Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1114410.32607/actanaturae.11144ReviewsОбзорыReview ArticleThe Functions and Mechanisms of Action of Insulators in the Genomes of Higher EukaryotesФункции и механизмы действия инсуляторов в геномах высших эукариотMelnikovaL. S.МельниковаЛ. С.
Russian Federation
lsm73@mail.ruGeorgievP. G.ГеоргиевП. Г.
Russian Federation
lsm73@mail.ruGolovninA. K.ГоловнинА. К.
Russian Federation
lsm73@mail.ruInstitute of Gene Biology, Russian Academy of SciencesИнститут биологии гена РАН2212202012415330708202022102020Copyright ©; 2020, Melnikova L.S., Georgiev P.G., Golovnin A.K.Copyright ©; 2020, Мельникова Л.С., Георгиев П.Г., Головнин А.К.2020Melnikova L.S., Georgiev P.G., Golovnin A.K.Мельникова Л.С., Георгиев П.Г., Головнин А.К.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11144

The mechanisms underlying long-range interactions between chromatin regions and the principles of chromosomal architecture formation are currently under extensive scrutiny. A special class of regulatory elements known as insulators is believed to be involved in the regulation of specific long-range interactions between enhancers and promoters. This review focuses on the insulators of Drosophila and mammals, and it also briefly characterizes the proteins responsible for their functional activity. It was initially believed that the main properties of insulators are blocking of enhancers and the formation of independent transcription domains. We present experimental data proving that the chromatin loops formed by insulators play only an auxiliary role in enhancer blocking. The review also discusses the mechanisms involved in the formation of topologically associating domains and their role in the formation of the chromosomal architecture and regulation of gene transcription.

Механизмы дистанционных взаимодействий между участками хроматина и принципы формирования хромосомной архитектуры в настоящее время активно исследуются. В регуляции специфичных дистанционных взаимодействий между энхансерами и промоторами участвует особый класс регуляторных элементов, названных инсуляторами. В обзоре описаны инсуляторы дрозофилы и млекопитающих, кратко охарактеризованы белки, обеспечивающие их функциональную активность. Изначально считалось, что основными свойствами инсуляторов являются блокирование энхансеров и образование независимых доменов транскрипции. Мы приводим экспериментальные факты, доказывающие, что хроматиновые петли, формируемые инсуляторами, играют лишь вспомогательную роль в блокировании энхансеров. Обсуждаются механизмы формирования топологически ассоциированных доменов, их роль в создании хромосомной архитектуры и в регуляции транскрипции генов.

insulator proteinsenhancer-promoter communicationchromatin loopsregulation of transcriptionSu(Hw)TADинсуляторные белкиэнхансер-промоторные взаимодействияхроматиновые петлирегуляция транскрипцииSu(Hw)ТАДРоссийский научный фондRussian Science Foundation18-14-00295Russian Science FoundationРоссийский научный фондField A., Adelman K. // Annu. Rev. Biochem. 2020. V. 89. P. 213–234.Klemm S.L., Shipony Z., Greenleaf W.J. // Nat. Rev. Genet. 2019. V. 20. № 4. P. 207–220.Schoenfelder S., Fraser P. // Nat. Rev. Genet. 2019. V. 20. № 8. P. 437–455.Frankel N., Davis G.K., Vargas D., Wang S., Payre F., Stern D.L. // Nature. 2010. V. 466. № 7305. P. 490–493.Lettice L.A., Williamson I., Devenney P.S., Kilanowski F., Dorin J., Hill R.E. // Development. 2014. V. 141. № 8. P. 1715–1725.Benyajati C., Worcel A. // Cell. 1976. V. 9. № 3. P. 393–407.Geyer P.K., Corces V.G. // Genes Dev. 1992. V. 6. № 10. P. 1865–1873.Kellum R., Schedl P. // Cell. 1991. V. 64. № 5. P. 941–950.Kellum R., Schedl P. // Mol. Cell. Biol. 1992. V. 12. № 5. P. 2424–2431.Phillips J.E., Corces V.G. // Cell. 2009. V. 137. № 7. P. 1194–1211.Wallace J.A., Felsenfeld G. // Curr. Opin. Genet. Dev. 2007. V. 17(5). P. 400–407.Ali T., Renkawitz R., Bartkuhn M. // Curr. Opin. Genet. Dev. 2016. V. 37. P. 17–26.Chetverina D., Fujioka M., Erokhin M., Georgiev P., Jaynes J.B., Schedl P. // Bioessays. 2017. V. 39. № 3. doi: 10.1002/bies.201600233.Ghirlando R., Felsenfeld G. // Genes Dev. 2016. V. 30. № 8. P. 881–891.Hnisz D., Day D.S., Young R.A. // Cell. 2016. V. 167. № 5. P. 1188–1200.Kyrchanova O., Georgiev P. // FEBS Lett. 2014. V. 588. № 1. P. 8–14.Matzat L.H., Lei E.P. // Biochim. Biophys. Acta. 2014. V. 1839. № 3. P. 203–214.Chen D., Lei E.P. // Curr. Opin. Cell. Biol. 2019. V. 58. P. 61–68.Spradling A.C., Stern D.M., Kiss I., Roote J., Laverty T., Rubin G.M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1995. V. 92. № 24. P. 10824–10830.Carlson C.M., Largaespada D.A. // Nat. Rev. Genet. 2005. V. 6. № 7. P. 568–580.Jiang F., Doudna J.A. // Annu. Rev. Biophys. 2017. V. 46. P. 505–529.Pirrotta V., Steller H., Bozzetti M.P. // EMBO J. 1985. V. 4. № 13A. P. 3501–3508.Levis R., Hazelrigg T., Rubin G.M. // Science. 1985. V. 229. № 4713. P. 558–561.Silicheva M., Golovnin A., Pomerantseva E., Parshikov A., Georgiev P., Maksimenko O. // Nucl. Acids Res. 2010. V. 38. № 1. P. 39–47.Udvardy A., Maine E., Schedl P. // J. Mol. Biol. 1985. V. 185. № 2. P. 341–358.Kuhn E.J., Hart C.M., Geyer P.K. // Mol. Cell. Biol. 2004. V. 24. № 4. P. 1470–1480.Gaszner M., Vazquez J., Schedl P. // Genes Dev. 1999. V. 13. № 16. P. 2098–2107.Kyrchanova O., Leman D., Parshikov A., Fedotova A., Studitsky V., Maksimenko O., Georgiev P. // PLoS One. 2013. V. 8. № 4. e62690.Vazquez J., Schedl P. // EMBO J. 1994. V. 13. № 24. P. 5984–5993.Zhao K., Hart C.M., Laemmli U.K. // Cell. 1995. V. 81. № 6. P. 879–889.Modolell J., Bender W., Meselson M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1983. V. 80. № 6. P. 1678–1682.Kim J., Shen B., Rosen C., Dorsett D. // Mol. Cell. Biol. 1996. V. 16. № 7. P. 3381–3392.Bender W., Akam M., Karch F., Beachy P.A., Peifer M., Spierer P., Lewis E.B., Hogness D.S. // Science. 1983. V. 221. № 4605. P. 23–29.Hoover K.K., Gerasimova T.I., Chien A.J., Corces V.G. // Genetics. 1992. V. 132. № 3. P. 691–697.Parkhurst S.M., Harrison D.A., Remington M.P., Spana C., Kelley R.L., Coyne R.S., Corces V.G. // Genes Dev. 1988. V. 2. № 10. P. 1205–1215.Peifer M., Bender W. // EMBO J. 1986. V. 5. № 9. P. 2293–3203.Geyer P.K., Green M.M., Corces V.G. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1988. V. 85. № 22. P. 8593–8597.Smith P.A., Corces V.G. // Genetics. 1995. V. 139. № 1. P. 215–228.Geyer P.K., Spana C., Corces V.G. // EMBO J. 1986. V. 5. № 10. P. 2657–2662.Parkhurst S.M., Corces V.G. // Mol. Cell. Biol. 1986. V. 6. № 1. P. 47–53.Mallin D.R., Myung J.S., Patton J.S., Geyer P.K. // Genetics. 1998. V. 148. № 1. P. 331–339.Sigrist C.J., Pirrotta V. // Genetics. 1997. V. 147. № 1. P. 209–221.Conte C., Dastugue B., Vaury C. // Mol. Cell. Biol. 2002. V. 22. № 6. P. 1767–1777.Brasset E., Hermant C., Jensen S., Vaury C. // Gene. 2010. V. 450. № 1. P. 25–31.Golovnin A., Biryukova I., Romanova O., Silicheva M., Parshikov A., Savitskaya E., Pirrotta V., Georgiev P. // Development. 2003. V. 130. № 14. P. 3249–3258.Parnell T.J., Viering M.M., Skjesol A., Helou C., Kuhn E.J., Geyer P.K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. № 23. P. 13436–13441.Negre N., Brown C.D., Shah P.K., Kheradpour P., Morrison C.A., Henikoff J.G., Feng X., Ahmad K., Russell S., White R.A., et al. // PLoS Genet. 2010. V. 6. № 1. e1000814.Schwartz Y.B., Linder-Basso D., Kharchenko P.V., Tolstorukov M.Y., Kim M., Li H.B., Gorchakov A.A., Minoda A., Shanower G., Alekseyenko A.A., et al. // Genome Res. 2012. V. 22. № 11. P. 2188–2198.Soshnev A.A., Ishimoto H., McAllister B.F., Li X., Wehling M.D., Kitamoto T., Geyer P.K. // Genetics. 2011. V. 189. № 2. P. 455–468.Scott K.C., Taubman A.D., Geyer P.K. // Genetics. 1999. V. 153. № 2. P. 787–798.Melnikova L., Kostyuchenko M., Parshikov A., Georgiev P., Golovnin A. // PLoS One. 2018. V. 13. № 2. e0193497.Belozerov V.E., Majumder P., Shen P.., Cai H.N. // EMBO J. 2003. V. 22. № 12. P. 3113–3121.Li M., Ma Z., Liu J.K., Roy S., Patel S.K., Lane D.C., Cai H.N. // Mol. Cell. Biol. 2015. V. 35. № 23. P. 4018–4029.Vazquez J., Schedl P. // Genetics. 2000. V. 155. № 3. P. 1297–1311.Chetverina D., Savitskaya E., Maksimenko O., Melnikova L., Zaytseva O., Parshikov A., Galkin A.V., Georgiev P. // Nucl. Acids Res. 2008. V. 36. № 3. P. 929–937.Sultana H., Verma S., Mishra R.K. // Nucl. Acids Res. 2011. V. 39. № 9. P. 3543–3557.Aoki T., Sarkeshik A., Yates J., Schedl P. // Elife. 2012. V. 1. e00171.Barges S., Mihaly J., Galloni M., Hagstrom K., Muller M., Shanower G., Schedl P., Gyurkovics H., Karch F. // Development. 2000. V. 127. № 4. P. 779–790.Gruzdeva N., Kyrchanova O., Parshikov A., Kullyev A., Georgiev P. // Mol. Cell. Biol. 2005. V. 25. № 9. P. 3682–3689.Gyurkovics H., Gausz J., Kummer J., Karch F. // EMBO J. 1990. V. 9. № 8. P. 2579–2585.Hogga I., Mihaly J., Barges S., Karch F. // Mol. Cell. 2001. V. 8. № 5. P. 1145–1151.Iampietro C., Cleard F., Gyurkovics H., Maeda R.K., Karch F. // Development. 2008. V. 135. № 24. P. 3983–3987.Iampietro C., Gummalla M., Mutero A., Karch F., Maeda R.K. // PLoS Genet. 2010. V. 6. № 12. e1001260.Rodin S., Kyrchanova O., Pomerantseva E., Parshikov A., Georgiev P. // Genetics. 2007. V. 177. № 1. P. 113–121.Schweinsberg S.E., Schedl P. // Development. 2004. V. 131. № 19. P. 4743–4749.Ciavatta D., Rogers S., Magnuson T. // J. Mol. Biol. 2007. V. 373. № 2. P. 233–239.Hagstrom K., Muller M., Schedl P. // Genes Dev. 1996. V. 10. № 2. P. 3202–3215.Maksimenko O., Bartkuhn M., Stakhov V., Herold M., Zolotarev N., Jox T., Buxa M.K., Kirsch R., Bonchuk A., Fedotova A., et al. // Genome Res. 2015. V. 25. № 1. P. 89–99.Perez-Lluch S., Cuartero S., Azorin F., Espinas M.L. // Nucl. Acids Res. 2008. V. 36. № 21. P. 6926–6933.Schweinsberg S., Hagstrom K., Gohl D., Schedl P., Kumar R.P., Mishra R., Karch F. // Genetics. 2004. V. 168. № 3. P. 1371–1384.Zhou J., Barolo S., Szymanski P., Levine M. // Genes Dev. 1996. V. 10. № 24. P. 3195–3201.Chung J.H., Whiteley M., Felsenfeld G. // Cell. 1993. V. 74. № 3. P. 505–514.Bell A.C., West A.G., Felsenfeld G. // Cell. 1999. V. 98. № 3. P. 387–396.Arzate-Mejia R.G., Recillas-Targa F., Corces V.G. // Development. 2018. V. 145. № 6. P. dev137729.Arzate-Mejia R.G., Recillas-Targa F., Corces V.G. // Development. 2018. V. 145. № 6.Herold M., Bartkuhn M., Renkawitz R. // Development. 2012. V. 139. № 6. P. 1045–1057.Bell A.C., Felsenfeld G. // Nature. 2000. V. 405. № 6785. P. 482–485.Hark A.T., Schoenherr C.J., Katz D.J., Ingram R.S., Levorse J.M., Tilghman S.M. // Nature. 2000. V. 405. № 6785. P. 486–489.Kanduri C., Pant V., Loukinov D., Pugacheva E., Qi C.F., Wolffe A., Ohlsson R., Lobanenkov V.V. // Curr. Biol. 2000. V. 10. № 14. P. 853–856.Dorsett D. // Curr. Opin. Genet. Dev. 1999. V. 9. № 5. P. 505–514.Geyer P.K. // Curr. Opin. Genet. Dev. 1997. V. 7. № 2. P. 242–248.Liu G., Dean A. // Biochim. Biophys. Acta Gene Regul. Mech. 2019. V. 1862. № 6. P. 625–633.Morcillo ., Rosen C., Baylies M.K., Dorsett D. // Genes Dev. 1997. V. 11. № 20. P. 2729–2740.Morcillo P., Rosen C., Baylies M.K., Dorsett D. // Genes Dev. 1997. V. 11. № 20. P. 2729–2740.Gause M., Morcillo P., Dorsett D. // Mol. Cell. Biol. 2001. V. 21. № 14. P. 4807–4817.Torigoi E., Bennani-Baiti I.M., Rosen C., Gonzalez K., Morcillo P., Ptashne M., Dorsett D. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2000. V. 97. № 6. P. 2686–2691.Gerasimova T.I., Corces V.G. // Annu. Rev. Genet. 2001. V. 35. P. 193–208.Gerasimova T.I., Byrd K., Corces V.G. // Mol. Cell. 2000. V. 6. № 5. P. 1025–1035.Valenzuela L., Kamakaka R.T. // Annu. Rev. Genet. 2006. V. 40. P. 107–138.Boettiger A., Murphy S. // Trends Genet. 2020. V. 36. № 4. P. 273–287.Chang L.H., Ghosh S., Noordermeer D. // J. Mol. Biol. 2020. V. 432. № 3. P. 643–652.Sikorska N., Sexton T. // J. Mol. Biol. 2020. V. 432. № 3. P. 653–664.Szabo Q., Bantignies F., Cavalli G. // Sci. Adv. 2019. V. 5. № 4. eaaw1668.Harrison D.A., Gdula D.A., Coyne R.S., Corces V.G. // Genes Dev. 1993. V. 7. № 10. P. 1966–1978.Baxley R.M., Bullard J.D., Klein M.W., Fell A.G., Morales-Rosado J.A., Duan T., Geyer P.K. // Nucl. Acids Res. 2017. V. 45. № 8. P. 4463–4478.Soshnev A.A., He B., Baxley R.M., Jiang N., Hart C.M., Tan K., Geyer P.K. // Nucl. Acids Res. 2012. V. 40. № 12. P. 5415–5431.Georgiev P., Kozycina M. // Genetics. 1996. V. 142. № 2. P. 425–436.Duan T., Geyer P.K. // Genetics. 2018. V. 209. № 3. P. 757–772.Melnikova L., Elizar’ev P., Erokhin M., Molodina V., Chetverina D., Kostyuchenko M., Georgiev P., Golovnin A. // Sci. Rep. 2019. V. 9. P. 5314.Soshnev A.A., Baxley R.M., Manak J.R., Tan K., Geyer P.K. // Development. 2013. V. 140. № 17. P. 3613–3623.Buchner K., Roth P., Schotta G., Krauss V., Saumweber H., Reuter G., Dorn R. // Genetics. 2000. V. 155. № 1. P. 141–157.Gerasimova T.I., Gdula D.A., Gerasimov D.V., Simonova O., Corces V.G. // Cell. 1995. V. 82. № 4. P. 587–597.Zollman S., Godt D., Prive G.G., Couderc J.L., Laski F.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994. V. 91. № 22. P. 10717–10721.Bonchuk A., Denisov S., Georgiev P., Maksimenko O. // J. Mol. Biol. 2011. V. 412. № 3. P. 423–436.Ghosh D., Gerasimova T.I., Corces V.G. // EMBO J. 2001. V. 20. № 10. P. 2518–2527.Melnikova L., Kostyuchenko M., Molodina V., Parshikov A.., Georgiev P., Golovnin A. // Open Biol. 2017. V. 7. № 10. P. 170150.Oliver D., Sheehan B., South H., Akbari O., Pai C.Y. // BMC Cell Biol. 2010. V. 11. P. 101.Plevock K.M., Galletta B.J., Slep K.C., Rusan N.M. // PLoS One. 2015. V. 10. № 12. e0144174.Vogelmann J., Le Gall A., Dejardin S., Allemand F., Gamot A., Labesse G., Cuvier O., Negre N., Cohen-Gonsaud M., Margeat E., et al. // PLoS Genet. 2014. V. 10. № 8. P. e1004544.Pai C.Y., Lei E.P., Ghosh D., Corces V.G. // Mol. Cell. 2004. V. 16. № 5. P. 737–748.Melnikova L., Kostyuchenko M., Molodina V., Parshikov A., Georgiev P., Golovnin A. // Chromosoma. 2018. V. 127. № 1. P. 59–71.Golovnin A., Mazur A., Kopantseva M., Kurshakova M., Gulak P.V., Gilmore B., Whitfield W.G., Geyer P., Pirrotta V., Georgiev P. // Mol. Cell. Biol. 2007. V. 27. № 3. P. 963–974.Nègre N., Brown C.D., Ma L., Bristow C.A., Miller S.W., Wagner U., Kheradpour P., Eaton M.L., Loriaux P., Sealfon R., et al. // Nature. 2011. V. 471. № 7339. P. 527–531.Alekseyenko A.A., Gorchakov A.A., Zee B.M., Fuchs S.M., Kharchenko P.V., Kuroda M.I. // Genes Dev. 2014. V. 28. № 13. P. 1445–1460.Caron C., Pivot-Pajot C., van Grunsven L.A., Col E., Lestrat C., Rousseaux S., Khochbin S. // EMBO Rep. 2003. V. 4. № 9. P. 877–882.Lahn B.T., Tang Z.L., Zhou J., Barndt R..J, Parvinen M., Allis C.D., Page D.C. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002. V. 99. № 13. P. 8707–8712.Melnikova L., Molodina V., Erokhin M., Georgiev P., Golovnin A. // Sci. Rep. 2019. V. 9. № 1. P. 19102.Glenn S.E., Geyer P.K. // G3 (Bethesda). 2019. V. 9. № 2. P. 345–357.Kurshakova M., Maksimenko O., Golovnin A., Pulina M., Georgieva S., Georgiev P., Krasnov A. // Mol. Cell. 2007. V. 27. № 2. P. 332–338.Maksimenko O., Kyrchanova O., Bonchuk A., Stakhov V., Parshikov A., Georgiev P. // Epigenetics. 2014. V. 9. № 9. P. 1261–1270.King M.R., Matzat L.H, Dale R.K., Lim S.J., Lei E.P. // J. Cell Sci. 2014. V. 127. № 13. P. 2956–2966.King M.R., Matzat L.H., Dale R.K., Lim S.J., Lei E.P. // J. Cell Sci. 2014. V. 127. № 13. P. 2956–2966.Matzat L.H., Dale R.K, Moshkovich N., Lei E.P. // PLoS Genet. 2012. V. 8. № 11. P. e1003069.Lei E.P., Corces V.G. // Nat. Genet. 2006. V. 38. № 8. P. 936–941.Golovnin A., Melnikova L., Shapovalov I., Kostyuchenko M., Georgiev P. // PLoS One. 2015. V. 10. № 10. e0140991.Golovnin A., Melnikova L., Volkov I., Kostuchenko M., Galkin A.V., Georgiev P. // EMBO Rep. 2008. V. 9. № 5. P. 440–445.Golovnin A., Volkov I., Georgiev P. // J. Cell Sci. 2012. V. 125. № 8. P. 2064–2074.Gerasimova T.I., Lei E.P., Bushey A.M., Corces V.G. // Mol. Cell. 2007. V. 28. № 5. P. 61–72.Wasser M., Chia W. // PLoS One. 2007. V. 2. № 5. e412.Melnikova L., Shapovalov I., Kostyuchenko M., Georgiev P., Golovnin A. // Chromosoma. 2017. V. 126. № 2. P. 299–311.Iuchi S. // Cell. Mol. Life Sci. 2001. V. 58. № 4. P. 625–635.Najafabadi H.S., Mnaimneh S., Schmitges F.W., Garton M., Lam K.N., Yang A., Albu M., Weirauch M.T., Radovani E., Kim P.M., et al. // Nat. Biotechnol. 2015. V. 33. № 5. P. 555–562.Razin S.V., Borunova V.V., Maksimenko O.G., Kantidze O.L. // Biochemistry (Moscow) 2012. V. 77. № 3. P. 217–226.Heger P., Marin B., Bartkuhn M., Schierenberg E., Wiehe T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. № 43. P. 17507–17512.Wendt K.S., Yoshida K., Itoh T., Bando M., Koch B., Schirghuber E., Tsutsumi, S., Nagae G., Ishihara K., Mishiro T., et al. // Nature. 2008. V. 451. № 7180. P. 796–801.Heath H., Ribeiro de Almeida C., Sleutels F., Dingjan G., van de Nobelen S., Jonkers I., Ling K.W., Gribnau J., Renkawitz R., Grosveld F., et al. // EMBO J. 2008. V. 27. № 21. P. 2839–2850.Soshnikova N., Montavon T., Leleu M., Galjart N., Duboule D. // Dev. Cell. 2010. V. 19. № 6. P. 819–830.Splinter E., Heath H., Kooren J., Palstra R.J., Klous P., Grosveld F., Galjart N., de Laat W., et al. // Genes Dev. 2006. V. 20. № 17. P. 2349–2354.Moon H., Filippova G., Loukinov D., Pugacheva E., Chen Q., Smith S.T., Munhall A., Grewe B., Bartkuhn M., Arnold R., et al. // EMBO Rep. 2005. V. 6. № 2. P. 165–170.Hashimoto H., Wang D., Horton J.R., Zhang X., Corces V.G., Cheng X. // Mol. Cell. 2017. V. 66. № 5. P. 711–720 e3.Nakahashi H., Kieffer Kwon K.R., Resch W., Vian L., Dose M., Stavreva D., Hakim O., Pruett N., Nelson S., Yamane A., et al. // Cell Rep. 2013. V. 3. № 5. P. 1678–1689.Bonchuk A., Kamalyan S., Mariasina S., Boyko K., Popov V., Maksimenko O., Georgiev P. // Sci. Rep. 2020. V. 10. № 1. P. 2677.Li Y., Haarhuis J.H.I., Sedeno Cacciatore A., Oldenkamp R., van Ruiten M.S., Willems L., Teunissen H., Muir K.W., de Wit E., Rowland B.D., et al. // Nature. 2020. V. 578. № 7795. P. 472–476.Parelho V., Hadjur S., Spivakov M., Leleu M., Sauer S, Gregson H.C., Jarmuz A., Canzonetta C., Webster Z., Nesterova T., et al. // Cell. 2008. V. 132. № 3. P. 422–433.Fedotova A.A., Bonchuk A.N., Mogila V.A., Georgiev P.G. // Acta Naturae. 2017. V. 9. № 2. P. 47–58.Kyrchanova O., Zolotarev N., Mogila V., Maksimenko O., Schedl P., Georgiev P. // Development. 2017. V. 144. № 14. P. 2663–2672.Page A.R., Kovacs A., Deak P., Torok T., Kiss I., Dario P., Bastos C., Batista P., Gomes R., Ohkura H., et al. // EMBO J. 2005. V. 24. № 24. P. 4304–4315.Zolotarev N., Fedotova A., Kyrchanova O., Bonchuk A., Penin A.A., Lando A.S., Eliseeva I.A., Kulakovskiy I.V., Maksimenko O., Georgiev P. // Nucl. Acids Res. 2016. V. 44. № 15. P. 7228–7241.Kyrchanova O., Chetverina D., Maksimenko O., Kullyev A., Georgiev P. // Nucl. Acids Res. 2008. V. 36. № 22. P. 7019–7028.Espinas M.L., Jimenez-Garcia E., Vaquero A., Canudas S., Bernues J., Azorin F. // J. Biol. Chem. 1999. V. 274. № 23. P. 16461–16469.Lu Q., Wallrath L.L., Granok H., Elgin S.C. // Mol. Cell. Biol. 1993. V. 13. № 5. P. 2802–2814.Bartoletti M., Rubin T., Chalvet F., Netter S., Dos Santos N., Poisot E., Paces-Fessy M., Cumenal D., Peronnet F., Pret A.M., et al. // PLoS One. 2012. V. 7. № 11. e49958.Melnikova L., Juge F., Gruzdeva N., Mazur A., Cavalli G., Georgiev P. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. № 41. P. 14806–14811.Pagans S., Ortiz-Lombardia M., Espinas M.L., Bernues J., Azorin F. // Nucl. Acids Res. 2002. V. 30. № 20. P. 4406–4413.Hart C.M., Zhao K., Laemmli U.K. // Mol. Cell. Biol. 1997. V. 17. № 2. P. 999–1009.Gilbert M.K., Tan Y.Y., Hart C.M. // Genetics. 2006. V. 173. № 3. P. 1365–1375.Emberly E., Blattes R., Schuettengruber B., Hennion M., Jiang N., Hart C.M., Kas E., Cuvier O. // PLoS Biol. 2008. V. 6. № 12. P. 2896–2910.Jiang N., Emberly E., Cuvier O., Hart C.M. // Mol. Cell. Biol. 2009. V. 29. № 13. P. 3556–3568.Cuartero S., Fresan U., Reina O., Planet E., Espinas M.L. // EMBO J. 2014. V. 33. № 6. P. 637–647.Fedotova A., Aoki T., Rossier M., Mishra R.K., Clendinen C., Kyrchanova O., Wolle D., Bonchuk A., Maeda R. K., Mutero A., et al. // Genetics. 2018. V. 210. № 2. P. 573–585.Fedotova A., Aoki T., Rossier M., Mishra R.K., Clendinen C., Kyrchanova O., Wolle D., Bonchuk A., Maeda R.K., Mutero A., et al. // Genetics. 2018. V. 210. № 2. P. 573–585.Dai Q., Ren A., Westholm J.O., Duan H., Patel D.J., Lai E.C. // Genes Dev. 2015. V. 29. № 1. P. 48–62.Bartkuhn M., Straub T., Herold M., Herrmann M., Rathke C., Saumweber H., Gilfillan G.D., Becker P.B., Renkawitz R. // EMBO J. 2009. V. 28. № 7. P. 877–888.Bushey A.M., Ramos E., Corces V.G. // Genes Dev. 2009. V. 23. № 11. P. 1338–1350.Mohan M., Bartkuhn M., Herold M., Philippen A., Heinl N., Bardenhagen I., Leers J., White R.A., Renkawitz-Pohl R., Saumweber H., et al. // EMBO J. 2007. V. 26. № 19. P. 4203–4214.Liang J., Lacroix L., Gamot A., Cuddapah S., Queille S., Lhoumaud P., Lepetit P., Martin P.G., Vogelmann J., Court F., et al. // Mol. Cell. 2014. V. 53. № 4. P. 672–681.Ahanger S.H., Gunther K., Weth O., Bartkuhn M., Bhonde R.R., Shouche Y.S., Renkawitz R. // Sci. Rep. 2014. V. 4. P. 3917.Nora E.P., Goloborodko A., Valton A.L., Gibcus J.H, Uebersohn A., Abdennur N., Dekker J., Mirny L.A., Bruneau B.G. // Cell. 2017. V. 169. № 5. P. 930–944 e22.Nora E.P., Goloborodko A., Valton A.L., Gibcus J.H., Uebersohn A., Abdennur N., Dekker J., Mirny L.A., Bruneau B.G. // Cell. 2017. V. 169. № 5. P. 930–944 e22.Golovnin A., Melnick E., Mazur A., Georgiev P. // Genetics. 2005. V. 170. № 3. P. 1133–1142.Vorobyeva N.E., Mazina M.U., Golovnin A.K., Kopytova D.V., Gurskiy D.Y., Nabirochkina E.N., Georgieva S.G., Georgiev P.G., Krasnov A.N. // Nucl. Acids Res. 2013. V. 41. № 11. P. 5717–5730.Erokhin M., Davydova A., Kyrchanova O., Parshikov A., Georgiev P., Chetverina D. // Development. 2011. V. 138. № 18. P. 4097–4106.Kyrchanova O., Maksimenko O., Stakhov V., Ivlieva T., Parshikov A., Studitsky V.M., Georgiev P. // PLoS Genet. 2013. V. 9. № 7. P. e1003606.Holohan E.E., Kwong C., Adryan B., Bartkuhn M., Herold M., Renkawitz R., Russell S., White R. // PLoS Genet. 2007. V. 3. № 7. P. e112.Maksimenko O., Golovnin A., Georgiev P. // Mol. Cell. Biol. 2008. V. 28. № 17. P. 5469–5477.Melnikova L., Elizar’ev P., Erokhin M., Molodina V., Chetverina D., Kostyuchenko M., Georgiev P., Golovnin A. // Sci. Rep. 2019. V. 9. № 1. P. 5314.Melnikova L., Kostuchenko M., Silicheva M., Georgiev P. // Chromosoma. 2008. V. 117. № 2. P. 137–145.Kostyuchenko M., Savitskaya E., Koryagina E., Melnikova L., Karakozova M., Georgiev P. // Chromosoma. 2009. V. 118. № 5. P. 665–674.Qian S., Varjavand B., Pirrotta V. // Genetics. 1992. V. 131. № 1. P. 79–90.Handoko L., Xu H., Li G., Ngan C.Y., Chew E., Schnapp M., Lee C.W., Ye C., Ping J.L., Mulawadi F., et al. // Nat. Genet. 2011. V. 43. № 7. P. 630–638.Sanyal A., Lajoie B.R., Jain G., Dekker J. // Nature. 2012. V. 489. № 7414. P. 109–113.Liu Z., Scannell D.R., Eisen M.B., Tjian R. // Cell. 2011. V. 146. № 5. P. 720–731.Pena-Hernandez R., Marques M., Hilmi K., Zhao T., Saad A., Alaoui-Jamali M.A., del Rincon S.V., Ashworth T., Roy A.L., Emerson B.M., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. № 7. P. E677–686.Han L., Lee D.H., Szabo P.E. // Mol. Cell. Biol. 2008. V. 28. № 3. P. 1124–1135.Kurukuti S., Tiwari V.K., Tavoosidana G., Pugacheva E., Murrell A., Zhao Z., Lobanenkov V., Reik W., Ohlsson R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. № 28. P. 10684–10689.Li T., Hu J.F., Qiu X., Ling J., Chen H., Wang S., Hou A., Vu T.H., Hoffman A.R. // Mol. Cell. Biol. 2008. V. 28. № 20. P. 6473–6482.Dekker J., Mirny L. // Cell. 2016. V. 164. № 6. P. 1110–1121.Gomez-Diaz E., Corces V.G. // Trends Cell Biol. 2014. V. 24. № 11. P. 703–711.Cai H.N., Shen P. // Science. 2001. V. 291. № 5503. P. 493–495.Kuhn E.J., Viering M.M., Rhodes K.M., Geyer P.K. // EMBO J. 2003. V. 22. № 10. P. 2463–2471.Muravyova E., Golovnin A., Gracheva E., Parshikov A., Belenkaya T., Pirrotta V., Georgiev P. // Science. 2001. V. 291. № 5503. P. 495–498.Kyrchanova O., Toshchakov S., Parshikov A., Georgiev P. // Mol. Cell. Biol. 2007. V. 27. № 8. P. 3035–3043.Kyrchanova O., Toshchakov S., Podstreshnaya Y., Parshikov A., Georgiev P. // Mol. Cell. Biol. 2008. V. 28. № 12. P. 4188–4195.Comet I., Savitskaya E., Schuettengruber B., Negre N., Lavrov S., Parshikov A., Juge F., Gracheva E., Georgiev P., Cavalli G. // Dev. Cell. 2006. V. 11. № 1. P. 117–124.Comet I., Schuettengruber B., Sexton T., Cavalli G. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. № 6. P. 2294–2299.Savitskaya E., Melnikova L., Kostuchenko M., Kravchenko E., Pomerantseva E., Boikova T., Chetverina D., Parshikov A., Zobacheva P., Gracheva E., et al. // Mol. Cell. Biol. 2006. V. 26. № 3. P. 754–761.Kravchenko E., Savitskaya E., Kravchuk O., Parshikov A, Georgiev P., Savitsky M. // Mol. Cell. Biol. 2005. V. 25. № 21. P. 9283–9291.Kravchenko E., Savitskaya E., Kravchuk O., Parshikov A., Georgiev P., Savitsky M. // Mol. Cell. Biol. 2005. V. 25. № 21. P. 9283–9291.Kyrchanova O., Ivlieva T., Toshchakov S., Parshikov A., Maksimenko O., Georgiev P. // Nucl. Acids Res. 2011. V. 39. № 8. P. 3042–3052.Fujioka M., Mistry H., Schedl P., Jaynes J.B. // PLoS Genet. 2016. V. 12(2). P. e1005889.Chen H., Levo M., Barinov L., Fujioka M., Jaynes J.B., Gregor T. // Nat. Genet. 2018. V. 50. № 9. P. 1296–1303.Kyrchanova O., Maksimenko O., Ibragimov A., Sokolov V., Postika N., Lukyanova M., Schedl P., Georgiev P. // Sci. Adv. 2020. V. 6. № 13. P. eaaz3152.Kaye E.G., Kurbidaeva A., Wolle D., Aoki T., Schedl P., Larschan E. // Mol. Cell. Biol. 2017. V. 37. № 21. P. e00253-17.Kyrchanova O., Sabirov M., Mogila V., Kurbidaeva A., Postika N., Maksimenko O., Schedl P., Georgiev P. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019. V. 116. № 27. P. 13462–13467.Krivega M., Savitskaya E., Krivega I., Karakozova M., Parshikov A., Golovnin A., Georgiev P. // Chromosoma. 2010. V. 119. № 4. P. 425–434.Sexton T., Cavalli G. // Cell. 2015. V. 160. № 6. P. 1049–1059.Sexton T., Yaffe E., Kenigsberg E., Bantignies F., Leblanc B., Hoichman M., Parrinello H., Tanay A., Cavalli G. // Cell. 2012. V. 148. № 3. P. 458–472.Hons M.T., Huis In ‘t Veld P.J., Kaesler J., Rombaut P., Schleiffer A., Herzog F., Stark H., Peters J.M. // Nat. Commun. 2016. V. 7. P. 12523.Fudenberg G., Imakaev M., Lu C., Goloborodko A., Abdennur N., Mirny L.A. // Cell Rep. 2016. V. 15. № 9. P. 2038–2049.Haarhuis J.H.I., van der Weide R.H., Blomen V.A., Yanez-Cuna J.O., Amendola M., van Ruiten M.S., Krijger P.H.L., Teunissen H., Medema R.H., van Steensel B., et al. // Cell. 2017. V. 169. № 4. P. 693–707. e14.Haarhuis J.H.I., van der Weide R.H., Blomen V.A., Yanez-Cuna J.O., Amendola M., van Ruiten M.S., Krijger P.H.L., Teunissen H., Medema R.H., van Steensel B., et al. // Cell. 2017. V. 169. № 4. P. 693–707 e14.Sanborn A.L., Rao S.S., Huang S.C., Durand N.C., Huntley M.H, Jewett A.I., Bochkov I. D., Chinnappan D., Cutkosky A., Li J., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. № 47. P. E6456-6465.Sanborn A.L., Rao S.S., Huang S.C., Durand N.C., Huntley M.H, Jewett A.I., Bochkov I.D., Chinnappan D., Cutkosky A., Li J., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. № 47. P. E6456–6465.Schwarzer W., Abdennur N., Goloborodko A., Pekowska A., Fudenberg G., Loe-Mie Y., Fonseca N.A., Huber W., Haering C.H., Mirny L., et al. // Nature. 2017. V. 551. № 7678. P. 51–56.Wutz G., Varnai C., Nagasaka K., Cisneros D.A., Stocsits R.R., Tang W., Schoenfelder S., Jessberger G., Muhar M., Hossain M.J., et al. // EMBO J. 2017. V. 36. № 24. P. 3573–3599.Nishiyama T. // Curr. Opin. Cell. Biol. 2019. V. 58. P. 8–14.Rodriguez-Carballo E., Lopez-Delisle L., Zhan Y., Fabre P.J., Beccari L., El-Idrissi I., Huynh T.H.N., Ozadam H., Dekker J., Duboule D. // Genes Dev. 2017. V. 31. № 22. P. 2264–2281.Narendra V., Bulajic M., Dekker J., Mazzoni E.O., Reinberg D. // Genes Dev. 2016. V. 30. № 24. P. 2657–2662.Hug C.B., Grimaldi A.G., Kruse K., Vaquerizas J.M. // Cell. 2017. V. 169. № 2. P. 216–228 e19.Ramirez F., Bhardwaj V., Arrigoni L., Lam K.C., Gruning B.A., Villaveces J., Habermann B., Akhtar A., Manke T. // Nat. Commun. 2018. V. 9. № 1. P. 189.Ulianov S.V., Khrameeva E.E., Gavrilov A.A., Flyamer I.M., Kos P., Mikhaleva E.A., Penin A.A., Logacheva M.D., Imakaev M.V., Chertovich A., et al. // Genome Res. 2016. V. 26. № 1. P. 70–84.Phillips-Cremins J.E., Corces V.G. // Mol. Cell. 2013. V. 50. № 4. P. 461–474.Cattoni D.I., Cardozo Gizzi A.M., Georgieva M., Di Stefano M., Valeri A., Chamousset D., Houbron C., Dejardin S., Fiche J.B., Gonzalez I., et al. // Nat. Commun. 2017. V. 8. № 1. P. 1753.Flyamer I.M., Gassler J., Imakaev M., Brandao H.B., Ulianov S.V., Abdennur N., Razin S.V., Mirny L.A., Tachibana-Konwalski K. // Nature. 2017. V. 544. № 7648. P. 110–114.Mateo L.J., Murphy S.E., Hafner A., Cinquini I.S., Walker C.A., Boettiger A.N. // Nature. 2019. V. 568. № 7750. P. 49–54.Tan L., Xing D., Chang C.H., Li H., Xie X.S. // Science. 2018. V. 361. № 6405. P. 924–928.Finn E.H., Pegoraro G., Brandao H.B., Valton A.L., Oomen M.E., Dekker J., Mirny L., Misteli T. // Cell. 2019. V. 176. № 6. P. 1502–1515 e10.Luppino J.M., Park D.S., Nguyen S.C., Lan Y., Xu Z., Yunker R., Joyce E.F. // Nat. Genet. 2020. V. 52. № 8. P. 840–848.Hansen A.S., Pustova I., Cattoglio C., Tjian R., Darzacq X. // Elife. 2017. V. 6. P. e25776.Maeda R.K., Karch F. // Chromosoma. 2015. V. 124. № 3. P. 293–307.Kyrchanova O., Mogila V., Wolle D., Magbanua J.P., White R., Georgiev P., Schedl P. // Mech. Dev. 2015. V. 138. № 2. P. 122–132.Kyrchanova O., Wolle D., Sabirov M., Kurbidaeva A., Aoki T., Maksimenko O., Kyrchanova M., Georgiev P., Schedl P. // Genetics. 2019. V. 213. № 3. P. 865–876.Postika N., Metzler M., Affolter M., Muller M., Schedl P., Georgiev P., Kyrchanova O. // PLoS Genet. 2018. V. 14. № 12. P. e1007702.Kyrchanova O., Mogila V., Wolle D., Deshpande G., Parshikov A., Cleard F., Karch F., Schedl P., Georgiev P. // PLoS Genet. 2016. V. 12. № 7. P. e1006188.Rao S.S.P., Huang S.C., Glenn St Hilaire B., Engreitz J.M., Perez E.M., Kieffer-Kwon K.R., Sanborn A.L., Johnstone S.E., Bascom G.D., Bochkov I.D., et al. // Cell. 2017. V. 171. № 2. P. 305–320 e24.Li M., Ma Z., Roy S., Patel S.K., Lane D.C., Duffy C.R., Cai H.N. // Sci. Rep. 2018. V. 8. № 1. P. 15158.Yokoshi M., Segawa K., Fukaya T. // Mol. Cell. 2020. V. 78. № 2. P. 224–235 e5.Stadler M.R., Haines J.E., Eisen M.B. // Elife. 2017. V. 6. P. e29550.Despang A., Schopflin R., Franke M., Ali S., Jerkovic I., Paliou C., Chan W.L., Timmermann B., Wittler L., Vingron M., et al. // Nat. Genet. 2019. V. 51. № 8. P. 1263–1271.Ghavi-Helm Y., Jankowski A., Meiers S., Viales R.R., Korbel J.O., Furlong E.E.M. // Nat. Genet. 2019. V. 51. № 8. P. 1272–1282.