Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1086610.32607/20758251-2019-11-4-13-21ReviewsОбзорыReview ArticleDouble-Stranded RNAs in Plant Protection Against Pathogenic Organisms and Viruses in AgricultureДвуспиральные РНК как средство защиты растений от патогенных организмов и вирусов культивируемых растенийMorozovS. Y.МорозовС. Ю.
Russian Federation
morozov@genebee.msu.suSolovyevA. G.СоловьевА. Г.
Russian Federation
morozov@genebee.msu.suKalininaN. O.КалининаН. О.
Russian Federation
morozov@genebee.msu.suTalianskyM. E.ТальянскийМ. Е.
Pakistan
morozov@genebee.msu.suInternational Laboratory «Resistom», The Skolkovo Innovation CenterМеждународная лаборатория «Резистом», Инновационный центр СколковоBelozersky Institute of Physico-Chemical Biology, Lomonosov Moscow State UniversityНИИ физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского, Московский государственный университет им. М.В. ЛомоносоваBelozersky Institute of Physico-Chemical Biology, Lomonosov Moscow State UniversityМеждународная лаборатория «Резистом», Инновационный центр СколковоНИИ физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского, Московский государственный университет им. М.В. ЛомоносоваInternational Laboratory «Resistom», The Skolkovo Innovation CenterShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of ScienceМеждународная лаборатория «Резистом», Инновационный центр СколковоИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН15122019114VOL 11, NO4 (2019)ТОМ 11, №4 (2019)132128012020Copyright ©; 2019, Morozov S.Y., Solovyev A.G., Kalinina N.O., Taliansky M.E.Copyright ©; 2019, Морозов С.Ю., Соловьев А.Г., Калинина Н.О., Тальянский М.Е.2019Morozov S.Y., Solovyev A.G., Kalinina N.O., Taliansky M.E.Морозов С.Ю., Соловьев А.Г., Калинина Н.О., Тальянский М.Е.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10866

Recent studies have shown that plants are able to express the artificial genes responsible for the synthesis of double-stranded RNAs (dsRNAs) and hairpin double-stranded RNAs (hpRNAs), as well as uptake and process exogenous dsRNAs and hpRNAs to suppress the gene expression of plant pathogenic viruses, fungi, or insects. Both endogenous and exogenous dsRNAs are processed into small interfering RNAs (siRNAs) that can spread locally and systemically through the plant, enter pathogenic microorganisms, and induce RNA interference-mediated pathogen resistance in plants. There are numerous examples of the development of new biotechnological approaches to plant protection using transgenic plants and exogenous dsRNAs. This review summarizes new data on the use of transgenes and exogenous dsRNAs for the suppression of fungal and insect virulence genes, as well as viruses to increase the resistance of plants to these pathogens. We also analyzed the current ideas about the mechanisms of dsRNA processing and transport in plants.

Недавние исследования показали, что растения способны успешно экспрессировать искусственные гены, ответственные за синтез двуспиральных РНК (дсрнк) и шпилечных двуспиральных РНК (hpРНК), а также поглощать и процессировать экзогенные дсрнк и hpРНК, чтобы подавить экспрессию генов жизнеобеспечения и вирулентности патогенных вирусов растений, грибов или насекомых. Как эндогенные, так и экзогенные дсРНК процессируются в малые интерферирующие РНК, которые распространяются по растению локально и системно, попадают в патогенные микроорганизмы и индуцируют устойчивость растений к патогенам, опосредованную РНК-интерференцией. Описаны многочисленные примеры разработки новых биотехнологических подходов к защите растений c использованием трансгенных растений и экзогенных дсрнк. В обзоре обобщены результаты применения трансгенов и экзогенных дсРНК для подавления генов вирулентности грибов и насекомых, а также вирусов, и повышения резистентности растений к этим патогенам. Проанализированы современные представления о механизмах процессинга дсРНК и их транспорта в растениях.

RNA interferencedouble-stranded RNAhairpin RNAtransgenic plantsexogenous dsRNAregulation of pathogen genesplant resistanceдвуспиральные РНКРНК-интерференциярегуляция генов патогеновтрансгенные растенияустойчивость растенийшпилечные РНКэкзогенные дсРНКThis review was prepared as part of the LLC ML Resistom project funded in accordance with the Agreement on provision of the Skolkovo Foundation grant No. G18/19 of 26.04.2019.Настоящий обзор подготовлен в рамках проекта ООО «МЛ «Резистом», финансируемого в соответствии с Соглашением о предоставлении гранта Фонда «Сколково» № Г18/19 от 26.04.19.Baulcombe D. // Nature. 2004. V. 431. P. 356-363.Baulcombe D. // Plant Cell. 2019. V. 3. P. 1395-1396.Izant J.G., Weintraub H. // Cell. 1984. V. 36. P. 1007-1015.Graessmann M., Michaels G., Berg B., Graessmann A. // Nucl. Acids Res. 1991. V. 19. P. 53-58.Pepin M.C., Barden N. // Mol. Cell. Biol. 1991. V. 11. P. 1647-1653.Guo S., Kemphues K.J. // Cell. 1995. V. 81. P. 611-620.Tabara H., Grishok A., Mello C.C. // Science. 1998. V. 282. № 5388. P. 430-431.Fire A., Xu S., Montgomery M.K., Kostas S.A., Driver S.E., Mello C.C. // Nature. 1998. V. 391. № 6669. P. 806-811.Timmons L., Fire A. // Nature. 1998. V. 395. № 6705. P. 854.Jorgensen R. // Trends Biotechnol. 1990. V. 8. P. 340-344.Grierson D., Fray R.G., Hamilton A.J., Smith C.J.S., Watson C.F. // Trends Biotechnol. 1991. V. 9. P. 122-123.Romano N., Macino G. // Mol. Microbiol. 1992. V. 6. P. 3343-3353.Lindbo J.A., Silva-Rosales L., Proebsting W.M., Dougherty W.G. // Plant Cell. 1993. V. 5. P. 1749-1759.Baulcombe D. // Science. 2000. V. 290. № 5494. P. 1108-1109.Matzke M.A., Matzke A.J., Pruss G.J., Vance V.B. // Curr. Opin. Genet. Dev. 2001. V. 11. P. 221-227.Axtell M.J. // Annu. Rev. Plant Biol. 2013. V. 64. P. 137-159.Melnyk C.W., Molnar A., Baulcombe D.C. // EMBO J. 2011. V. 30. P. 3553-3563.Lough T.J., Lucas W.J. // Annu. Rev. Plant Biol. 2006. V. 57. P. 203-232.Voinnet O., Vain P., Angell S., Baulcombe D. C. // Cell. 1998. V. 95. P. 177-187.Yoo B.C., Kragler F., Varkonyi-Gasic E., Haywood V., Archer-Evans S., Lee Y.M., Lough T.J., Lucas W.J. // Plant Cell. 2004. V. 16. P. 1979-2000.Buhtz A., Springer F., Chappell L., Baulcombe D.C., Kehr J. // Plant J. 2008. V. 53. P. 739-749.Palauqui J.C., Elmayan T., Pollien J.M., Vaucheret H. // EMBO J. 1997. V. 16. P. 4738-4745.Schwach F., Vaistij F.E., Jones L., Baulcombe D.C. // Plant Physiol. 2005. V. 138. P. 1842-1852.Molnar A., Melnyk C.W., Bassett A., Hardcastle T.J., Dunn R., Baulcombe D.C. // Science. 2010. V. 328. № 5980. P. 872-875.Hamilton A., Voinnet O., Chappell L., Baulcombe D. // EMBO J. 2002. V. 21. P. 4671-4679.Dunoyer P., Schott G., Himber C., Meyer D., Takeda A., Carrington J.C., Voinnet O. // Science. 2010. V. 328. № 5980. P. 912-916.Mat Jalaluddin N.S., Othman R.Y., Harikrishna J.A. // Crit. Rev. Biotechnol. 2019. V. 39. P. 67-78.Dubrovina A.S., Kiselev K.V. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 9. E2282.Koch A., Kogel K.H. // Plant Biotechnol. J. 2014. V. 12. P. 821-831.Kamthan A., Chaudhuri A., Kamthan M., Datta A. // Front. Plant Sci. 2015. V. 6. P. 208. doi: 10.3389/fpls.2015.00208.Smith E.J., Marié I., Prakash A., García-Sastre A., Levy D.E. // J. Biol. Chem. 2001. V. 276. P. 8951-8957.Wesley S.V., Helliwell C.A., Smith N.A., Wang M.B., Rouse D.T., Liu Q., Gooding P.S., Singh S.P., Abbott D., Stoutjesdijk P.A., et al.// Plant J. 2001. V. 27. P. 581-590.Zeng J., Gupta V. K., Jiang Y., Yang B., Gong L., Zhu H. // Cells. 2019. V. 8. № 4. E371. doi: 10.3390/cells8040371.Nunes C.C., Dean R.A. // Mol. Plant Pathol. 2012. V. 13. P. 519-529.Tinoco M.L., Dias B.B., Dall’Astta R.C., Pamphile J.A., Aragão F.J. // BMC Biol. 2010. V. 8. P. 27. doi: 10.1186/1741-7007-8-27.Panwar V., McCallum B., Bakkeren G. // Plant J. 2013. V. 73. P. 521-532.Nowara D., Gay A., Lacomme C., Shaw J., Ridout C., Douchkov D., Hensel G., Kumlehn J., Schweizer P. // Plant Cell. 2010. V. 22. P. 3130-3141.Jiang C.J., Shimono M., Maeda S., Inoue H., Mori M., Hasegawa M., Sugano S., Takatsuji H. // Mol. Plant Microbe Interact. 2009. V. 22. P. 820-829.Yara A., Yaeno T., Hasegawa M., Seto H., Montillet J.L., Kusumi K., Seo S., Iba K. // Plant Cell Physiol. 2007. V. 48. P. 1263-1274.Peltier A.J., Hatfield R.D., Grau C.R. // Plant Dis. 2009. V. 93. P. 149-154.Zhang M., Wang Q., Xu K., Meng Y., Quan J., Shan W. // PLoS One. 2011. V. 6. e28114. doi: 10.1371/journal.pone.0028114.Hernández I., Chacón O., Rodriguez R., Portieles R., López Y., Pujol M., Borrás-Hidalgo O. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2009. V. 387. P. 300-304.Lilley C.J., Davies L.J., Urwin P.E. // Parasitology. 2012. V. 139. P. 630-640.Youssef R.M., Kim K.H., Haroon S.A., Matthews B.F. // Exp. Parasitol. 2013. V. 134. P. 266-274.Gheysen G., Vanholme B. // Trends Biotechnol. 2007. V. 25. P. 89-92.Ibrahim H.M., Hosseini P., Alkharouf N.W., Hussein E.H., Gamal El-Din Ael K., Aly M.A., Matthews B.F. // BMC Genomics. 2011. V. 12. 220. doi: 10.1186/1471-2164-12-220.Papolu P.K., Gantasala N.P., Kamaraju D., Banakar P., Sreevathsa R., Rao U. // PLoS One. 2013. V. 8. № 11. e80603. doi: 10.1371/journal.pone.0080603.Huang G., Allen R., Davis E.L., Baum T.J., Hussey R.S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. № 39. P. 14302-14306.Dutta T.K., Banakar P., Rao U. // Front. Microbiol. 2015. V. 5. 760. doi: 10.3389/fmicb.2014.00760.Sindhu A.S., Maier T.R., Mitchum M.G., Hussey R.S., Davis E.L., Baum T.J. // J. Exp. Bot. 2009. V. 60. P. 315-324.Price D.R., Gatehouse J.A. // Trends Biotechnol. 2008. V. 26. P. 393-400.Zhang H., Li H.C., Miao X.X. // Insect Sci. 2013. V. 20. P. 15-30.Huvenne H., Smagghe G. // J. Insect Physiol. 2010. V. 56. P. 227-235.Mao Y.B., Cai W.J., Wang J.W., Hong G.J., Tao X.Y., Wang L.J., Huang Y.P., Chen X.Y. // Nat. Biotechnol. 2007. V. 25. P. 1307-1313.Mao Y.B., Tao X.Y., Xue X.Y., Wang L.J., Chen X.Y. // Transgenic Res. 2011. V. 20. P. 665-673.Mao Y.B., Xue X.Y., Tao X.Y., Yang C.Q., Wang L.J., Chen X.Y. // Plant Mol. Biol. 2013. V. 83. P. 119-129.Tao S., Zhu L., Lee P., Lee W.M., Knox K., Chen J., Di Y.P., Chen Y. // Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2012. V. 46. P. 660-667.Astwood J.D., Fuchs R.L. // Monogr. Allergy. 1996. V. 32. P. 105-120.Bawa A.S., Anilakumar K.R. // J. Food Sci. Technol. 2013. V. 50. P. 1035-1046.Kalinina N.O., Khromov A., Love A.J., Taliansky M. // Phytopathology. V. 110. № 1. P. 18-28. https://doi.org/10.1094/PHYTO-07-19-0267-IA.Timmons L., Court D.L., Fire A. // Gene. 2001. V. 263. P. 103-112.Ghosh S.K., Hunter W.B., Park A.L., Gundersen-Rindal D.E. // PLoS One. 2017. V. 12. e0171861. doi: 10.1371/journal.pone.0171861.Wang M., Jin H. // Trends Microbiol. 2017. V. 25. Р. 4-6.Wang M., Yu F., Wu W., Zhang Y., Chang W., Ponnusamy M., Wang K., Li P. // Int. J. Biol. Sci. 2017. V. 13. P. 1497-1506.Gaffar F.Y., Koch A. // Viruses. 2019. V. 11. E673. doi: 10.3390/v11070673.Cai Q., Qiao L., Wang M., He B., Lin F.M., Palmquist J., Huang S.D., Jin H. // Science. 2018. V. 360. № 6393. P. 1126-1129.Wang C., Wu J., Zhu X., Chen J. // Virus Genes. 2016. V. 52. P. 823-827.Koch A., Biedenkopf D., Furch A., Weber L., Rossbach O., Abdellatef E., Linicus L., Johannsmeier J., Jelonek L., Goesmann A., et al. // PLoS Pathog. 2016. V. 12. e1005901. doi: 10.1371/journal.ppat.1005901.Mitter N., Worrall E.A., Robinson K.E., Li P., Jain R.G., Taochy C., Fletcher S.J., Carroll B.J., Lu G. Q., Xu Z.P. // Nat. Plants. 2017. V. 3. 16207. doi: 10.1038/nplants.2016.207.Kanasty R., Dorkin J.R., Vegas A., Anderson D. // Nat. Mater. 2013. V. 12. P. 967-977.Zotti M., Dos Santos E.A., Cagliari D., Christiaens O., Taning C.N.T., Smagghe G. // Pest Manag. Sci. 2018. V. 74. P. 1239-1250.Mitter N., Worrall E.A., Robinson K.E., Xu Z.P., Carroll B.J. // Curr. Opin. Virol. 2017. V. 26. P. 49-55.Bolognesi R., Ramaseshadri P., Anderson J., Bachman P., Clinton W., Flannagan R., Ilagan O., Lawrence C., Levine S., Moar W., et al. // PLoS One. 2012. V. 7. e47534. doi: 10.1371/journal.pone.0047534.Li K.L., Wan P.J., Wang W.X., Lai F.X., Fu Q. // PLoS One. 2015. V. 10. e0142142. doi: 10.1371/journal.pone.0142142.Zhang X., Mysore K., Flannery E., Michel K., Severson D.W., Zhu K.Y., Duman-Scheel M. // J. Vis. Exp. 2015. V. 97. doi: 10.3791/52523.Baum J., Bogaert T., Clinton W., Heck G.R., Feldmann P., Ilagan O., Johnson S., Plaetinck G., Munyikwa T., Pleau M., et al. // Nat. Biotechnol. 2007. V. 25. P. 1322-1326.Konakalla N.C., Kaldis A., Berbati M., Masarapu H., Voloudakis A.E. // Planta. 2016. V. 244. P. 961-969.Tian H., Peng H., Yao Q., Chen H., Xie Q., Tang B., Zhang W. // PLoS One. 2009. V. 4. e6225. doi: 10.1371/journal.pone.0006225.Gan D., Zhang J., Jiang H., Jiang T., Zhu S., Cheng B. // Plant Cell Rep. 2010. V. 29. P. 1261-1268.Yin G., Sun Z., Liu N., Zhang L., Song Y., Zhu C., Wen F. // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2009. V. 84. P. 323-333.Yin G.H., Sun Z.N., Song Y.Z., An H.L., Zhu C.X., Wen F.J. // Appl. Biochem. Biotechnol. 2010. V. 162. P. 1901-1914.Niehl A., Soininen M., Poranen M.M., Heinlein M. // Plant Biotechnol. J. 2018. doi: 10.1111/pbi.12904.Zhong C., Smith N.A., Zhang D., Goodfellow S., Zhang R., Shan W., Wang M.B. // Genes (Basel). 2019. V. 10. E458. doi: 10.3390/genes10060458.McLoughlin A.G., Wytinck N., Walker P.L., Girard I.J., Rashid K.Y., de Kievit T., Fernando W.G.D., Whyard S., Belmonte M.F. // Sci. Rep. 2018. V. 8. 7320. doi: 10.1038/s41598-018-25434-4.Gu K.X., Song X.S., Xiao X.M., Duan X.X., Wang J.X., Duan Y.B., Hou Y.P., Zhou M.G. // Pestic. Biochem. Physiol. 2019. V. 153. P. 36-46.Song X.S., Gu K.X., Duan X.X., Xiao X.M., Hou Y.P., Duan Y.B., Wang J.X., Zhou M.G. // Pestic. Biochem. Physiol. 2018. V. 150. P. 1-9.Mamta B., Rajam M.V. // Physiol. Mol. Biol. Plants. 2017. V. 23. P. 487-501.Dubelman S., Fischer J., Zapata F., Huizinga K., Jiang C., Uffman J., Levine S., Carson D. // PLoS One. 2014. V. 9. e93155. doi: 10.1371/journal.pone.0093155.San Miguel K., Scott J.G. // Pest. Manag. Sci. 2016. V. 72. P. 801-809.Gogoi A., Sarmah N., Kaldis A., Perdikis D., Voloudakis A. // Planta. 2017. V. 246. P. 1233-1241.Parker K.M., Barragán Borrero V., van Leeuwen D.M., Lever M.A., Mateescu B., Sander M. // Environ. Sci. Technol. 2019. V. 53. P. 3027-3036.Fischer J.R., Zapata F., Dubelman S., Mueller G.M., Uffman J.P., Jiang C., Jensen P.D., Levine S.L. // Environ. Toxicol. Chem. 2017. V. 36. P. 727-734.Faustinelli P.C., Power I.L., Arias R.S. // Plant Biol. (Stuttg). 2018. V. 20. P. 444-449.Gong L., Chen Y., Hu Z., Hu M. // PLoS One. 2013. V. 8. e62990. doi: 10.1371/journal.pone.0062990.Ghosh S.K.B., Hunter W.B., Park A.L., Gundersen-Rindal D.E. // J. Vis. Exp. 2018. V. 4. doi: 10.3791/57390.Tenllado F., Martínez-García B., Vargas M., Díaz-Ruíz J.R. // BMC Biotechnol. 2003. V. 3. P. 3-10.Jiang L., Ding L., He B., Shen J., Xu Z., Yin M., Zhang X. // Nanoscale. 2014. V. 6. P. 9965-9969.Dubrovina A.S., Aleynova O.A., Kalachev A.V., Suprun A.R., Ogneva Z.V., Kiselev K.V. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. E1585. doi: 10.3390/ijms20071585.