Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1108910.32607/actanaturae.11089ReviewsОбзорыResearch ArticlePoly(ADP-Ribosyl) Code FunctionsФункционирование кода поли(АDP-рибозил)ированияA-7936-20148861-8822MaluchenkoNatalya V.МалюченкоНаталия Валериевна
Russian Federation

Faculty of Biology

биологический факультет

mal_nat@mail.ruKoshkinaDarya O.КошкинаДарья Олеговна
Russian Federation

Faculty of Biology

биологический факультет

koshdar@ro.ru7003518369K-3082-20125523-5884FeofanovAlexey V.ФеофановАлексей Валерьевич
Russian Federation

Faculty of Biology

биологический факультет

avfeofanov@yandex.ruA-9382-20143896-4727StuditskyVasily M.СтудитскийВасилий Михайлович
Russian Federation

Faculty of Biology

биологический факультет

vasily.studitsky@fccc.edu849836051-1524KirpichnikovMikhail P.КирпичниковМихаил Петрович
Russian Federation

Faculty of Biology

биологический факультет

kirpichnikov@inbox.ruLomonosov Moscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. ЛомоносоваShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of SciencesИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАНFox Chase Cancer Center1506202113258691607202009102020Copyright ©; 2021, Малюченко N.V., Koshkina D.O., Feofanov A.V., Studitsky V.M., Kirpichnikov M.P.Copyright ©; 2021, Малюченко Н.В., Кошкина Д.О., Феофанов А.В., Студитский В.М., Кирпичников М.П.2021Малюченко N.V., Koshkina D.O., Feofanov A.V., Studitsky V.M., Kirpichnikov M.P.Малюченко Н.В., Кошкина Д.О., Феофанов А.В., Студитский В.М., Кирпичников М.П.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11089

Poly(ADP-ribosyl)ation plays a key role in cellular metabolism. Covalent poly(ADP-ribosyl)ation affects the activity of the proteins engaged in DNA repair, chromatin structure regulation, gene expression, RNA processing, ribosome biogenesis, and protein translation. Non-covalent PAR-dependent interactions are involved in the various types of cellular response to stress and viral infection, such as inflammation, hormonal signaling, and the immune response. The review discusses how structurally different poly(ADP-ribose) (PAR) molecules composed of identical monomers can differentially participate in various cellular processes acting as the so-called “PAR code.” The article describes the ability of PAR polymers to form functional biomolecular clusters through a phase-separation in response to various signals. This phase-separation contributes to rapid spatial segregation of biochemical processes and effective recruitment of the necessary components. The cellular PAR level is tightly controlled by a network of regulatory proteins: PAR code writers, readers, and erasers. Impaired PAR metabolism is associated with the development of pathological processes causing oncological, cardiovascular, and neurodegenerative diseases. Pharmacological correction of the PAR level may represent a new approach to the treatment of various diseases.

Поли(АDP-рибозил)ирование играет важнейшую роль в клеточном метаболизме. Ковалентное поли(АDP-рибозил)ирование влияет на работу белков, вовлеченных в репарацию повреждений ДНК, регуляцию структуры хроматина, экспрессию генов, процессинг РНК, биогенез рибосом и трансляцию белка. Нековалентные поли-АDP-рибоза-зависимые взаимодействия определяют такие реакции клеток на стресс и вирусное вторжение, как воспаление, иммунный ответ и гормональная сигнализация. В обзоре рассмотрено, каким образом молекулы поли-АDP-рибозы (PAR), состоящие из однотипных мономеров, могут избирательно участвовать в различных клеточных процессах, реализуя так называемый «PAR-код». Обсуждается способность PAR формировать посредством жидкофазного разделения биомолекулярные функциональные кластеры, что способствует быстрому пространственному разделению биохимических процессов и эффективному привлечению необходимых компонентов. Уровень PAR в клетках строго контролируется совокупностью регуляторных белков. Нарушение метаболизма PAR сопряжено с развитием патологических процессов, приводящих к опухолевым, сердечно-сосудистым и нейродегенеративным заболеваниям. Фармакологическая коррекция уровня PAR может стать перспективным подходом к лечению различных дисфункций.

poly-ADP-ribosePARPPARGPAR codeNAD+phase separationполи-АDP-рибозаPARPPARGPAR-кодNAD+фазовое разделениеРоссийский Фонд Фундаментальных ИсследованийRussian Science Foundation17-54-33045RFBR grant 17-54-33045Российский фонд фундаментальных исследований (проект №17-54-33045).Chambon P., Weill J.D., Mandel P. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1963. V. 11. P. 39–43.Gupte R., Liu Z., Kraus W.L. // Genes Dev. 2017. V. 31. № 2. P. 101–126.Luscher B., Butepage M., Eckei L., Krieg S., Verheugd P., Shilton B.H. // Chem. Rev. 2018. V. 118. № 3. P. 1092–1136.Kraus W.L. // Genes Dev. 2020. V. 34. № 5–6. P. 251–253.Sutcu H.H., Matta E., Ishchenko A.A. // J. Mol. Biol. 2020. V. 432. P. 1769–1791.O’Sullivan J., Tedim Ferreira M., Gagne J.P., Sharma A.K., Hendzel M.J., Masson J.Y., Poirier G.G. // Nat. Commun. 2019. V. 10. № 1. P. 1182.Liu C., Vyas A., Kassab M.A., Singh A.K., Yu X. // Nucl. Acids Res. 2017. V. 45. № 14. P. 8129–8141.Kim M.Y., Zhang T., Kraus W.L. // Genes Dev. 2005. V. 19. № 17. P. 1951–1967.Luo X., Kraus W.L. // Genes Dev. 2012. V. 26. P. 417–432.Vyas S., Chang P. // Nat. Rev. Cancer. 2014. V. 14. № 7. P. 502–509.Kashima L., Idogawa M., Mita H., Shitashige M., Yamada T., Ogi K., Suzuki H., Toyota M., Ariga H., Sasaki Y. // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. № 16. P. 12975–12984.Kim S., Kwon S.H., Kam T.I., Panicker N., Karuppagounder S.S., Lee S., Lee J.H., Kim W.R., Kook M, Foss C.A., et al. // Neuron. 2019. V. 103. № 4. P. 627–641 e627.Marti J.M., Fernandez-Cortes M., Serrano-Saenz S., Zamudio-Martinez E., Delgado-Bellido D., Garcia-Diaz A., Oliver F.J.// Cancers (Basel). 2020. V. 12. № 3. P. 739–765.Grimaldi G., Catara G., Palazzo L., Corteggio A., Valente C., Corda D. // Biochem. Pharmacol. 2019. V. 167. P. 64–75.Nilov D., Maluchenko N., Kurgina T., Pushkarev S., Lys A., Kutuzov M., Gerasimova N., Feofanov A., Svedas V., Lavrik O., Studitsky V.M. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. № 6. P. E2159.Malyuchenko N.V., Kotova E.Y., Kulaeva O.I., Kirpichnikov M.P., Studitskiy V.M. // Acta Naturae. 2015. V. 7. № 3. P. 27–37.Masutani M., Fujimori H. // Mol. Aspects Med. 2013. V. 34. № 6. P. 1202–1216.Terada M., Fujiki H., Marks P.A., Sugimura T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1979. V. 76. № 12. P. 6411–6414.Min A., Im S.A. // Cancers (Basel). 2020. V. 12. № 2. P. 394–410.Patel M., Nowsheen S., Maraboyina S., Xia F. // Cell Biosci. 2020. V. 10. P. 35.Nilov D.K., Tararov V.I., Kulikov A.V., Zakharenko A.L., Gushchina I.V., Mikhailov S.N., Lavrik O.I., Švedas V.K. // Acta Naturae. 2016. V. 8. № 2. P. 108–115.Sherstyuk Y.V., Ivanisenko N.V., Zakharenko A.L., Sukhanova M.V., Peshkov R.Y., Eltsov I.V., Kutuzov M.M., Kurgina T.A., Belousova E.A., Ivanisenko V.A., et al. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 21. № 1. P. 214–239.Liu Z K.W. // Mol. Cell. 2017. V. 65. № 4. P. 589–603 e589.Yoo Y.D., Huang C.T., Zhang X., Lavaute T.M., Zhang S.C. // Stem Cells. 2011. V. 29. № 12. P. 1975–1982.Chiou S.H., Jiang B.H., Yu Y.L., Chou S.J., Tsai P.H., Chang W.C., Chen L.K., Chen L.H., Chien Y., Chiou G.Y. // J. Exp. Med. 2013. V. 210. № 1. P. 85–98.Shilovsky G.A., Shram S.I., Morgunova G.V., Khokhlov A.N. // Biochemistry (Moscow). 2017. V. 82. № 11. P. 1391.Burkle A., Diefenbach J., Brabeck C., Beneke S. // Pharmacol. Res. 2005. V. 52. № 1. P. 93–99.Muiras M.L., Muller M., Schachter F., Burkle A. // J. Mol. Med. (Berlin). 1998. V. 76. № 5. P. 346–354.Deschenes F., Massip L., Garand C., Lebel M. // Hum. Mol. Genet. 2005. V. 14. № 21. P. 3293–3308.Thorslund T., von Kobbe C., Harrigan J.A., Indig F.E., Christiansen M., Stevnsner T., Bohr V.A. // Mol. Cell. Biol. 2005. V. 25. № 17. P. 7625–7636.Henning R.J., Bourgeois M., Harbison R.D. // Cardiovasc. Toxicol. 2018. V. 18. № 6. P. 493–506.Cao S., Sun Y., Wang W., Wang B., Zhang Q., Pan C., Yuan Q, Xu F., Wei S., Chen Y. // J. Cell. Mol. Med. 2019. V. 23. № 10. P. 6897–6906.Rao P.D., Sankrityayan H., Srivastava A., Kulkarni Y.A., Mulay S.R., Gaikwad A.B. // Drug Discov. Today. 2020. V. 25. № 7. P. 1253–1261.Berger N.A., Besson V.C., Boulares A.H., Burkle A., Chiarugi A., Clark R.S., Curtin N.J., Cuzzocrea S., Dawson T.M., Dawson V.L., et al. // B. J. Pharmacol. 2018. V. 175. № 2. P. 192–222.D’Amours D., Desnoyers S., D’Silva I., Poirier G.G. // Biochem. J. 1999. V. 342. P. 249–268.Hottiger M.O., Hassa P.O., Luscher B., Schuler H., Koch-Nolte F. // Trends Biochem. Sci. 2010. V. 35. № 4. P. 208–219.Burkle A. // FEBS J. 2005. V. 272. № 18. P. 4576–4589.Leung A.K.L. // Trends Cell Biol. 2020. V. 30. № 5. P. 370–383.Karlberg T., Langelier M.F., Pascal J.M., Schuler H. // Mol. Aspects Med. 2013. V. 34. № 6. P. 1088–1108.Rolli V., O’Farrell M., Menissier de Murcia J., de Murcia G. // Biochemistry. 1997. V. 36. № 40. P. 12147–12154.Vyas S., Matic I., Uchima L., Rood J., Zaja R., Hay R.T., Ahel I., Chang P.// Nat. Commun. 2014. V. 5. P. 4426.Shieh W.M., Ame J.C., Wilson M.V., Wang Z.Q., Koh D.W., Jacobson M.K., Jacobson E.L. // J. Biol. Chem. 1998. V. 273. № 46. P. 30069–30072.Ame J.C., Rolli V., Schreiber V., Niedergang C., Apiou F., Decker P., Höger T., de Murcia J.M., de Murcia G.// J. Biol. Chem. 1999. V. 274. № 25. P. 17860–17868.Huber A., Bai P., de Murcia J.M., de Murcia G. // DNA Repair (Amst.). 2004. V. 3. № 8–9. P. 1103–1108.Menissier de Murcia J., Ricoul M., Tartier L., Niedergang C., Huber A., Dantzer F., Schreiber V., Amé J.C., Dierich A., LeMeur M., et al. // EMBO J. 2003. V. 22. № 9. P. 2255–2263.Menissier de Murcia J., Ricoul M., Tartier L., Niedergang C., Huber A., Dantzer F., Schreiber V., Amé J.C., Dierich A., LeMeur M., et al.// EMBO J. 2003. V. 22. № 9. P. 2255–2263.Tulin A.S., Spradling A. // Science. 2003. V. 299. P. 560–562.Slade D.D.M., Barkauskaite E., Weston R., Lafite P., Dixon N., Ahel M., Leys D., Ahel I. // Nature. 2011. V. 477. P. 616–620.Tavassoli M., Tavassoli M.H., Shall S. // Biochim. Biophys. Acta. 1985. V. 827. № 3. P. 228–234.Tsai Y.J., Abe H., Maruta H., Hatano T., Nishina H., Sakagami H., Okuda T., Tanuma S. // Biochem. Int. 1991. V. 24. № 5. P. 889–897.Fathers C., Drayton R.M., Solovieva S., Bryant H.E. // Cell Cycle. 2012. V. 11. № 5. P. 990–997.Gravells P., Neale J., Grant E., Nathubhai A., Smith K.M., James D.I., Bryant H.E. // DNA Repair (Amst.). 2018. V. 61. P. 25–36.Chand S.N., Zarei M., Schiewer M.J., Kamath A.R., Romeo C., Lal S., Cozzitorto J.A., Nevler A., Scolaro L., Londin E., et al. // Cancer Res. 2017. V. 77. № 18. P. 5011–5025.Slama J.T., Aboul-Ela N., Jacobson M.K. // J. Med. Chem. 1995. V. 38. № 21. P. 4332–4336.Teloni F., Altmeyer M. // Nucl. Acids Res. 2016. V. 44. № 3. P. 993–1006.Krietsch J., Rouleau M., Pic E., Ethier C., Dawson T.M., Dawson V.L., Masson J.Y., Poirier G.G., Gagné J.P. // Mol. Aspects Med. 2013. V. 34. № 6. P. 1066–1087.Pleschke J.M.K., Kleczkowska H.E., Strohm M., Althaus F.R. // J. Biol. Chem. 2000. V. 275. P. 40974–40980.Zhou Z.D., Chan C.H., Xiao Z.C., Tan E.K. // Cell Adh. Migr. 2011. V. 5. № 6. P. 463–471.Kamaletdinova T., Fanaei-Kahrani Z., Wang Z.Q. // Cells. 2019. V. 8. № 12. P. 1625–1645.Duan Y., Du A., Gu J., Duan G., Wang C., Gui X., Ma Z., Qian B., Deng X., Zhang K., et al. // Cell Res. 2019. V. 29. № 3. P. 233–247.Žaja R., Mikoč M.A., Barkauskaite E., Ahel I. // Biomolecules. 2013. V. 3. № 1. P. 1–17.Chen D.V., Vollmar M., Rossi M.N., Phillips C., Kraehenbuehl R., Slade D., Mehrotra P.V., von Delft F., Crosthwaite S.K., Gileadi O., Denu J.M., Ahel I. // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. P. 13261–13271.Alhammad Y.M.O., Fehr A.R. // Viruses. 2020. V. 12. № 4. P. 384–396.Grunewald M.E., Chen Y., Kuny C., Maejima T., Lease R., Ferraris D., Aikawa M., Sullivan C.S., Perlman S., Fehr A.R// PLoS Pathog. 2019. V. 15. № 5. P. e1007756.Rack J.G., Perina D., Ahel I. // Annu. Rev. Biochem. 2016. V. 85. P. 431–454.Ahel I., Ahel D., Matsusaka T., Clark A.J., Pines J., Boulton S.J., West S.C. // Nature 2008. V. 451. P. 81–85.Ahel I., Ahel D., Matsusaka T., Clark A.J., Pines J., Boulton S.J., West S.C. // Nature. 2008. V. 451. P. 81–85.Li G.Y., McCulloch R.D., Fenton A.L., Cheung M., Meng L., Ikura M., Koch C.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010. V. 107. № 20. P. 9129–9134.Wang Z.M., Michaud G.A., Cheng Z., Zhang Y., Hinds T.R., Fan E., Cong F., Xu W. // Genes Dev. 2012. V. 26. P. 235–240.Kang H.C.L., Lee Y.I., Shin J.H., Andrabi S.A., Chi Z., Gagne J.P., Lee Y., Ko H.S., Lee B.D., Poirier G.G., Dawson V.L., Dawson T.M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. P. 14103–14108.Li M., Lu L.Y., Yang C.Y., Wang S., Yu X. // Genes Dev. 2013. V. 27. № 16. P. 1752–1768.Vyas S., Chesarone-Cataldo M., Todorova T., Huang Y.H., Chang P. // Nat. Commun. 2013. V. 4. P. 2240.Bock F.J., Todorova T.T., Chang P. // Mol. Cell. 2015. V. 58. № 6. P. 959–969.Messias A.C., Sattler M. // Acc. Chem. Res. 2004. V. 37. № 5. P. 279–287.Zhang F., Chen Y., Li M., Yu X. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014. V. 111. № 20. P. 7278–7283.Zhang F., Shi J., Chen S.H., Bian C., Yu X. // Nucl. Acids Res. 2015. V. 43. № 22. P. 10782–10794.Altmeyer M., Neelsen K.J., Teloni F., Pozdnyakova I., Pellegrino S., Grofte M., Rask M.B.D., Streicher W., Jungmichel S., Nielsen M.L., et al. // Nat. Commun. 2015. V. 6. P. 8088.Chong P.A., Vernon R.M., Forman-Kay J.D. // J. Mol. Biol. 2018. V. 430. № 23. P. 4650–4665.Thandapani P., O’Connor T.R., Bailey T.L., Richard S. // Mol. Cell. 2013. V. 50. P. 613–623.Masuzawa T., Oyoshi T. // ACS Omega. 2020. V. 5. № 10. P. 5202–5208.Ozdilek B.A., Thompson V.F., Ahmed N.S., White C.I., Batey R.T., Schwartz J.C. // Nucl. Acids Res. 2017. V. 45. № 13. P. 7984–7996.Koh D.W., Lawler A.M., Poitras M.F., Sasaki M., Wattler S., Nehls M.C., Stöger T., Poirier G.G., Dawson V.L., Dawson T.D. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. № 51. P. 17699–17704.Andrabi S.A., Umanah G.K., Chang C., Stevens D.A., Karuppagounder S.S., Gagne J.P., Poirier G.G., Dawson V.L., Dawson T.D. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014. V. 111. № 28. P. 10209–10214.Berger N.A., Sims J.L., Catino D.M., Berger S.J. // Princess Takamatsu Symp. 1983. V. 13. P. 219–226.Chiarugi A. // Trends Pharmacol. Sci. 2002. V. 23. № 3. P. 122–129.Yu S.W., Andrabi S.A., Wang H., Kim N.S., Poirier G.G., Dawson T.M., Dawson T.D. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. № 48. P. 18314–18319.Fahrer J., Kranaster R., Altmeyer M., Marx A., Burkle A. // Nucl. Acids Res. 2007. V. 35. № 21. P. e143.Buratowski S. // Cell. 1994. V. 77. № 1. P. 1–3.Alexiadis V., Waldmann T., Andersen J., Mann M., Knippers R., Gruss C. // Genes Dev. 2000. V. 14. № 11. P. 1308–1312.Ganz M., Vogel C., Czada C., Jorke V., Gwosch E.C., Kleiner R., Mach A.P., Zanacchi F.C., Diaspro A., Kappes F., et al. // PLoS One. 2019. V. 14. № 8. P. e0213130.Kappes F., Fahrer J., Khodadoust M.S., Tabbert A., Strasser C., Mor-Vaknin N., Moreno-Villanueva M., Bürkle A., Markovitz D.M., Ferrando-May E. // Mol. Cell. Biol. 2008. V. 28. № 10. P. 3245–3257.Soares L.M., Zanier K., Mackereth C., Sattler M., Valcarcel J. // Science. 2006. V. 312. № 5782. P. 1961–1965.Campillos M., Garcia M.A., Valdivieso F., Vazquez J. // Nucl. Acids Res. 2003. V. 31. № 5. P. 1571–1575.Gamble M.J., Fisher R.P. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2007. V. 14. № 6. P. 548–555.Sanden C., Jarvstrat L., Lennartsson A., Brattas P.L., Nilsson B., Gullberg U. // Mol. Cancer. 2014. V. 13. P. 215.Wise-Draper T.M., Allen H.V., Jones E.E., Habash K.B., Matsuo H., Wells S.I. // Mol. Cell. Biol. 2006. V. 26. № 20. P. 7506–7519.Broxmeyer H.E., Mor-Vaknin N., Kappes F., Legendre M., Saha A.K., Ou X., O’Leary H., Capitano M., Cooper S., Markovitz D.M. // Stem Cells. 2013. V. 31. № 8. P. 1447–1453.Mor-Vaknin N., Rivas M., Legendre M., Mohan S., Yuanfan Y., Mau T., Johnson A., Huang B., Zhao L, Kimura Y., et al. // Arthritis Rheumatol. 2018. V. 70. № 4. P. 594–605.Fahrer J., Popp O., Malanga M., Beneke S., Markovitz D.M., Ferrando-May E., Bürkle A., Kappes F. // Biochemistry. 2010. V. 49. № 33. P. 7119–7130.Malanga M., Atorino L., Tramontano F., Farina B., Quesada P. // Biochim. Biophys. Acta. 1998. V. 1399. № 2–3. P. 154–160.Althaus F.R. // J. Cell. Sci. 1992. V. 102 (Pt 4). P. 663–670.Thomas C., Ji Y., Wu C., Datz H., Boyle C., MacLeod B., Patel S., Ampofo M., Currie M., Harbin J., et al. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019. V. 116. № 20. P. 9941–9946.Sultanov D.C., Gerasimova N.S., Kudryashova K.S., Maluchenko N.V., Kotova E.Y., Langelier M.F., Pascal J.M., Kirpichnikov M.P., Feofanov A.V., Studitsky V.M. // AIMS Genet. 2017. V. 4. № 1. P. 21–31.Maluchenko N.V., Sultanov D.S., Kotova E.Y., Kirpichnikov M.P., Studitsky V.M., Feofanov A.V. // Dokl. Biochem. Biophys. 2019. V. 489. № 1. P. 377– 379.Maluchenko N.V., Sultanov D.S., Kotova E.Y., Kirpichnikov M.P., Studitsky V.M., Feofanov A.V. // Dokl. Biochem. Biophys. 2019. V. 489. № 1. P. 377–379.Maluchenko N.V., Kulaeva O.I., Kotova E., Chupyrkina A.A., Nikitin D.V., Kirpichnikov M.P., Studitsky V.M. // Mol. Biol. (Moskow). 2015. V. 49. № 1. P. 1–15.Popp O., Veith S., Fahrer J., Bohr V.A., Burkle A., Mangerich A. // ACS Chem. Biol. 2013. V. 8. № 1. P. 179–188.Lebel M., Monnat R.J., Jr. // Ageing Res. Rev. 2018. V. 41. P. 82–97.Orlovetskie N., Serruya R., Abboud-Jarrous G., Jarrous N. // Biochim. Biophys. Acta Rev. Cancer. 2017. V. 1867. № 1. P. 42–48.D’Annessa I., Coletta A., Desideri A. // Biopolymers. 2014. V. 101. № 1. P. 78–86.Miwa M., Saikawa N., Yamaizumi Z., Nishimura S., Sugimura T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1979. V. 76. № 2. P. 595–599.Chen Q., Kassab M.A., Dantzer F., Yu X. // Nat. Commun. 2018. V. 9. № 1. P. 3233.Alemasova E.E., Lavrik O.I. // Nucl. Acids Res. 2019. V. 47. № 8. P. 3811–3827.Sukhanova M.V., Abrakhi S., Joshi V., Pastre D., Kutuzov M.M., Anarbaev R.O., Curmi P.A., Hamon L., Lavrik O.I. // Nucl. Acids Res. 2016. V. 44. № 6. P. e60.Mehrotra P.V., Ahel D., Ryan D.P., Weston R., Wiechens N., Kraehenbuehl R., Hughes T.O., Ahel I. // Mol. Cell. 2011. V. 41. № 1. P. 46–55.Riccio A.A., Cingolani G., Pascal J.M. // Nucl. Acids Res. 2016. V. 44. № 4. P. 1691–1702.Aravind L., Koonin E.V. // Trends Biochem. Sci. 2000. V. 25. № 3. P. 112–114.Ali A.A., Timinszky G., Arribas-Bosacoma R., Kozlowski M., Hassa P.O., Hassler M., Ladurner A.G., Pearl L.H., Oliver A.W. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2012. V. 19. № 7. P. 685–692.Haince J.F. McDonald D., Rodrigue A., Dery U., Masson J.Y., Hendzel M.J., Poirier G.G. // J. Biol. Chem. 2008. V. 283. P. 1197–1208.Haince J.F., McDonald D., Rodrigue A., Dery U., Masson J.Y., Hendzel M.J., Poirier G.G. // J. Biol. Chem. 2008. V. 283. P. 1197–1208.Langelier M.F., Planck J.L., Roy S., Pascal J.M. // Science. 2012. V. 336. P. 728–732.Mortusewicz O., Ame J.C., Schreiber V., Leonhardt H. // Nucl. Acids Res. 2007. V. 35. № 22. P. 7665–7675.Zhang H., Ji X., Li P., Liu C., Lou J., Wang Z., Wen W., Xiao Y., Zhang M., Zhu X. // Sci. China Life Sci. 2020. V. 63. № 7. P. 953–985.Gao X.M., Zhang Z.H. // Yi Chuan. 2020. V. 42. № 1. P. 45–56.Banani S.F., Rice A.M., Peeples W.B., Lin Y., Jain S., Parker R., Rosen M.K. // Cell. 2016. V. 166. № 3. P. 651–663.Li P., Banjade S., Cheng H.C., Kim S., Chen B., Guo L., Llaguno M., Hollingsworth J.V., King D.S., Banani S.F., et al. // Nature. 2012. V. 483. № 7389. P. 336–340.Nakashima K.K., Vibhute M.A., Spruijt E. // Front Mol. Biosci. 2019. V. 6. P. 21.Yamamoto T., Yamazaki T., Hirose T. // Soft Matter. 2020. V. 16. № 19. P. 4692–4698.Kohata K., Miyoshi D. // Biophys. Rev. 2020. V. 12. № 19. P. 669–676.Kohata K., Miyoshi D. // Biophys. Rev. 2020. V. 12. № 19. Р. 669–676.Schultheisz H.L., Szymczyna B.R., Williamson J.R. // J. Am. Chem. Soc. 2009. V. 131. № 40. P. 14571–14578.Singatulina A.S., Hamon L., Sukhanova M.V., Desforges B., Joshi V., Bouhss A., Lavrik O.I., Pastré D. // Cell Rep. 2019. V. 27. № 6. P. 1809–1821 e1805.McGurk L., Gomes E., Guo L., Mojsilovic-Petrovic J., Tran V., Kalb R.G., Shorter J., Bonini N.M. // Mol. Cell. 2018. V. 71. № 5. P. 703–717 e709.Leung A.K. // J. Cell. Biol. 2014. V. 205. № 5. P. 613–619.Mastrocola A.S., Kim S.H., Trinh A.T., Rodenkirch L.A., Tibbetts R.S. // J. Biol. Chem. 2013. V. 288. № 34. P. 24731–24741.Balagopal V., Parker R. // Curr. Opin. Cell Biol. 2009. V. 21. № 3. P. 403–408.Boehning M., Dugast-Darzacq C., Rankovic M., Hansen A.S., Yu T., Marie-Nelly H., McSwiggen D.T., Kokic G., Dailey G.M., Cramer P., et al. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2018. V. 25. № 9. P. 833–840.Lu H., Liu R., Zhou Q. // Transcription. 2019. V. 10. № 3. P. 157–163.Portz B., Shorter J. // Trends Biochem. Sci. 2020. V. 45. № 1. P. 1–3.Krishnakumar R., Kraus W.L. // Mol. Cell. 2010. V. 39. № 5. P. 736–749.Nalabothula N., Al-jumaily T., Eteleeb A.M., Flight R.M., Xiaorong S., Moseley H., Rouchka E.C., Fondufe-Mittendorf Y.N. // PLoS One. 2015. V. 10. № 8. P. e0135410.