Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1103810.32607/actanaturae.11038ReviewsОбзорыResearch ArticleMolecular principles of insect chemoreceptionМолекулярные основы хеморецепции насекомыхSokolinskayaE. L.СоколинскаяЕ. Л.
Russian Federation
noobissat@ya.ruKolesovD. V.КолесовД. В.
Russian Federation
noobissat@ya.ruLukyanovK. A.ЛукьяновК. А.
Russian Federation
noobissat@ya.ruBogdanovA. M.БогдановАлексей Михайлович
Russian Federation
noobissat@ya.ruShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic ChemistryИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН2710202012381910306202003062020Copyright ©; 2020, Sokolinskaya E.L., Kolesov D.V., Lukyanov K.A., Bogdanov A.M.Copyright ©; 2020, Соколинская Е.Л., Колесов Д.В., Лукьянов К.А., Богданов А.М.2020Sokolinskaya E.L., Kolesov D.V., Lukyanov K.A., Bogdanov A.M.Соколинская Е.Л., Колесов Д.В., Лукьянов К.А., Богданов А.М.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/11038

Chemoreception, an ability to perceive specific chemical stimuli, is one of the most evolutionarily ancient forms of interaction between living organisms and their environment. Chemoreception systems are found in organisms belonging to all biological kingdoms. In higher multicellular animals, chemoreception (along with photo- and mechanoreception) underlies the functioning of five traditional senses. Insects have developed a peculiar and one of the most sophisticated chemoreception systems, which exploits at least three receptor superfamilies providing perception of smell and taste, as well as chemical communication in these animals. The enormous diversity of physiologically relevant compounds in the environment has given rise to a wide-ranging repertoire of chemoreceptors of various specificities. Thus, in insects, they are represented by several structurally and functionally distinct protein classes and are encoded by hundreds of genes. In the current review, we briefly characterize the insect chemoreception system by describing the main groups of receptors that constitute it and putting emphasis on the peculiar architecture and mechanisms of functioning possessed by these molecules.

Хеморецепция – способность воспринимать специфические химические стимулы – является одной из наиболее эволюционно древних форм взаимодействия живых организмов с окружающей средой. Хеморецепторные системы обнаружены у представителей всех царств, а у высших многоклеточных животных они, наравне с системами фото- и механорецепции, создают основу для функционирования пяти «традиционных» чувств. Насекомые выработали своеобразную и одну из наиболее сложно организованных систем хеморецепции, включающую не менее трех суперсемейств рецепторов, обеспечивающих восприятие запаха и вкуса, а также химическую коммуникацию этих животных. Исключительное разнообразие физиологически релевантных соединений в окружающей среде обусловило появление широкого репертуара хеморецепторов различной специфичности. Так, у насекомых они представлены несколькими структурно и функционально различающимися классами белков и кодируются сотнями генов. В настоящем обзоре мы даем краткую характеристику хеморецепторной системы насекомых, описывая основные группы рецепторов, ее формирующих, и останавливаясь на своеобразии архитектуры и механизмов функционирования этих молекул.

chemoreceptorcation channelaction potentialionotropic receptormetabotropic receptorodorantolfactiongustatory receptorinsectsхеморецепторкатионный каналпотенциал действияионотропный рецепторметаботропный рецептородорантобоняниевкусовой рецепторнасекомыеРоссийский Фонд Фундаментальных ИсследованийRussian Foundation for Basic Research8-34-20087Frank Z., Munger S. Chemosensory transduction: the detection of odors, tastes, and other chemostimuli. London (UK): Elsevier, 2016. 404 p.Silbering A.F., Benton R. // EMBO Rep. 2010. V. 11. № 3. P. 173–179.Wicher D. // Prog. Mol. Biol. Transl. Sci. 2015. V. 130. P. 37–54.Kaupp U.B. // Nat Rev Neurosci. 2010. V. 11. № 3. P. 188–200.Kaupp U.B. // Nat. Rev. Neurosci. 2010. V. 11. № 3. P. 188–200.Larsson M.C., Domingos A.I., Jones W.D., Chiappe M.E., Amrein H., Vosshall L.B. // Neuron. 2004. V. 43 № 5. P. 703–714.Larsson M.C., Domingos A.I., Jones W.D., Chiappe M.E., Amrein H., Vosshall L.B. // Neuron. 2004. V. 43. № 5. P. 703–714.Neuhaus E.M., Gisselmann G., Zhang W., Dooley R., Störtkuhl K., Hatt H. // Nat. Neurosci. 2005. V. 8. № 1. P. 15–17.Benton R., Sachse S., Michnick S.W., Vosshall L.B. // PLoS Biol. 2006. V. 4. № 2. P. 240–257.Lundin C., Ka L., Kreher S.A., Kapp K., Sonnhammer E.L., Carlson J.R., Heijne G. Von, Nilsson I. // FEBS Lett. 2007. V. 581 № 29. P. 5601–5604.Lundin C., Käll L., Kreher S.A., Kapp K., Sonnhammer E.L., Carlson J.R., von Heijne G., Nilsson I. // FEBS Lett. 2007. V. 581. № 29. P. 5601–5604.Butterwick J.A., Mármol J., Kim K.H., Kahlson M.A., Rogow J.A., Walz T., Ruta V. // Nature. 2018. V. 560. № 7719. P. 447–452.Kato H.E., Zhang F., Yizhar O., Ramakrishnan C., Nishizawa T., Hirata K., Ito J., Deisseroth K., Nureki O. // Nature. 2012. V. 482 № 7385. Р. 369–374.Kato H.E., Zhang F., Yizhar O., Ramakrishnan C., Nishizawa T., Hirata K., Ito J., Deisseroth K., Nureki O. // Nature. 2012. V. 482. № 7385. Р. 369–374.Müller M., Bamann C., Bamberg E., Kühlbrandt W. // J. Mol. Biol. 2011. V. 414. № 1. P. 86–95.Penna A., Demuro A., Yeromin A.V., Zhang S.L., Safrina O., Parker I., Cahalan M.D. // Nature. 2008. V. 456. № 7218. P. 116–120.Sato K., Pellegrino M., Nakagawa T., Nakagawa T., Vosshall L.B., Touhara K. // Nature. 2008. V. 452 № 7190. P. 1002–1006.Sato K., Pellegrino M., Nakagawa T., Nakagawa T., Vosshall L.B., Touhara K. // Nature. 2008. V. 452. № 7190. P. 1002–1006.Rinker D.C., Zwiebel L.J., Pask G.M., Jones P.L., Rützler M. // PLoS One. 2011. V. 6. № 12. P. 4–10.Nakagawa T., Pellegrino M., Sato K., Vosshall L.B., Touhara K. // PLoS One. 2012. V. 7. № 3. P. 1–9.Wicher D., Stensmyr M.C., Heller R., Heinemann S.H., Scha R., Hansson B.S. // Nature. 2008. V. 452. № 7190. P. 1007–1012.Jones P.L., Pask G.M., Rinker D.C., Zwiebel L.J. // PNAS. 2011. V. 108 № 21. P. 8821–8825.Jones P.L., Pask G.M., Rinker D.C., Zwiebel L.J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. № 21. P. 8821–8825.Chen S., Luetje C.W. // PLoS One. 2012. V. 7. № 5. P. 1–9.Taylor R.W., Romaine I.M., Liu C., Murthi P., Jones P.L., Waterson A.G., Sulikowski G.A., Zwiebel L.J. // ACS Chem Biol. 2012. V. 7. № 10. P. 1647–1652.Taylor R.W., Romaine I.M., Liu C., Murthi P., Jones P.L., Waterson A.G., Sulikowski G.A., Zwiebel L.J. // ACS Chem. Biol. 2012. V. 7. № 10. P. 1647–1652.Stengl M. // J Comp Physiol A. 1994 V. 174. № 2. P. 187–194.Stengl M. // J. Comp. Physiol. A. 1994. V. 174. № 2. P. 187–194.Krieger J.Breer H. // Science. 1999. V. 286. № 5440. P. 720–723.Krieger J., Breer H. // Science. 1999. V. 286. № 5440. P. 720–723.Benton R., Vannice K.S., Gomez-diaz C., Vosshall L.B. // Cell. 2009. V. 136. № 1. P. 149–162.Benton R., Vannice K.S., Gomez-Diaz C., Vosshall L.B. // Cell. 2009. V. 136. № 1. P. 149–162.Abuin L., Ulbrich M.H., Isacoff E.Y., Kellenberger S., Benton R. // Neuron. 2011. V. 69. № 1. P. 44–60.Silbering A.F., Rytz R., Grosjean Y., Abuin L., Ramdya P., Jefferis G.S., Benton R. // J Neurosci. 2011. V. 31. № 38. P. 13357–13375.Silbering A.F., Rytz R., Grosjean Y., Abuin L., Ramdya P., Jefferis G.S., Benton R. // J. Neurosci. 2011. V. 31. № 38. P. 13357–13375.Prieto-godino L.L., Rytz R., Bargeton B., Abuin L., Arguello J.R., Peraro M.D., Benton R. // Nature. 2016. V. 539. № 7627. P. 93–97.Prieto-Godino L.L., Rytz R., Bargeton B., Abuin L., Arguello J.R., Peraro M.D., Benton R. // Nature. 2016. V. 539. № 7627. P. 93–97.Ai M., Min S., Grosjean Y., Leblanc C., Bell R., Benton R., Suh G.S.B. // Nature. 2010. V. 468. № 7324. P.691–695.Ai M., Min S., Grosjean Y., Leblanc C., Bell R., Benton R., Suh G.S.B. // Nature. 2010. V. 468. № 7324. P. 691–695.Rimal S., Lee Y. // Insect Mol Biol. 2018. V. 27. № 1. P. 1–7.Rimal S., Lee Y. // Insect. Mol. Biol. 2018. V. 27. № 1. P. 1–7.Cao L., Jing B., Yang D., Zeng X., Shen Y., Tu Y. // PNAS. 2015. V. 113 № 7. P. 902–911.Cao L., Jing B., Yang D., Zeng X., Shen Y., Tu Y. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 113. № 7. P. 902–911.Getahun M.N., Wicher D., Hansson B.S., Olsson S.B., Fontanini A., Brook S. // Front Cell Neurosci. 2012. V. 6. № 54. P. 1–11.Getahun M.N., Wicher D., Hansson B.S., Olsson S.B., Fontanini A., Brook S. // Front. Cell Neurosci. 2012. V. 6. № 54. P. 1–11.Zhang Y.V., Ni J., Montell C. // Science. 2013. V. 340. № 6138. P. 1334–1338.Jones W.D., Cayirlioglu P., Kadow I.G., Vosshall L.B. // Nature. 2007. V. 445. № 7123. P. 86–90.Robertson H.M., Kent L.B. // J Insect Sci. 2009. V. 9. № 19. P. 1–14.Robertson H.M., Kent L.B. // J. Insect. Sci. 2009. V. 9. № 19. P. 1–14.Kwon J.Y., Dahanukar A., Weiss L.A., Carlson J.R. // PNAS. 2007. V. 104. № 9. P. 3574–3578.Kwon J.Y., Dahanukar A., Weiss L.A., Carlson J.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007. V. 104. № 9. P. 3574–3578.Yao C.A., Carlson J.R. // J Neurosci. 2010. V. 30. № 13.P.4562–4572.Yao C.A., Carlson J.R. // J. Neurosci. 2010. V. 30. № 13. P. 4562–4572.Sturgeon R.M. ,Magoski N.S. // J Neurosci.2018. V. 38. № 35. P. 7622–7634.Sturgeon R.M., Magoski N.S. // J. Neurosci. 2018. V. 38. № 35. P. 7622–7634.Badsha F., Kain P., Prabhakar S., Sundaram S., Padinjat R., Rodrigues V., Hasan G. // PLoS One. 2012. V. 7. № 11. P. 1–11.Stocker R.F. // Cell Tissue Res. 1994. V. 275. № 1. P. 3–26.Clyne P.J., Warr C.G., Carlson J.R. // Science. 2000. V. 287. № 5459. P. 1830–1834.Scott K., Brady R., Cravchik A., Morozov P., Rzhetsky A., Zuker C., Axel R., York N., York N. // Cell. 2001. V. 104. № 5. P. 661–673.Scott K., Brady R., Cravchik A., Morozov P., Rzhetsky A., Zuker C., Axel R. // Cell. 2001. V. 104. № 5. P. 661–673.Dunipace L., Meister S., Mcnealy C., Amrein H. // Curr Biol. 2001. V. 11. № 11. P. 822–835.Dunipace L., Meister S., Mcnealy C., Amrein H. // Curr. Biol. 2001. V. 11. № 11. P. 822–835.Robertson H.M., Warr C.G., Carlson J.R. // PNAS. 2003. V. 100. P. 14537–14542.Robertson H.M., Warr C.G., Carlson J.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. P. 14537–14542.Kent L.B., Robertson H.M. // BMC Evol Biol. 2009. V. 9. № 41. P. 1–20.Kent L.B., Robertson H.M. // BMC Evol. Biol. 2009. V. 9. № 41. P. 1–20.Weiss L.A., Dahanukar A., Kwon J.Y., Banerjee D., Carlson J.R. // Neuron. 2011. V. 69. № 2. P. 258–272.Fujii S., Yavuz A., Slone J., Jagge C., Song X., Amrein H. // Curr. Biol. 2015. V. 25. № 5. P. 621–627.Nelson G., Hoon M.A., Chandrashekar J., Zhang Y., Ryba N.J., Zuker C.S. // Cell. 2001. V. 106. № 3. P. 381–390.Montmayeur J., Liberles S.D., Matsunami H., Buck L.B. // Nat Neurosci. 2001. V. 4. № 5. P. 492–498.Montmayeur J., Liberles S.D., Matsunami H., Buck L.B. // Nat. Neurosci. 2001. V. 4. № 5. P. 492–498.Yavuz A., Jagge C., Slone J., Amrein H. // Fly (Austin). 2015. V. 8. № 4. P. 189–196.Miyamoto T., Slone J., Song X., Amrein H. // Cell. 2012. V. 151. № 5. P. 1113–1125.Moon S.J., Lee Y., Jiao Y. // Curr. Biol. V. 2009. V. 19. № 19. P. 1623–1627.Moon S.J., Lee Y., Jiao Y. // Curr. Biol. 2009. V. 19. № 19. P. 1623–1627.Lee Y., Jun S., Montell C. // PNAS. 2009. V. 106. № 11. P. 4495–4500.Lee Y., Jun S., Montell C. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. № 11. P. 4495–4500.Smadja C., Shi P., Butlin R.K., Robertson H.M. //Mol. Biol. Evol. 2008. V. 26. № 9. P. 2073–2076.Smadja C., Shi P., Butlin R.K., Robertson H.M. // Mol. Biol. Evol. 2008. V. 26. № 9. P. 2073–2076.Sato K., Tanaka K., Touhara K. // PNAS. 2011. V. 108. № 28. P. 11680–116805.Sato K., Tanaka K., Touhara K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. № 28. P. 11680–11685.Kikuta S., Endo H., Tomita N., Takada T., Morita C., Asaoka K., Sato R. // Insect Biochem. Mol. Biol. 2016. V. 74. P. 12–20.Kikuta S., Endo H., Tomita N., Takada T., Morita C., Asaoka K., Sato R. // Insect. Biochem. Mol. Biol. 2016. V. 74. P. 12–20.Takada T., Sato R., Kikuta S. // PLoS One. 2017. V. 12. № 10. P. 1–16.Serizawa S., Miyamichi K., Nakatani H., Suzuki M., Saito M., Yoshihara Y., Sakano H. // Science. 2003. V. 302. № 5653. P. 2088–2094.Touhara K., Vosshall L.B. // Annu Rev Physiol. 2009. V. 71. P. 307–332.Touhara K., Vosshall L.B. // Annu. Rev. Physiol. 2009. V. 71. P. 307–332.Couto A., Alenius M., Dickson B.J. // Curr Biol. 2005. V. 15. № 17. P. 1535–1547.Couto A., Alenius M., Dickson B.J. // Curr. Biol. 2005. V. 15. № 17. P. 1535–1547.Dobritsa A.A., van der Goes van Naters W., Warr C.G., Steinbrecht R.A., Carlson J.R., Haven N., Vic C. // Neuron. 2003. V. 37. № 5. P. 827–841.Missbach C., Dweck H.K.M., Vogel H., Vilcinskas A., Stensmyr M.C., Hansson B. S., Grosse-Wilde E. // eLife. 2014. V. 3. P. 1–22.Missbach C., Dweck H.K.M., Vogel H., Vilcinskas A., Stensmyr M.C., Hansson B.S., Grosse-Wilde E. // eLife. 2014. V. 3. P. 1–22.Getahun M.N., Thoma M., Lavista-Llanos S., Keesey I., Fandino R.A., Knaden M., Wicher D., Olsson S.B., Hansson B.S. // J Exp Biol. 2016. V. 219. № 21. P. 3428–3438.Getahun M.N., Thoma M., Lavista-Llanos S., Keesey I., Fandino R.A., Knaden M., Wicher D., Olsson S.B., Hansson B.S. // J. Exp. Biol. 2016. V. 219. № 21. P. 3428–3438.Joseph R.M., Carlson J.R. // Trends Genet. 2015. V. 31. № 12. P. 683–695.Jin S., Zhou X., Gu F., Zhong G., Yi X. // Front Physiol. 2017. V. 8. № 627. P. 1–12.Jin S., Zhou X., Gu F., Zhong G., Yi X. // Front. Physiol. 2017. V. 8. № 627. P. 1–12.Mitaka Y., Kobayashi K., Mikheyev A., Tin M.M.Y., Watanabe Y., Matsuura K. // PLoS One. 2016 V. 11. № 1. P. 1–16.Mitaka Y., Kobayashi K., Mikheyev A., Tin M.M.Y., Watanabe Y., Matsuura K. // PLoS One. 2016. V. 11. № 1. P. 1–16.John H. Byrne. The Oxford Handbook of Invertebrate Neurobiology. Oxford (UK): Oxford University Press, 2017. 792 p.Byrne J.H. The Oxford Handbook of Invertebrate Neurobiology. Oxford (UK): Oxford University Press, 2017. 792 p.