Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1061610.32607/20758251-2012-4-3-31-45ReviewsОбзорыReview ArticleReceptor Properties and Features of Cytokinin SignalingСвойства рецепторов и особенности сигналинга цитокининовLominS. N.ЛоминС. Н.
Russian Federation
gar@ippras.ruKrivosheevD. M.КривошеевД. M.
Russian Federation
gar@ippras.ruSteklovM. Yu.СтекловM. Ю.
Russian Federation
gar@ippras.ruOsolodkinD. I.ОсолодкинД. И.
Russian Federation
gar@ippras.ruRomanovG. A.РомановГ. A.
Russian Federation
gar@ippras.ruTimiryazev Institute of Plant Physiology, Russian Academy of SciencesИнститут физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАНLomonosov Moscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. ЛомоносоваBelozersky Institute of Physicochemical BiologyНаучно-исследовательский институт физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского Московского государственного университета им. М.В. ЛомоносоваLomonosov Moscow State University1509201243VOL 4, NO3 (2012)ТОМ 4, №3 (2012)314517012020Copyright ©; 2012, Lomin S.N., Krivosheev D.M., Steklov M.Y., Osolodkin D.I., Romanov G.A.Copyright ©; 2012, Ломин С.Н., Кривошеев Д.M., Стеклов M.Ю., Осолодкин Д.И., Романов Г.A.2012Lomin S.N., Krivosheev D.M., Steklov M.Y., Osolodkin D.I., Romanov G.A.Ломин С.Н., Кривошеев Д.M., Стеклов M.Ю., Осолодкин Д.И., Романов Г.A.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10616

Cytokinins belong to one of the most important and well-known classes of plant hormones. Discovered over half a century ago, cytokinins have retained the attention of researchers due to the variety of the effects they have on the growth and development of vegetable organisms, their participation in a plant adaptation to external conditions, and the potential to be used in biotechnology, agriculture, medicine and even cosmetics. The molecular mechanism by which cytokinins function remained unknown for a long time. Things started to change only in the 21 st century, after the discovery of the receptors for these phytohormones. It appeared that plants found ways to adapt a two-component signal transduction system borrowed from prokaryotic organisms for cytokinin signalling. This review covers the recent advances in research of the molecular basis for the perception and transduction of the cytokinin signal. Emphasis is placed on cytokinin receptors, their domain and three-dimensional structures, subcellular localization, signalling activity, effect of mutations, ligand-binding properties, and phylogeny.

Цитокинины - одни из самых важных и известных гормонов растений. Открытые более полувека назад, цитокинины неизменно привлекают внимание исследователей многообразием своего действия на рост и развитие растений, участием в адаптации к внешним условиям, возможностью применения в биотехнологии, сельском хозяйстве, медицине и даже в косметике. Однако молекулярный механизм действия цитокининов долгое время оставался неизвестным, он начал проясняться только в 21 веке после открытия рецепторов этих фитогормонов. Как оказалось, растения адаптировали для сигналинга цитокининов двухкомпонентную систему передачи сигнала, позаимствованную у прокариотических организмов. В обзоре рассмотрены достижения последних лет в области изучения молекулярных основ восприятия и трансдукции цитокининового сигнала. Основное внимание уделено рецепторам цитокининов, их доменной и пространственной структуре, субклеточной локализации, сигнальной активности и влиянию мутаций, лигандсвязывающим свойствам и филогении.

cytokininsreceptorssensor histidine kinasestwo-component systemssignal transductionцитокининырецепторысенсорные гистидинкиназыдвухкомпонентные системыпередача сигналаThe authors of the review were supported by the Program of the Presidium of the Russian Academy of Sciences “Molecular and Cellular Biology” and the Russian Foundation for Basic Research (grants No. 10-04-00638, 11-04-00614, and 11-04-90491).Исследования авторов обзора поддержаны Программой Президиума РАН «Молекулярная и клеточная биология» и Российским фондом фундаментальных исследований (гранты № 10-04-00638, 11-04-00614 и 11-04-90491).Miller C.O., Skoog F., von Saltza N.M., Strong F.M. // J. Am. Soc. 1955. V. 77. P. 1392.Mok M.C. // Cytokinins. Chemistry, Activity, and Function. Boca Raton, Ann Arbor, London, Tokyo: CRC Press, 1994. P. 155-166.Taiz L., Zeiger E. / Plant Physiology, 5th Edition. Sunderland (USA): Sinauer Associates, Inc. 2010. http://5e.plantphys.net/chapter.php?ch=21Romanov G.A. // Russian J. Plant Physiol. 2009. V. 56. P. 268-290.Romanov G.A. // McGraw Hill Encyclopedia of Science & Technol. 2012. V. 5. P. 205-207.Choi J., Choi D., Lee S., Ryu C.-M., Hwang I. // Trends Plant Sci. 2011. V. 16. P. 388-394.Zalabak D., Pospisilova H., Smehilova M., Mrizova K., Frébort I., Galuszka P. / Biotechnol. Advances. 2012. Epub. http://dx.doi.org/10.1016/j.biotechadv. 2011.12.003.Ha S., Vankova R., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K., Tran L.S. // Trends Plant Sci. 2012. V. 17. P. 172-179.Gold-von Simson G., Goldberg J.D., Rolnitzky L.M., Mull J., Leyne M., Voustianiouk A., Slaugenhaupt S.A., Axelrod F.B. // Pediatr. Res. 2009. V. 65. P. 341-346.Kolyachkina S.V., Tararov V.I., Alexeev C.S., Krivosheev D.M., Romanov G.A., Stepanova E.V., Solomko E.S., Inshakov A.N., Mikhailov S.N. // Collect. Czech. Chem. Commun. 2011. V. 76. P. 1361-1378.Arabidopsis Genome Initiative. Analysis of the genome sequence of the flowering plant Arabidopsis thaliana // Nature. 2000. V. 408. P. 796-815.Inoue T., Higuchi M., Hashimoto Y., Seki M., Kobayashi M., Kato T., Tabata S., Shinozaki K., Kakimoto T. // Nature. 2001. V. 409. P. 1060-1063.Suzuki T., Miwa K., Ishikawa K., Yamada H., Aiba H., Mizuno T. // Plant Cell Physiol. 2001. V. 42. P. 107-113.Ueguchi C., Sato S., Kato T., Tabata S. // Plant Cell Physiol. 2001. V. 42. P. 751-755.Yamada H., Suzuki T., Terada K., Takei K., Ishikawa K., Miwa K., Yamashino T., Mizuno T. // Plant Cell Physiol. 2001. V. 42. P. 1017-1023.Mähönen A.P., Bonke M., Kauppinen L., Riikonen M., Benfey P.N., Helariutta Y. // Genes Dev. 2000. V. 14. P. 29382943.Ueguchi C., Koizumi H., Suzuki T., Mizuno T. // Plant Cell Physiol. 2001. V. 42. P. 231-235.Anantharaman V., Aravind L. // Trends Biochem Sci. 2001. V. 26. P. 579-582.Mougel C., Zhulin I.B. // Trends Biochem Sci. 2001. V. 26. P. 582-584.Wolanin P.M., Thomason P.A., Stock J.B. // Genome Biol. 2002. V. 3. P. 3013.1-3013.8.Heyl A., Schmülling T. // Cur. Opin. Plant Biol. 2003. V. 6. P. 480-488.Maxwell B.B., Kieber J.J. // Plant Hormones: Biosynthesis, Signal Transduction, Action! P.J. Davies, ed. Dordrecht, The Netherlands: Kluwer Academic Publishers. 2005. P. 321-349.Schaller G.E., Kieber J.J., Shiu S.-H. // The Arabidopsis Book. 2008. N 6. P. 1-12.Schaller G.E., Shiu S.-H., Armitage J.P. // Current Biol. 2011. V. 21. P. R320-R330.West A.H., Stock A.M. // Trends Biochem. Sci. 2001. V. 26. P. 369-376.Punwani J.A., Hutchison C.E., Schaller G.E., Kieber J.J. // Plant J. 2010. V. 62. P. 473-482.Brandstatter I., Kieber J.J. // Plant Cell. 1998. V. 10. P. 1009-1020.Rashotte A.M., Carson S.D.B., To J.P.C., Kieber J.J. // Plant Physiol. 2003. V. 132. P. 1998-2011.Brenner W.G., Romanov G.A., Köllmer I., Bürkle L., Schmülling T. // Plant J. 2005. V. 44. P. 314-333.Spichal L., Rakova N.Y., Riefler M., Mizuno T., Romanov G.A., Strnad M., Schmülling T. // Plant Cell Physiol. 2004. V. 45. P. 1299-1305.Miwa K., Ishikawa K., Terada K., Yamada H., Suzuki T., Yamashino T., Mizuno T. // Plant Cell Physiol. 2007. V. 48. P. 1809-1814.Higuchi M., Pischke M.S., Mähönen A.P., Miyawaki K., Hashimoto Y., Seki M., Kobayashi M., Shinozaki K., Kato T., Tabata S., Helariutta Y., Sussman M.R., Kakimoto T. // Proc Natl Acad Sci USA. 2004. V. 101. P. 8821-8826.Nishimura C., Ohashi Y., Sato S., Kato T., Tabata S., Ueguchi C. // Plant Cell. 2004. V. 16. P. 1365-1377.Riefler M., Novak O., Strnad M., Schmülling T. // Plant Cell. 2006. V. 18. P. 40-54.Shi X., Rashotte A.M. // Plant Cell Rep. 2012. V. 31. P. 789-799.Tanaka Y., Suzuki T., Yamashino T., Mizuno T. // Biosci. Biotechnol. Biochem. 2004. V. 68. P. 462-465.Hutchison C.E., Li J., Argueso C., Gonzalez M., Lee E., Lewis M.W., Maxwell B.B., Perdue T.D., Schaller G.E., Alonso J.M., Ecker J.R., Kieber J.J. // Plant Cell. 2006. V. 18. P. 3073-3087.Dortay H., Mehnert N., Bürkle L., Schmülling T., Heyl A. // FEBS J. 2006. V. 273. P. 4631-4644.Deng Y., Dong H., Mu J., Zheng B., Ji Z., Yang W.-C., Liang Y., Zuo J. // Plant Cell. 2010. V. 22. P. 1232-1248.Lu J.M., Deschenes R.J., Fassler J.S. // Eukaryot. Cell. 2003. V. 2. P. 1304-1314.Mähönen A.P., Bishopp A., Higuchi M., Nieminen K.M., Kinoshita K., Törmäkangas K., Ikeda Y., Oka A., Kakimoto T., Helariutta Y. // Science. 2006. V. 6. P. 94-98.Gupta S., Rashotte A.M. // Plant Cell Rep. 2012. V. 31. P. 801-812.Lohrmann J., Sweere U., Zabaleta E., Bäurle I., Keitel C., Kozma-Bognar L., Brennicke A., Schäfer E., Kudla J., Harter K. // Mol Genet Genomics. 2001. V. 265. P. 2-13.Sakai H., Aoyama T., Bono H., Oka A. // Plant Cell Physiol. 1998. V. 39. P. 1232-1239.Sakai H., Aoyama T., Oka A. // Plant J. 2000. V. 24. P. 703-711.Hosoda K., Imamura A., Katoh E., Hatta T., Tachiki M., Yamada H., Mizuno T., Yamazaki T. // Plant Cell. 2002. V. 14. P. 2015-2029.Mason M.G., Mathews D.E., Argyros D.A., Maxwell B.B., Kieber J. J., Alonso J.M., Ecker J.R., Schaller G.E. // Plant Cell. 2005. V. 17. P. 3007-3018.Ishida K., Yamashino T., Yokoyama A., Mizuno T. // Plant Cell Physiol. 2008. V. 49. P. 47-57.Argyros R.D., Mathews D.E., Chiang Y.-H., Palmer C.M., Thibault D.M., Etheridge N., Argyros D.A., Mason M.G., Kieber J.J., Schaller G.E. // Plant Cell. 2008. V. 20. P. 2102-2116.Imamura A., Hanaki N., Nakamura A., Suzuki T., Taniguchi M., Kiba T., Ueguchi C., Sugiyama T., Mizuno T. // Plant Cell Physiol. 1999. V. 40. P. 733-42.Che P., Gingerich D.J., Lall S., Howell S.H. // Plant Cell. 2002. V. 14. P. 2771-2785.D’Agostino I.B., Deruère J., Kieber J.J. // Plant Physiol. 2000. V. 124. P. 1706-1717.Hwang I., Sheen J. // Nature. 2001. V. 413. P. 383-389.To J.P., Haberer G., Ferreira F.J., Deruère J., Mason M.G., Schaller G.E., Alonso J.M., Ecker J.R., Kieber J.J. // Plant Cell. 2004. V. 16. P. 658-671.Lee D.J., Park J.Y., Ku S.J., Ha Y.M., Kim S., Kim M.D., Oh M.H., Kim J. // Mol Genet Genomics. 2007. V. 277. P. 115-137.Müller B. // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 3273-3288.Mähönen A.P., Higuchi M., Törmäkangas K., Miyawaki K., Pischke M.S., Sussman M.R., Helariutta Y., Kakimoto T. // Curr Biol. 2006. V. 16. P. 1116-1122.Kim H.J., Ryu H., Hong S.H., Woo H.R., Lim P.O., Lee I.C., Sheen J., Nam H.G., Hwang I. // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 814-819.Romanov G.A., Lomin S.N., Schmülling T. // J. Exp. Bot. 2006. V. 57. P. 4051-4058.Lomin S.N., Yonekura-Sakakibara K., Romanov G.A., Sakakibara H. // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 5149-5159.Wulfetange K., Lomin S.N., Romanov G.A., Stolz A., Heyl A., Schmülling T. // Plant Physiol. 2011. V. 156. P. 1808-1818.Caesar K., Thamm A.M., Witthöft J., Elgass K., Huppenberger P., Grefen C., Horak J., Harter K. // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 5571-5580.Chen Y.-F., Randlett M.D., Findell J.L., Schaller G.E. // J. Biol. Chem. 2002. V. 277. P. 19861-19866.Grefen C., Städele K., Růzicka K., Obrdlik P., Harter K., Horak J. // Mol. Plant. 2008. V. 1. P. 308-320.Mok D.W.S., Mok M.C. // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 2001. V. 52. P. 89-118.Takei K., Sakakibara H., Taniguchi M., Sugiyama T. // Plant Cell Physiol. 2001. V. 42. P. 85-93.Corbesier L., Prinsen E., Jackmard A., Lejeune P., van Onckelen H., Perilleux C., Bernier G. // J. Exp. Bot. 2003. V. 54. P. 2511-2517.Hirose N., Takei K., Kuroha T., Kamada-Nobusada T., Hayashi H., Sakakibara H. // J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 75-83.Higuchi M., Kakimoto T., Mizuno T. // Plant Hormones: Methods and Protocols, 2nd Edition. Methods in Molecular Biology. Humana Press. 2009. V. 495. P. 101-109.Spichal L. // Plant Kinases: Methods and Protocols. Methods in Molecular Biology. Springer Science+Business Media. 2011. V. 779. P. 139-147.Romanov G.A., Spichal L., Lomin S.N., Strnad M., Schmülling T. // Anal. Biochem. 2005. V. 347. P. 129-134.Romanov G.A., Lomin S.N. // Plant Hormones: Methods and Protocols, 2nd Edition, Methods in Molecular Biology. Humana Press. 2009. V. 495. P. 111-120.Takei K., Ueda N., Aoki K., Kuromori T., Hirayama T., Shinozaki K., Yamaya T., Sakakibara H. // Plant Cell Physiol. 2004. V. 45. P. 1053-1062.Lomin S.N., Romanov G.A. // Russian J. Plant Physiol. 2008. V. 55. P. 244-258.Stolz A., Riefler M., Lomin S.N., Achazi K., Romanov G.A., Schmülling T. // Plant J. 2011. V. 67. P. 157-168.Yonekura-Sakakibara K., Kojima M., Yamaya T., Sakakibara H. // Plant Physiol. 2004. V. 134. P. 1654-1661.Veach Y.K., Martin R.C., Mok D.W.S., Malbeck J., Vankova R., Mok M.C. // Plant Physiol. 2003. V. 131. P. 1374-1380.Vyroubalová S., Václaviková K., Turečková V., Novák O., Šmehilová M., Hluska T., Ohnoutková L., Frébort I., Galuszka P. // Plant Physiol. 2009. V. 151. P. 433-447.Heyl A., Riefler M., Romanov G.A., Schmülling T. // Eur. J. Cell Biol. 2012. V. 91. P. 246-256.Scheres B., Di Laurenzio L., Willemsen V., Hauser M.T., Janmaat K., Weisbeek P., Benfey P.N. // Development. 1995. V. 121. P. 53-62.De Leon B.G., Franco Zorrilla J.M., Rubio V., Dahiya P., Paz-Ares J., Leyva, A. // Plant J. 2004. V. 38. P. 70-79.Kuroha T., Ueguchi C., Sakakibara H., Satoh S. // Plant Cell Physiol. 2006. V. 47. P. 234-243.Stock A.M., Robinson V.L., Goudreau P.N. // Annu. Rev. Biochem. 2000. V.69. P. 183-215.Heyl A., Wulfetange K., Pils B., Nielsen N., Romanov G.A., Schmülling T. // bMc Evol. Biol. 2007. 7:62.Franco-Zorrilla J.M., Martin A.C., Solano R., Rubio, V., Leyva, A., Paz-Ares J. // Plant J. 2002. V. 32. P. 353-360.Plet J., Wasson A., Ariel F., Le Signor C., Baker D., Mathesius U., Crespi M., Frugier F. // The Plant Journal. 2011. V. 65. P. 622-633.Pas J., von Grotthuss M., Wyrwicz L.S., Rychlewski L., Barciszewski J. // FEBS Letters. 2004. V. 576. P. 287-290.Wulfetange K., Saenger W., Schmülling T., Heyl A. // Mol. Biotechnol. 2011. V. 47. P. 211-219.Hothorn M., Dabi T., Chory J. // Nat. Chem. Biol. 2011. V. 7. P. 766-768.Müller-Dieckmann H.J., Grantz A.A., Kim S.H. // Structure. 1999. V. 7. P. 1547-1556.Pekárová B., Klumpler T., Třísková O., Horák J., Jansen S, Dopitová R., Borkovcová P., Papoušková V., Nejedlá E., Sklenář V., Marek J., Zídek L., Hejátko J., Janda L. // Plant J. 2011. V. 67. P. 827-839.Zhang Z., Hendrickson W.A. // J. Mol. Biol. 2010. V. 400. P. 335-353.Pils B., Heyl A. // Plant Physiol. 2009. V. 151. P. 782-791.Romanov G.A. // Russian J. Plant Physiol. 2002. V. 49. P. 552-560.Chow B., McCourt P. // Genes & Dev. 2006. V. 20. P. 1998-2008.Bishopp A., Mähönen A.P., Helariutta Y. // Development. 2006. V. 133. P. 1857-1869.Spartz A.K., Gray W.M. // Genes & Devel. 2008. V. 22. P. 2139-2148.Santner A., Calderon-Villalobos L.I.A., Estelle M. // Nat. Chem. Biol. 2009. V. 5. P. 301-307.Santner A., Estelle M. // Nature. V. 2009. V. 259. P. 1071-1078.Jaillais Y., Chory J. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2010. V. 17. P. 642-645.Kumari S., van der Hoorn R.A.L. // Curr. Opin. Plant Biol. 2011. V. 14. P. 480-488.Bleecker A.B. // Trends Plant Sci. 1999. V. 4. P. 269-274.Gillham N.W. Organelle Genes and Genomes // New York: Oxford Univ. Press, 1994. 424 p.Danilenko N.G., Davidenko O.G. // Organelle Genome Worlds (in Russian). Minsk, Technalogia, 2003. 495 p.