K.C., Gruning B.A., Villaveces J., Habermann B., Akhtar A., Manke T. // Nat. Commun. 2018. V. 9. № 1. P. 189.Chathoth K.T., Zabet N.R. // Genome Res. 2019. V. 29. № 4. P. 613–625.Dorsett D. // Trends Genet. 2019. V. 35. № 7. P. 542–551.Perez-Rico Y.A., Barillot E., Shkumatava A. // iScience. 2020. V. 23. № 5. P. 101046.