Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1058510.32607/20758251-2013-5-3-62-73ReviewsОбзорыResearch ArticleClathrin-Mediated Endocytosis and Adaptor ProteinsКлатрин-зависимый эндоцитоз и белки-адаптерыPopovaN. V.ПоповаН. В.
Russian Federation
n.popova@gmail.comDeyevI. E.ДеевИ. E.
Russian Federation
n.popova@gmail.comPetrenkoA. G.ПетренкоA. Г.
Russian Federation
n.popova@gmail.comShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry of the Russian Academy of SciencesИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН1509201353VOL 5, NO3 (2013)ТОМ 5, №3 (2013)627317012020Copyright ©; 2013, Popova N.V., Deyev I.E., Petrenko A.G.Copyright ©; 2013, Попова Н.В., Деев И.E., Петренко A.Г.2013Popova N.V., Deyev I.E., Petrenko A.G.Попова Н.В., Деев И.E., Петренко A.Г.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10585

Macromolecules gain access to the cytoplasm of eukaryotic cells using one of several ways of which clathrin-dependent endocytosis is the most researched. Although the mechanism of clathrin-mediated endocytosis is well understood in general, novel adaptor proteins that play various roles in ensuring specific regulation of the mentioned process are being discovered all the time. This review provides a detailed account of the mechanism of clathrin-mediated internalization of activated G protein-coupled receptors, as well as a description of the major proteins involved in this process.

Поступление в цитоплазму эукариотических клеток макромолекул реализуется несколькими способами, из которых наиболее хорошо изучен клатрин-зависимый эндоцитоз. Хотя механизм клатринзависимого эндоцитоза в общих чертах понятен, постоянно обнаруживаются новые адаптерные белки, играющие различные роли в обеспечении специфической регуляции этого процесса. В обзоре рассмотрен механизм клатрин-зависимой интернализации активированных рецепторов, сопряженных с G-белками, а также приведено описание основных белков, участвующих в этом процессе.

adaptor proteinsclathrinendocytosisбелки-адаптерыклатринэндоцитозThis work was supported by the RFBR (grants No. 11-04-12151-ofi-m-2011, 12-04-01817-a, 12-04-32099 mol_a).Работа поддержана РФФИ (гранты № 11-04-12151-офи-м-2011, 12-04-01817-а, 12-04-32099 мол_а).[1] Pierce K.L., Premont R.T., Lefkowitz R.J. // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2002, V.3, P.639-650[2] Ovchinnikov Yu.A. // FEBS Lett. 1982, V.148, P.179-191[3] Clapham D.E., Neer E.J. // Nature 1993, V.365, P.403-406[4] Oldham W.M., Hamm H.E. // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2008, V.9, P.60-71[5] Shenoy S.K., Lefkowitz R.J. // Biochem. J. 2003, V.375, P.503-515[6] Goodman O.B., Jr. I.O., Krupnick J.G., Santini F., Gurevich V.V., Penn R.B., Gagnon A.W., Keen J.H., Benovic J.L. // Nature 1996, V.383, P.447-450[7] Laporte S.A., Oakley R.H., Zhang J., Holt J.A., Ferguson S.S., Caron M.G., Barak L.S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999, V.96, P.3712-3717[8] Doherty G.J., McMahon H.T. // Annu. Rev. Biochem. 2009, V.78, P.857-902[9] Calebiro D., Nikolaev V.O., Persani L., Lohse M.J. // Trends Pharmacol. Sci. 2010, V.31, P.221-228[10] Hanyaloglu A.C., von Zastrow M. // Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2008, V.48, P.537-568[11] Stenmark H. // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2009, V.10, P.513-525[12] Poteryaev D., Datta S., Ackema K., Zerial M., Spang A. // Cell. 2010, V.141, P.497-508[13] Young A. // Semin. Cell. Dev. Biol. 2007, V.18, P.448-458[14] Ehrlich M., Boll W., van Oijen A., Hariharan R., Chandran K., Nibert M.L., Kirchhausen T. // Cell. 2004, V.118, P.591-605[15] Ohno H., Stewart J., Fournier M.C., Bosshart H., Rhee I., Miyatake S., Saito T., Gallusser A., Kirchhausen T., Bonifacino J.S. // Science. 1995, V.269, P.1872-1875[16] Edeling M.A., Mishra S.K., Keyel P.A., Steinhauser A.L., Collins B.M., Roth R., Heuser J.E., Owen D.J., Traub L.M. // Dev. Cell. 2006, V.10, P.329-342[17] Honing S., Ricotta D., Krauss M., Spate K., Spolaore B., Motley A., Robinson M., Robinson C., Haucke V., Owen D.J. // Molecular Cell 2005, V.18, P.519-531[18] Lauritsen J.P., Menne C., Kastrup J., Dietrich J., Odum N., Geisler C. // Biochim. Biophys. Acta. 2000, V.1497, P.297-307[19] Ricotta D., Conner S.D., Schmid S.L., von Figura K., Honing S. // J. Cell. Biol. 2002, V.156, P.791-795[20] Meyerholz A., Hinrichsen L., Groos S., Esk P.C., Brandes G., Ungewickell E.J. // Traffic. 2005, V.6, P.1225-1234[21] Blood P.D., Voth G.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006, V.103, P.15068-15072[22] Takei K., Slepnev V.I., Haucke V., De Camilli P. // Nat. Cell. Biol. 1999, V.1, P.33-39[23] Farsad K., Ringstad N., Takei K., Floyd S.R., Rose K., De Camilli P. // J. Cell. Biol. 2001, V.155, P.193-200[24] Castillo P.E., Schoch S., Schmitz F., Sudhof T.C., Malenka R.C. // Nature 2002, V.415, P.327-330[25] McMahon H.T., Boucrot E. // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2011, V.21, P.517-533[26] Yoshida Y., Kinuta M., Abe T., Liang S., Araki K., Cremona O., Di Paolo G., Moriyama Y., Yasuda T., De Camilli P. // EMBO J. 2004, V.23, P.3483-3491[27] Ferguson S.M., De Camilli P. // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2012, V.13, P.75-88[28] Barouch W., Prasad K., Greene L., Eisenberg E. // Biochemistry (Mosc.). 1997, V.36, P.4303-4308[29] Ungewickell E., Ungewickell H., Holstein S.E., Lindner R., Prasad K., Barouch W., Martin B., Greene L.E., Eisenberg E. // Nature 1995, V.378, P.632-635[30] Ghosh P., Kornfeld S. // J. Cell. Biol. 2003, V.160, P.699-708[31] Verstreken P., Koh T.W., Schulze K.L., Zhai R.G., Hiesinger P.R., Zhou Y., Mehta S.Q., Cao Y., Roos J., Bellen H.J. // Neuron. 2003, V.40, P.733-748[32] Bockaert J., Fagni L., Dumuis A., Marin P. // Pharmacol Ther. 2004, V.103, P.203-221[33] Lefkowitz R.J., Shenoy S.K. // Science. 20005, V.308, P.512-517[34] Pitcher J.A., Freedman N.J., Lefkowitz R.J. // Annu. Rev. Biochem. 1998, V.67, P.653-692[35] Gurevich V.V., Benovic J.L. // J. Biol. Chem. 1993, V.268, P.11628-11638[36] Gurevich V.V., Richardson R.M., Kim C.M., Hosey M.M., Benovic J.L. // J. Biol. Chem. 1993, V.268, P.16879-16882[37] Gurevich V.V., Dion S.B., Onorato J.J., Ptasienski J., Kim C.M., Sterne-Marr R., Hosey M.M., Benovic J.L. // J. Biol. Chem. 1995, V.270, P.720-731[38] Gurevich V.V., Gurevich E.V. // Pharmacol. Ther. 2006, V.110, P.465-502[39] Pearse B.M. // J. Mol. Biol. 1975, V.97, P.93-98[40] Fotin A., Cheng Y., Sliz P., Grigorieff N., Harrison S.C., Kirchhausen T., Walz T. // Nature 2004, V.432, P.573-579[41] Keen J.H. // Annu. Rev. Biochem. 1990, V.59, P.415-438[42] Mueller S.C., Branton D. // J. Cell. Biol. 1984, V.98, P.341-346[43] Wiedenhoeft R.E., Schmidt G.W., Palevitz B.A. // Plant Physiol. 1988, V.86, P.412-416[44] Jackson A.P., Parham P. // J. Biol. Chem. 1988, V.263, P.16688-16695[45] Ungewickell E. // EMBO J. 1983, V.2, P.1401-1408[46] Chen C.Y., Reese M.L., Hwang P.K., Ota N., Agard D., Brodsky F.M. // EMBO J. 2002, V.21, P.6072-6082[47] Blank G.S., Brodsky F.M. // EMBO J. 1986, V.5, P.2087-2095[48] Blank G.S., Brodsky F.M. // J. Cell. Biol. 1987, V.105, P.2011-2019[49] ter Haar E., Harrison S.C., Kirchhausen T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2000, V.97, P.1096-1100[50] Ramjaun A.R., McPherson P.S. // J. Neurochem. 1998, V.70, P.2369-2376[51] Crowther R.A., Finch J.T., Pearse B.M. // J. Mol. Biol. 1976, V.103, P.785-798[52] Kartenbeck J. // Cell Biol. Int. Rep. 1978, V.2, P.457-464[53] Wakeham D.E., Chen C.Y., Greene B., Hwang P.K., Brodsky F.M. // EMBO J. 2003, V.22, P.4980-4990[54] Greene B., Liu S.H., Wilde A., Brodsky F.M. // Traffic. 2000, V.1, P.69-75[55] Smith C.J., Grigorieff N., Pearse B.M. // EMBO J. 1998, V.17, P.4943-4953[56] Royle S.J. // J. Cell. Sci. 2012, V.125, P.19-28[57] Keen J.H., Willingham M.C., Pastan I.H. // Cell. 1979, V.16, P.303-312[58] Schmid S.L. // Annu. Rev. Biochem. 1997, V.66, P.511-548[59] Gallusser A., Kirchhausen T. // EMBO J. 1993, V.12, P.5237-5244[60] Stepp J.D., Pellicena-Palle A., Hamilton S., Kirchhausen T., Lemmon S.K. // Mol. Biol. Cell. 1995, V.6, P.41-58[61] Simpson F., Peden A.A., Christopoulou L., Robinson M.S. // J. Cell. Biol. 1997, V.137, P.835-845[62] DellíAngelica E.C., Mullins C., Bonifacino J.S. // J. Biol. Chem. 1999, V.274, P.7578-7285[63] Robinson M.S., Bonifacino J.S. // Curr. Opin. Cell. Biol. 2001, V.13, P.444-453[64] Aridor M., Traub L.M. // Traffic. 2002, V.3, P.537-546[65] Wilbur J.D., Hwang P.K., Brodsky F.M. // Traffic. 2005, V.6, P.346-350[66] Peden A.A., Oorschot V., Hesser B.A., Austin C.D., Scheller R.H., Klumperman J. // J. Cell. Biol. 2004, V.164, P.1065-1076[67] Bonifacino J.S., Traub L.M. // Annu. Rev. Biochem. 2003, V.72, P.395-447[68] Hofmann M.W., Honing S., Rodionov D., Dobberstein B., von Figura K., Bakke O. // J. Biol. Chem. 1999, V.274, P.36153-36158[69] Honing S., Sandoval I.V., von Figura K. // EMBO J. 1998, V.17, P.1304-1314[70] Maldonado-Baez L., Wendland B. // Trends Cell Biol. 2006, V.16, P.505-513[71] Owen D.J., Collins B.M., Evans P.R. // Annu. Rev. Cell.Dev. Biol. 2004, V.20, P.153-191[72] Ahle S., Ungewickell E. // J. Cell. Biol. 1990, V.111, P.19-29[73] Ungewickell E., Ungewickell H., Holstein S.E. // J. Biol. Chem. 1997, V.272, P.19594-19600[74] Lee D.W., Wu X., Eisenberg E., Greene L.E. // J. Cell Sci. 2006, V.119, P.3502-3512[75] Massol R.H., Boll W., Griffin A.M., Kirchhausen T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006, V.103, P.10265-10270[76] Scheele U., Kalthoff C., Ungewickell E. // J. Biol. Chem. 2001, V.276, P.36131-36138[77] Newmyer S.L., Christensen A., Sever S. // Dev. Cell. 2003, V.4, P.929-940[78] Smith C.J., Dafforn T.R., Kent H., Sims C.A., Khubchandani-Aswani K., Zhang L., Saibil H.R., Pearse B.M. // J. Mol. Biol. 2004, V.336, P.461-471[79] Fotin A., Cheng Y., Grigorieff N., Walz T., Harrison S.C., Kirchhausen T. // Nature 2004, V.432, P.649-653[80] Greene L.E., Eisenberg E. // J. Biol. Chem. 1990, V.265, P.6682-6687[81] Barouch W., Prasad K., Greene L.E., Eisenberg E. // J. Biol. Chem. 1994, V.269, P.28563-28569[82] Ma Y., Greener T., Pacold M.E., Kaushal S., Greene L.E., Eisenberg E. // J. Biol. Chem. 2002, V.277, P.49267-49274[83] Hartl F.U., Hayer-Hartl M. // Science. 2002, V.295, P.1852-1858[84] Rapoport I., Boll W., Yu A., Bocking T., Kirchhausen T. // Mol. Biol. Cell. 2008, V.19, P.405-413[85] Xing Y., Bocking T., Wolf M., Grigorieff N., Kirchhausen T., Harrison S.C. // EMBO J. 2010, V.29, P.655-665[86] Robinson M.S. // Trends Cell Biol. 2004, V.14, P.167-174[87] Aguilar R.C., Watson H.A., Wendland B. // J. Biol. Chem. 2003, V.278, P.10737-10743[88] Wolfe B.L., Trejo J. // Traffic. 2007, V.8, P.462-470[89] Polo S., Di Fiore P.P. // Cell. 2006, V.124, P.897-900[90] Le Borgne R. // Curr. Opin. Cell. Biol. 2006, V.18, P.213-222[91] Hutterer A., Knoblich J.A. // EMBO Rep. 2005, V.6, P.836-842[92] Horvath C.A., Vanden Broeck D., Boulet G.A., Bogers J., De Wolf M.J. // Int. J. Biochem. Cell. Biol. 2007, V.39, P.1765-1770[93] Morgan J.R., Zhao X., Womack M., Prasad K., Augustine G.J., Lafer E.M. // J. Neurosci. 1999, V.19, P.10201-10212[94] Zhang B., Koh Y.H., Beckstead R.B., Budnik V., Ganetzky B., Bellen H.J. // Neuron. 1998, V.21, P.1465-1475[95] Bushlin I., Petralia R.S., Wu F., Harel A., Mughal M.R., Mattson M.P., Yao P.J. // J. Neurosci. 2008, V.28, P.10257-10271[96] Chen S., Liang M.C., Chia J.N., Ngsee J.K., Ting A.E. // J. Biol. Chem. 2001, V.276, P.13209-13216[97] Blatch G.L., Lassle M. // Bioessays. 1999, V.21, P.932-939[98] DíAndrea L.D., Regan L. // Trends Biochem. Sci. 2003, V.28, P.655-662[99] Santoro B., Wainger B.J., Siegelbaum S.A. // J. Neurosci. 2004, V.24, P.10750-10762[100] Amery L., Sano H., Mannaerts G.P., Snider J., van Looy J., Fransen M., van Veldhoven P.P. // Biochem. J. 2001, V.357, P.635-646[101] Zolles G., Wenzel D., Bildl W., Schulte U., Hofmann A., Muller C.S., Thumfart J.O., Vlachos A., Deller T., Pfeifer A. // Neuron. 2009, V.62, P.814-825[102] Popova N.V., Plotnikov A., Deev I.E., Petrenko A.G. // Dokl. Biochem. Biophys. 2007, V.414, P.149-151[103] Popova N.V., Plotnikov A.N., Ziganshin R., Deyev I.E., Petrenko A.G. // Biochemistry (Mosc.). 2008, V.73, P.644-651[104] Santoro B., Grant S.G., Bartsch D., Kandel E.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997, V.94, P.14815-14820[105] Ludwig A., Zong X., Jeglitsch M., Hofmann F., Biel M. // Nature 1998, V.393, P.87-591[106] Santoro B., Liu D.T., Yao H., Bartsch D., Kandel E.R., Siegelbaum S.A., Tibbs G.R. // Cell. 1998, V.93, P.717-729[107] DiFrancesco D. // Annu. Rev. Physiol. 1993, V.55, P.455-472[108] Robinson R.B., Siegelbaum S.A. // Annu. Rev. Physiol. 2003, V.65, P.453-480[109] Lewis A.S., Schwartz E., Chan C.S., Noam Y., Shin M., Wadman W.J., Surmeier D.J., Baram T.Z., Macdonald R.L., Chetkovich D.M. // J. Neurosci. 2009, V.29, P.6250-6265[110] Santoro B., Piskorowski R.A., Pian P., Hu L., Liu H., Siegelbaum S.A. // Neuron. 2009, V.62, P.802-813[111] Han Y., Noam Y., Lewis A.S., Gallagher J.J., Wadman W.J., Baram T.Z., Chetkovich D.M. // J. Biol. Chem. 2011, V.286, P.20823-20834[112] Santoro B., Hu L., Liu H., Saponaro A., Pian P., Piskorowski R.A., Moroni A., Siegelbaum S.A. // J. Neurosci. 2011, V.31, P.4074-4086[113] Popova N.V., Deyev I.E., Petrenko A.G. // J. Neurochem. 2011, V.118, P.988-998[114] Piskorowski R., Santoro B., Siegelbaum S.A. // Neuron. 2011, V.70, P.495-509[115] Lewis A.S., Vaidya S.P., Blaiss C.A., Liu Z., Stoub T.R., Brager D.H., Chen X., Bender R.A., Estep C.M., Popov A.B. // J. Neurosci. 2011, V.31, P.7424-7440