Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1095310.32607/actanaturae.10953ReviewsОбзорыResearch ArticleMolecular Mechanisms of Muscle Tone Impairment under Conditions of Real and Simulated Space FlightМолекулярные механизмы изменения мышечного тонуса в условиях космического полета и при его моделировании7005545026AAB-1536-2020ShenkmanBoris S.ШенкманБорис Стивович
Russian Federation
bshenkman@mail.ruTsaturyanAndrey K.ЦатурянАндрей Кимович
Russian Federation

Research Institute of Mechanics

Научно-исследовательский институт механики

andrey.tsaturyan@gmail.comVihlyantsevIvan M.ВихлянцевИван Милентьевич
Russian Federation
ivanvikhlyantsev@gmail.comKozlovskayaInessa B.КозловскаяИнесса Бенедиктовна
Russian Federation
ikozlovs@mail.ruGrigorievAnatoliy I.ГригорьевАнатолий Иванович
Russian Federation
aigrigoriev@mail.ruState Scientific Center of Russian Federation – Institute of Biomedical ProblemsГНЦ РФ – Институт медико-биологических проблем РАНLomonosov Moscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. ЛомоносоваInstitute of Experimental and Theoretical BiophysicsИнститут теоретической и экспериментальной биофизики РАН1506202113285970604202003082020Copyright ©; 2021, Shenkman B.S., Tsaturyan A.K., Vihlyantsev I.M., Kozlovskaya I.B., Grigoriev A.I.Copyright ©; 2021, Шенкман Б.С., Цатурян А.К., Вихлянцев И.М., Козловская И.Б., Григорьев А.И.2021Shenkman B.S., Tsaturyan A.K., Vihlyantsev I.M., Kozlovskaya I.B., Grigoriev A.I.Шенкман Б.С., Цатурян А.К., Вихлянцев И.М., Козловская И.Б., Григорьев А.И.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10953

Kozlovskaya et al. [1] and Grigoriev et al. [2] showed that enormous loss of muscle stiffness (atonia) develops in humans under true (space flight) and simulated microgravity conditions as early as after the first days of exposure. This phenomenon is attributed to the inactivation of slow motor units and called reflectory atonia. However, a lot of evidence indicating that even isolated muscle or a single fiber possesses substantial stiffness was published at the end of the 20th century. This intrinsic stiffness is determined by the active component, i.e. the ability to form actin-myosin cross-bridges during muscle stretch and contraction, as well as by cytoskeletal and extracellular matrix proteins, capable of resisting muscle stretch. The main facts on intrinsic muscle stiffness under conditions of gravitational unloading are considered in this review. The data obtained in studies of humans under dry immersion and rodent hindlimb suspension is analyzed. The results and hypotheses regarding reduced probability of cross-bridge formation in an atrophying muscle due to increased interfilament spacing are described. The evidence of cytoskeletal protein (titin, nebulin, etc.) degradation during gravitational unloading is also discussed. The possible mechanisms underlying structural changes in skeletal muscle collagen and its role in reducing intrinsic muscle stiffness are presented. The molecular mechanisms of changes in intrinsic stiffness during space flight and simulated microgravity are reviewed.

В условиях как реальной (космический полет), так и моделируемой невесомости у человека наблюдается значительная потеря мышечной жесткости (атония) уже в первые дни воздействия. Этот феномен связывают с инактивацией медленных двигательных единиц и называют рефлекторной атонией. Однако в конце XX века появилось много данных о том, что даже изолированная мышца и изолированное волокно обладают функционально значимой жесткостью. Эта собственная жесткость мышцы (intrinsic stiffness) определяется как активным компонентом, т.е. способностью формировать некоторое количество актомиозиновых связей (поперечных мостиков) при растяжении и сокращении, так и молекулами структурных белков цитоскелета и внеклеточного матрикса, способными оказывать механическое сопротивление как при растяжении мышцы/волокна, так и при их сокращении. В обзоре рассмотрены основные изменения собственной мышечной жесткости в условиях гравитационной разгрузки. Проанализированы данные, полученные в экспериментах с использованием моделей «сухой» иммерсии (с участием добровольцев) и вывешивания задних конечностей (на лабораторных грызунах). Обсуждаются результаты и гипотезы, касающиеся возможного уменьшения вероятности образования поперечных мостиков в атрофирующейся мышце вследствие увеличения межфиламентного расстояния. Приведены данные, свидетельствующие о деградации ряда ключевых белков саркомерного цитоскелета (титина, небулина и др.) в условиях гравитационной разгрузки. Представлены возможные механизмы изменения структуры коллагена во внеклеточном матриксе постуральной мышцы и его роль в снижении собственной жесткости мышцы. Рассмотрены механизмы снижения собственной мышечной жесткости и роль этого снижения в процессе развития атрофических изменений мышц.

skeletal musclegravitational unloadingatoniahindlimb suspensiondry immersionmuscle stiffnessintrinsic stiffnesspassive stiffnesscytoskeletonsarcomeric cytoskeletal proteinstitincollagensignalingскелетная мышцагравитационная разгрузкаатониявывешивание задних конечностей«сухая» иммерсияжесткость мышцысобственная жесткостьпассивная жесткостьцитоскелетбелки саркомерного цитоскелетатитинколлагенГосударственное заданиеState Assignment of the Institute of Developmental Biology RASKozlovskaya I., Dmitrieva I., Grigorieva L., Kirenskaya A., Kreydich Yr. // Stance and Motion. / Eds Gurfinkel V.S., Ioffe M.Ye., Massion J. N.Y.: Plenum Press, 1988. P. 37–48.Grigoriev A.I., Kozlovskaya I.B., Shenkman B.S. // Sechenov Rus. Physiol. Journal, 2004. V.90. №5. P.508–521.Григорьев А.И., Козловская И.Б., Шенкман Б.С. // Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2004. T. 90. № 5. C. 508–521.Kirenskaya A.V., Kozlovskaya I.B., Sirota M.G. // Fiziol.Cheloveka. 1986. V. 12. №1. P. 617–632.Киренская А.В., Козловская И.Б., Сирота М.Г. // Физиол. человека. 1986. Т. 12. № 1. C. 617–632.Roy R.R., Hodgson J.A., Aragon J., Day M.K., Kozlovskaya I., Edgerton V.R. // J. Gravit. Physiol. 1996. V. 3. № 1. P. 11–15.Alford E.K., Roy R.R., Hodgson J.A., Edgerton V.R. // Exp. Neurol. 1987. V. 96. № 3. P. 635–649.Kawano F., Nomura T., Ishihara A., Nonaka I., Ohira Y. // Neuroscience. 2002. V. 114. № 4. P. 1133–1138.Kawano F., Ishihara A., Stevens J.L., Wang X.D., Ohshima S., Horisaka M., Maeda Y., Nonaka I., Ohira Y. // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2004. V. 287. № 1. P. 76–86.De-Doncker L., Kasri M., Picquet F., Falempin M. // J. Exp. Biol. 2005. V. 208. № 24. P. 4585–4592.Farman G.P., Tachampa K., Mateja R., Cazorla O., Lacampagne A., de Tombe P.P. // Pflugers Arch. 2008. V. 455. № 6. P. 995–1005.Allingham J.S., Smith R., Rayment I. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2005. V. 12. № 4. P. 378–379.Shulzhenko E.B., Vil-Vilyams I.F. // Kosm. Biol. Aviakosm. 1976 Med. V. 10. P. 82–84.Novikov V.E., Ilyin E.A. // Aviat. Space Environ. Med. 1981. V. 52. № 9. P. 551–553.Morey-Holton E.R., Globus R.K. // J. Appl. Physiol. (1985). 2002. V. 92. № 4. P. 1367–1377.Tyganov S.A., Mochalova E.P., Belova S.P., Sharlo K.A., Rozhkov S.V., Vilchinskaya N.A., Paramonova I.I., Mirzoev T.M., Shenkman B.S. // Front. Physiol. 2019. V. 10. Article #1252. doi: 10.3389/fphys.2019.01252Canon F., Goubel F. // Pflugers Arch. 1995. V. 429. № 3. P. 332–337.Toursel T., Stevens L., Granzier H., Mounier Y. // J. Appl. Physiol. (1985). 2002. V. 92. № 4. P. 1465–1472.McDonald K.S., Fitts R.H. // J. Appl. Physiol. 1995. V. 79. № 5. P. 1796–1802.Ogneva I.V. // J. Appl. Physiol. 2010. V. 109. P. 1702–1709.Ogneva I.V., Ponomareva E.V., Altaeva E.G., Fokina N.M., Kurushin V.A., Kozlovskaya I.B., Shenkman B.S. // Acta Astronaut. 2011. V. 68. P. 1478–1485.Granzier H.L., Wang K. // Biophys. J. 1993. V. 65. № 5. P. 2141–2159.Campbell K.S., Lakie M. // J. Physiol. 1998. V. 510. № 3. P. 941–962.Whitehead N.P., Weerakkody N.S., Gregory J.E., Morgan D.L., Proske U. // J. Physiol. 2001. V. 533. № 2. P. 593–604.Granzier H.L., Irving T.C. // Biophys. J. 1995. V. 68. № 3. P. 1027–1044.Irving T., Wu Y., Bekyarova T., Farman G.P., Fukuda N., Granzier H. // Biophys. J. 2011. V. 100. № 6. P. 1499–1508.Muhle-Goll C., Habeck M., Cazorla O., Nilges M., Labeit S., Granzier H. // J. Mol. Biol. 2001. V. 313. № 2. P. 431–447.Cazorla O., Vassort G., Garnier D., Le Guennec Y. // J. Mol. Cell. Cardiol. 1999. V. 31. № 6. P. 1215–1227.Kensler R.W., Harris S.P. // Biophys. J. 2008. V. 94. № 5. P. 1707–1718.Ottenheijm C.A., Granzier H., Labeit S. // Front. Physiol. 2012. V. 3. P. 37.Ducomps C., Mauriège P., Darche B., Combes S., Lebas F., Doutreloux J.P. // Acta Physiol. Scand. 2003. V. 178. № 3. P. 215–224.Marcucci L., Bondì M., Randazzo G., Reggiani C., Natali A.N., Pavan P.G. // PLoS One. 2019. V. 14. № 1. P. e0224232.Baldwin K.M., Haddad F., Pandorf C.E., Roy R.R., Edgerton V.R. // Front. Physiol. 2013. V. 4. P. 284.Shenkman B.S. // Acta Naturae. 2016. V. 8. № 4 (31). P. 47–59.Riley D.A., Bain L., Romatowski J.G., Fitts R.H. // Am. J. Physiol. Cell. Physiol. 2005. V. 288. № 2. P. 360–365.Riley D.A., Bain J.L., Thompson J.L., Fitts R.H., Widrick J.J., Trappe S.W., Trappe T.A., Costill D.L. // J. Appl. Physiol. (1985). 2002. V. 92. № 2. P. 817–825.Riley D.A., Bain J.L., Thompson J.L., Fitts R.H., Widrick J.J., Trappe S.W., Trappe T.A., Costill D.L. // J. Appl. Physiol. (1985). 2000. V. 88. № 2. P. 567–572.Riley D.A., Bain J.L., Thompson J.L., Fitts R.H., Widrick J.J., Trappe S.W., Trappe T.A., Costill D.L. // Muscle Nerve. 1998. V. 21. № 10. P. 1280–1289.Shenkman B.S., Litvinova K.S., Nemirovskaya T.L., Podlubnaya Z.A., Vikhlyantsev I.M., Kozlovskaya I.B. // J. Gravit. Physiol. 2004. V. 11. № 2. P. 111–114.Podlubnaya Z.A., Vikhlyantsev I.M., Mukhina A.M., Nemirovskaya T.L., Shenkman B.S. // Biophysics. 2004, V.49. № 3. P. 424–429.Подлубная З.А., Вихлянцев И.М., Мухина А.М., Немировская Т.Л., Шенкман Б.С. // Биофизика. 2004. T. 49. № 3. C. 424–429.Galazzo L., Nogara L., LoVerso F., Polimeno A., Blaauw B., Sandri M., Reggiani C., Carbonera D. // Am. J. Physiol. Cell. Physiol. 2019. V. 316. № 5. P. 722–730.Petrova L.O., Tyganov S.A., Mirzoev T.M., Tsaturyan A.K., Kozlovskaya I.B., Shenkman B.S. // Dokl. Biochem. Biophys. 2018. V. 481. P. 205–207.Linke W.A. // Annu. Rev. Physiol. 2018. № 80. P. 389–411.Kasper C.E., Xun L. // Biol. Res. Nurs. 2000. V. 2. № 2. P. 107–115.Shenkman B.S., Nemirovskaya T.L., Belozerova I.N., Vikhlyantsev I.M., Matveeva O.A., Staroverova K.S., Podlubnaya Z.A. // J. Gravit. Physiol. 2002. V. 9. № 1. P. 139–140.Goto K., Okuyama R., Honda M., Uchida H., Akema T., Ohira Y., Yoshioka T. // J. Appl. Physiol. (1985). 2003. V. 94. № 3. P. 897–902.Nishikawa K.C., Monroy J.A., Uyeno T.E., Yeo S.H., Pai D.K., Lindstedt S.L. // Proc. Biol. Sci. 2012. V. 279. № 1730. P. 981–990.Ingalls C.P., Warren G.L., Armstrong R.B. // J. Appl. Physiol. 1999. V. 87. № 1. P. 386–390.Ingalls C.P., Wenke J.C., Armstrong R.B. // Aviat. Space Environ. Med. 2001. V. 72. № 5. P. 471–476.Shenkman B.S., Nemirovskaya T.L. // J. Muscle Res. Cell. Motil. 2008. № 29. P. 221–230.Ponomareva E.V., Kravtsova V.V., Kachaeva E.V., Altaeva E.G., Vikhlyantsev I.M., Podlubnaya Z.A., Krivoi I.I., Shenkman B.S. // Biophysics. 2008. V.53. № 6. P. 615–620.Пономарева Е.В., Кравцова B.В., Качаева Е.В., Алтаева Э.Г., Вихлянцев И.М., Подлубная З.А., Кривой И.И., Шенкман Б.С. // Биофизика. 2008. T. 53. № 6. C. 1087–1094.Ulanova A.D., Gritsyna Y.V., Salmov N.N., Lomonosova Y.N., Belova S.P., Nemirovskaya T.L., Shenkman B.S., Vikhlyantsev I.M. // Front. Physiol. 2019. V. 10. Article # 1221.Ulanova A.D., Gritsyna Yu.V., Zhalimov V.K., Bobyleva L.G., Belova S.P., Nemirovskaya T.L., Shenkman B.S., Vikhlyantsev I.M., Biophysics. 2019. V.64. №5. P. 683–689.Уланова А.Д., Грицына Ю.В., Жалимов В.К., Бобылёва Л.Г., Белова С.П., Немировская Т.Л., Шенкман Б.С., Вихлянцев И.М. // Биофизика. 2019. T. 64. № 5. C. 854–860.Linke W.A., Hamdani N. // Circ. Res. 2014. V. 114. № 6. P. 1052–1068.Krüger M., Linke W.A. // J. Muscle Res. Cell. Motil. 2006. V. 27. № 5–7. P. 435–444.Müller A.E., Kreiner M., Kötter S., Lassak P., Bloch W., Suhr F., Krüger M. // Front. Physiol. 2014. № 5. P. 449.Ottenheijm C.A., van Hees H.W., Heunks L.M., Granzier H. // Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2011. № 300. P. 161–166.van Hees H.W., Schellekens W.J., Andrade Acuña G.L., Linkels M., Hafmans T., Ottenheijm, C.A. Granzier H.L., Scheffer G.J., van der Hoeven J.G., Dekhuijzen P.N., Heunks L.M. // Intensive Care Med. 2012. № 38. P. 702–709.van Hees H.W., Schellekens W.J., Andrade Acuña G.L., Linkels M., Hafmans T., Ottenheijm C.A., Granzier H.L., Scheffer G.J., van der Hoeven J.G., Dekhuijzen P.N., Heunks L.M. // Intensive Care Med. 2012. № 38. P. 702–709.van der Pijl R.J., Granzier H.L., Ottenheijm C.A. // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2019. № 317. P. 167–176.Ulanova A., Gritsyna Y., Vikhlyantsev I., Salmov N., Bobylev A., Abdusalamova Z., Rogachevsky V., Shenkman B., Podlubnaya Z. // Biomed. Res. Int. 2015. V. 2015. P. 104735.Aweida D., Rudesky I., Volodin A., Shimko E., Cohen S. // J. Cell. Biol. 2018. V. 217. № 10. P. 3698–3714.Harwood A.J. // Cell. 2015. № 105. P. 821–824.Drenning J.A., Lira V.A., Simmons C.G., Soltow Q.A., Sellman J.E., Criswell D.S. // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2008. № 294. P. 1088–1095.Szczesna D., Zhao J., Jones M., Zhi G., Stull J., Potter J.D. // J. Appl. Physiol. (1985). 2002. V. 92. № 4. P. 1661–1670.Ryder J.W., Lau K.S., Kamm K.E., Stull J.T. // J. Biol. Chem. 2007. V. 282. № 28. P. 20447–20454.Bozzo C., Stevens L., Toniolo L., Mounier Y., Reggiani C. // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2003. V. 285. № 3. P. 575–583.Ackermann M.A., Kontrogianni-Konstantopoulos A. // Front. Physiol. 2013. V. 4. P. 391.Heng A.E., Ventadour S., Jarzaguet M., Pouch-Pélissier M.N., Guezennec C.Y., Bigard X., Attaix D., Taillandier D. // Int. J. Biochem. Cell Biol. 2008. V. 40. № 11. P. 2544–2552.Mirzoev T.M., Shenkman B.S., Ushakov I.B., Ogneva I.V.// Doklady Biochemistry and Biophysics. 2012. V. 444. P. 144–146.Мирзоев Т.М., Шенкман Б.С., Ушаков И.Б., Огнева И.В. // ДАН. 2012. T. 44. № 2. C. 216–218.Grison M., Merkel U., Kostan J., Djinović-Carugo K., Rief M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2017. V. 114. № 5. P. 1015–1020.Wood L.K., Kayupov E., Gumucio J.P., Mendias C.L., Claflin D.R., Brooks S.V. // J. Appl. Physiol. (1985). 2014. V. 117. № 4. P. 363–369.Meyer L. // J. Biomech. 2011. V. 44. № 4. P. 771–773.Kovanen V. // Exerc. Sport Sci. Rev. 2002. V. 30. № 1. P. 20–25.Belozerova I.N., Shenkman B.S., Mazin M.G., Leblanc A. // J. Gravit. Physiol. 2001. V. 8. № 1. P. 71–72.Shenkman B.S., Belozerova I.N., Matveeva O.A., Mazin M.G., Nemirovskaya T.L., Kiseleva E.V., Kozlovskaya I.B. //Biol.Membr. 2003. V. 20. № 1. P. 77–86.Шенкман Б.С., Белозерова И.Н., Матвеева О.А., Мазин М.Г., Немировская Т.Л., Киселева Е.В., Козловская И.Б. // Биол. мембраны. 2003. V. 20. № 1. P. 77–86.Matsumoto T., Ono T., Ishikura H., Aihara K., Sato Y., Tasaka A., Umei N., Tsumiyama W., Oki S. // J. Phys. Ther. Sci. 2017. № 29. P. 1192–1195.Martin T.P. // Cell Tissue Res. 1988. № 254. P. 251–253.Ahtikoski A.M., Koskinen O.A., Virtanen P., Kovanen V., Takala T.E.S. // Acta Physiol. Scand. 2001. № 172. P. 131–140.Hirose T., Nakazato K., Song H., Ishii N. // J. Appl. Physiol. 2008. № 104. P. 170–177.Heinemeier K.M., Olesen J.L., Haddad F., Schjerling P., Baldwin K.M., Kjaer M. // J. Appl. Physiol. 2009. № 106. P. 178–186.Kaasik P., Riso E.M., Seene T. // Int. J. Sports Med. 2011. № 32. P. 247–253.Nielsen R.O., Schjerling P., Tesch P., Stål P., Langberg H. // Muscles, Ligaments Tendons J. 2015. V. 5. № 4. P. 305–309.Miller T.A., Lesniewski L.A., Muller-Delp J.M., Majors A.K., Scalise D., Delp M.D. // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2001. № 281. P. 1710–1717.Murphy R.M., Verburg E., Lamb G.D. // J. Physiol. 2006. V. 576. № 2. P. 595–612.Enns D.L., Belcastro A.N. // Can. J. Physiol. Pharmacol. 2006. № 84. P. 601–609.Enns D.L., Raastad T., Ugelstad I., Belcastro A.N. // Eur. J. Appl. Physiol. 2007. V. 100. № 4. P. 445–455.Altaeva E.G., Lysenko L.A., Kantserova N.P., Nemova N.N., Shenkman B.S. // Doklady Biological Sciences, 2010. V. 433. P. 241–243.Алтаева Э.Г., Лысенко Л.А., Канцерова Н.П., Немова Н.Н., Шенкман Б.С. // ДАН. 2010. Т. 433. № 1. С. 138–141.Ma X.W., Li Q., Xu P.T., Zhang L., Li H., Yu Z.B. // Mol. Cell. Biochem. 2011. V. 354. № 1–2. P. 171–180.Belova S.P., Lomonosova Yu.N., Shenkman B.S., Nemirovskaya T.L. // Doklady Biochemistry and Biophysics. 2015. V. 460. P. 1–3.Белова С.П., Ломоносова Ю.Н., Шенкман Б.С., Немировская Т.Л. // ДАН. 2015. Т. 260. № 1. С. 98–101.Tidball J.G., Spencer M.J. // J. Physiol. 2002. V. 545. № 3. P. 819–828.Michetti M., Salamino F., Melloni E., Pontremoli S. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1995. № 207. P. 1009–1014.Shenkman B.S, Nemirovskaya T.L., Lomonosova Y.N. // Front. Physiol. 2015. № 6. P. 298.Shenkman B.S., Nemirovskaya T.L., Lomonosova Y.N. // Front. Physiol. 2015. № 6. P. 298.Lomonosova Yu.N., Kalamkarov G.R., Bugrova A.E., Shevchenko T.F., Kartashkina N.L., Lysenko E.A., Shvets V.I., Nemirovskaya T.L.// Biochemistry (Moscow). 2011. V. 76. №. 5. P. 571–580.Ломоносова Ю.Н., Каламкаров Г.Р., Бугрова А.Е., Шевченко Т.Ф., Карташкина Н.Л., Лысенко Е.А., Швец В.И., Немировская Т.Л. // Биохимия. 2011. Т. 6. № 5. С. 699–710.Senf S.M., Dodd S.L., McClung J.M., Judge A.R. // FASEB J. 2008. V. 22. № 11. P. 3836–3845.Voelkel T., Andresen C., Unger A., Just S., Rottbauer W., Linke W.A. // Biochim. Biophys. Acta. 2013. V. 1833. № 4. P. 812–822.Ishihara A., Fujino H., Nagatomo F., Takeda I., Ohira Y. // J. Physiol. Sci. 2008. V. 8. № 6. P. 413–417.Lawler J.M., Song W., Kwak H.B. // Muscle Nerve. 2006. № 33. P. 200–207.Lomonosova Y.N., Shenkman B.S., Nemirovskaya T.L. // FASEB J. 2012. № 26. P. 4295–4301.Fry C.S., Kirby T.J., Kosmac K., McCarthy J.J., Peterson C.A. // Cell Stem Cell. 2017. № 20. P. 1–14.Wang F., Wang J., He J., Li W., Li J., Chen S., Zhang P., Liu H., Chen X. // BioMed. Rese. Internat. V. 2017. P. 8361237.Wang F., Wang J., He J., Li W., Li J., Chen S., Zhang P., Liu H., Chen X. // BioMed. Rese. Internat. 2017. V. 2017. P. 8361237.Hernandez-Korwo R., Kozlovskaya I.B., Kreydich Y.V., Martinez-Fernandez S., Rakhmanov A.S., Fernandez-Pone E., Minenko V.A. // Kosm. Biol. Aviakosmich. Med. 1983. № 17. P. 37–44.Эрнандес-Корво Р., Козловская И.Б., Крейдич Ю.В., Мартинес-Фернандес С., Рахманов А.С., Фернандес-Пон Е., Миненко В.А. // Космич. биол. авиакосмич. мед. 1983. Т. 17. № 2. С. 37–44.Shenkman B.S., Kozlovskaya I.B. // Front. Physiol. 2019. V. 10. Article # 187.Shenkman B.S., Podlubnaya Z.A., Vikhlyantsev I.M., Litvinova K.S., Udaltsov S.N., Nemirovskaya T.L., Lemesheva Yu.S., Mukhina A.M., Kozlovskaya I.B. // Biophysics. 2004. № 49. P. 807–815.Litvinova K.S., Vikhlyantsev I.M., Kozlovskaya I.B., Podlubnaya Z.A., Shenkman B.S. // J. Gravit. Physiol. 2004. № 11. P. 131–132.Moukhina A.M., Shenkman B.S., Blottner D., Nemirovskaya T.L., Lemesheva Y.N., Püttmann B., Kozlovskaya I.B. // J. Gravit. Physiol. 2004. № 11. P. 137–138.Kötter S., Andresen C., Krüger M. // Biol. Chem. 2014. V. 395. № 11. P. 1341–1352.Lange S., Xiang F., Yakovenko A., Vihola A., Hackman P., Rostkova E., Kristensen J., Brandmeier B., Franzen G., Hedberg B., et al. // Science. 2005. V. 308. № 5728. P. 1599–1603.Puchner E.M., Alexandrovich A., Kho A.L., Hensen U., Schäfer L.V., Brandmeier B., Gräter F., Grubmüller H., Gaub H.E., Gautel M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. № 36. P. 13385–13390.Shabarchin A.A., Tsaturyan A.K. // Biomech. Model Mechanobiol. 2010. V. 9. № 2. P. 163–175.Katzemich A., Kreisko N., Alexandrovich A., Elliott C., Schock F., Leonard K., Sparrow J., Bullard B. // J. Cell. Sci. 2012. V. 125. P. 3367–3379.van der Pijl R., Strom J., Conijn S., Lindqvist J., Labeit S., Granzier H., Ottenheijm C. // J. Cachexia Sarcopenia Muscle. 2018. V. 9. № 5. P. 947–961.Falempin M., Mounier Y. // Acta Astronaut. 1998. № 42. P. 489–501.Leterme D., Falempin M. // Pflugers Arch. 1994. V. 426. № 1–2. P. 155–160.Dupont E., Cieniewski-Bernard C., Bastide B., Stevens L. // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2011. V. 300. № 2. P. 408–417.Canon F., Goubel F., Guezennec C.Y. // Eur. J. Appl. Physiol. 1998. № 77. P. 118–124.Guo B.S., Cheung K.K., Yeung S.S., Zhang B.T., Yeung E.W. // PLoS One. 2012. V. 7. № 1. P. e30348.Zhang B.T., Yeung S.S., Yue Liu, Wang H.H., Wan Y.M., Ling S.K., Zhang H.Y., Li Y.H., Yeung E.W. // BMC Cell Biol. 2010. V. 11. P. 87.Tyganov S.A., Mochalova E.P., Belova S.P., Sharlo K.A., Rozhkov S.V., Vilchinskaya N.A., Paramonova I.I., Mirzoev T.M., Shenkman B.S. // Front. Physiol. 2019. V. 10. P. 1252.