Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1057610.32607/20758251-2013-5-3-17-34ReviewsОбзорыResearch ArticleModern Aspects of the Structural and Functional Organization of the DNA Mismatch Repair SystemСовременные представления о структурно-функциональной организации системы репарации неканонических пар нуклеотидов в ДНКPerevoztchikovaS. A.ПеревозчиковаС. A.
Russian Federation
kubareva@belozersky.msu.ruRomanovaE. A.РомановаE. A.
Russian Federation
kubareva@belozersky.msu.ruOretskayaT. S.ОрецкаяT. С.
Russian Federation
kubareva@belozersky.msu.ruFriedhoffP.ФридхоффП.
Germany
kubareva@belozersky.msu.ruKubarevaE. A.КубареваE. A.
Russian Federation
kubareva@belozersky.msu.ruBelozersky Institute of Physico-Chemical Biology, Lomonosov Moscow State UniversityНаучно-исследовательский институт физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского Московского государственного университета им. М.В. ЛомоносоваChemistry Department, Lomonosov Moscow State UniversityХимический факультет Московского государственного университета им. М.В. ЛомоносоваInstitute of Biochemistry, Justus Liebig UniversityИнститут биохимии, Университет Ю. Либиха1509201353VOL 5, NO3 (2013)ТОМ 5, №3 (2013)173417012020Copyright ©; 2013, Perevoztchikova S.A., Romanova E.A., Oretskaya T.S., Friedhoff P., Kubareva E.A.Copyright ©; 2013, Перевозчикова С.A., Романова E.A., Орецкая T.С., Фридхофф П., Кубарева E.A.2013Perevoztchikova S.A., Romanova E.A., Oretskaya T.S., Friedhoff P., Kubareva E.A.Перевозчикова С.A., Романова E.A., Орецкая T.С., Фридхофф П., Кубарева E.A.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10576

This review is focused on the general aspects of the DNA mismatch repair (MMR) process. The key proteins of the DNA mismatch repair system are MutS and MutL. To date, their main structural and functional characteristics have been thoroughly studied. However, different opinions exist about the initial stages of the mismatch repair process with the participation of these proteins. This review aims to summarize the data on the relationship between the two MutS functions, ATPase and DNA-binding, and to systematize various models of coordination between the mismatch site and the strand discrimination site in DNA. To test these models, novel techniques for the trapping of short-living complexes that appear at different MMR stages are to be developed.

В обзоре приведены общие представления о репарации неканонических пар нуклеотидов («мисматчей») в ДНК (MMR). На сегодняшний день определены основные структурные и функциональные характеристики ключевых белков этой системы: MutS и MutL. Тем не менее взгляды на начальные этапы MMR с участием этих белков все еще противоречивы. Обобщены данные о взаимосвязи двух основных функций MutS - АТР-азной и ДНК-связывающей, систематизированы модели координации между участком узнавания и участком гидролиза ДНК в системе MMR. Для проверки существующих моделей необходимо развитие методов фиксации короткоживущих комплексов, возникающих на различных этапах MMR.

DNA mismatch repair systemstructure of proteinsprotein-protein and protein-DNA interactionsMutSMutLMutHсистема репарации неканонических пар нуклеотидов в ДНК (MMR)MutSMutLMutHструктура белковДНК-белковые взаимодействияThis work was supported by the Russian Foundation for Basic Research (grant No. 13-04-00615-a) and the Program of the RFBR-NNIO “International Research Groups with the Participation of Young Scientists” (grant No. 11-04-91336-NNIO_a).Работа поддержана РФФИ (грант № 13-04-00615-а) и программой РФФИ-ННИО «Международные исследовательские группы с участием молодых ученых» (грант № 11-04-91336-ННИО_а).[1] Lewin B. // Genes. Boston, MA // Jones Bartlett Publ 2008, P.892[2] Futreal P.A., Coin L., Marshall M., Down T., Hubbard T., Wooster R., Rahman N., Stratton M.R. // Nat. Rev. Cancer 2004, V.4, P.177-183[3] Drake J.W. // Ann. N.Y. Acad. Sci 1999, V.870, P.100-107[4] Ayala F.J., Kiger J.A. // Modern genetics. University of California, Davis. 1984, V.2, P.296[5] Friedberg E.C., Walker G.C., Siede W. // DNA repair and mutagenesis // Washington, D.C.: ASM Press 1995, P.698[6] O’Neil N., Rose A. // WormBook 2006, P.1-12[7] Koshland D.E. Jr. // Science 1994, V.266, P.1925[8] Lavrik O.I. // Biochemistry (Mosc.) 2011, V.76, P.3[9] Buermeyer A.B., Deschênes S.M., Baker S.M., Liskay R.M. // Annu. Rev. Genet 1999, V.33, P.533-564[10] Hsieh P. // Mutat. Res. 2001, V.486, P.71-87[11] Marti T.M., Kunz C., Fleck O. // J. Cell Physiol. 2002, V.191, P.28-41[12] Barnes D.E., Lindahl T. // Annu. Rev. Genet. 2004, V.38, P.445-476[13] Kunkel T.A., Erie D.A. // Annu. Rev. Biochem. 2005, V.74, P.681-710[14] Iyer R.R., Pluciennik A., Burdett V., Modrich P.L. // Chem. Rev. 2006, V.106, P.302-323[15] Jiricny J. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, V.7, P.335-346[16] Fukui K. // Journal of Nucleic Acids. 2010, P.1-16[17] Goliasnaia N.V., Tsvetkova N.A. // Mol. Biol. (Mosk). 2006, V.40, P.211-223[18] Modrich P. // Annu. Rev. Genet. 1991, V.25, P.229-253[19] Lichten M., Goyon C., Schultes N., Treco D., Szostak J.W., Haber J.E., Nicolas A. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1990, V.87, P.7653-7657[20] Reenan R.A., Kolodner R.D. // Genetics. 1992, V.132, P.975-985[21] Modrich P., Lahue R. // Annu. Rev. Biochem. 1996, V.65, P.101-133[22] Kolodner R.D., Marsischky G.T. // Curr. Opin. Genet. Dev. 1999, V.9, P.89-96[23] Branch P., Aquilina G., Bignami M., Karran P. // Nature 1993, V.362, P.652-654[24] Duckett D.R., Drummond J.T., Murchie A.I.H., Reardon J.T., Sancar A., Lilley D.M.J., Modrich P. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, V.93, P.6443-6447[25] Ni T.T., Marsischky G.T., Kolodner R.D. // Molecular Cell 1999, V.4, P.439-444[26] Mazurek A., Berardini M., Fishel R. // J. Biol. Chem. 2002, V.277, P.8260-8266[27] Li G.M., Wang H., Romano L.J. // J. Biol. Chem. 1996, V.271, P.24084-24088[28] Feng W.Y., Lee E.H., Hays J.B. // Genetics. 1991, V.129, P.1007-1020[29] Mu D., Tursun M., Duckett D.R., Drummond J.T., Modrich P., Sancar A. // Mol. Cell. Biol. 1997, V.17, P.760-769[30] Wang H., Lawrence C. W., Li G. M., Hays J. B. // J. Biol. Chem. 1999, V.274, P.16894-1690[31] Mello J.A., Acharya S., Fishel R., Essigmann P. // Chem. Biol. 1996, V.3, P.579-589[32] Pabla N., Ma Z., McIlhatton M.A., Fishel R., Dong Z. // J. Biol. Chem. 2011, V.286, P.10411-10418[33] Stojic L., Brun R., Jiricny J. // DNA Repair (Amst). 2004, V.3, P.1091-1101[34] Greig D., Travisano M., Louis E.J., Borts R.H. // J. Evol. Biol. 2003, V.16, P.429-437[35] Sia E.A., Kokoska R.J., Dominska M., Greenwell P., Petes T.D. // Mol. Cell Biol. 1997, V.17, P.2851-2858[36] Wu B.P., Zhang Y.L., Zhou D.Y., Gao C.F., Lai Z.S. // World J. Gastroenterol. 2000, V.6, P.902-905[37] Bechter O.E., Zou Y., Walker W., Wright W.E., Shay J.W. // Cancer Research 2004, V.64, P.3444-3451[38] Nguyen B., Elmore L.W., Holt S.E. // Cancer Biol. Ther. 2004, V.3, P.293-295[39] Evans E., Alani E. // Mol. Cell. Biol. 2000, V.20, P.7839-7844[40] Schanz S., Castor D., Fischer F., Jiricny J. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, V.106, P.5593-5598[41] Chahwan R., Edelmann W., Scharff M.D., Roa S. // Biomed. Pharmacother. 2011, V.65, P.529-536[42] Aravind L., Walker D.R., Koonin E. // Nucleic Acids Res. 1999, V.27, P.1223-1242[43] Michailidi C., Papavassiliou A.G., Troungos C. // Curr. Mol. Med. 2012, V.12, P.237-246[44] Qiu R., DeRocco V.C., Harris C., Sharma A., Hingorani M.M., Erie D.A., Weninger K.R. // EMBO J. 2012, V.31, P.2528-2540[45] Jiricny J., Nystrom–Lahti M. // Curr. Opin. Genet. Dev. 2000, V.10, P.157-161[46] Harfe B.D., Jinks–Robertson S. // Annu. Rev. Genet. 2000, V.34, P.359-399[47] Peltomäki P. // J. Clin. Oncol. 2003, V.21, P.1174-1179[48] Reuschenbach M., Kloor M., Morak M., Wentzensen N., Germann A., Garbe Y., Tariverdian M., Findeisen P., Neumaier M., Holinski–Feder E. // Fam. Cancer. 2010, V.9, P.173-179[49] Lahue R.S., Au K.G., Modrich P. // Science. 1989, V.245, P.160-464[50] Balganesh T.S., Lacks S.A. // Journal of Bacteriology 1985, V.162, P.979-984[51] Radman M., Wagner R. // Annu. Rev. Genet. 1986, V.20, P.523-538[52] Li G.M. // Cell Res. 2008, V.18, P.85-98[53] Zhao J., Winkler M.E. // Journal of Bacteriology 2000, V.182, P.5025-5028[54] L. Fourrier, P. Brooks, J.M. Malinge // J. Biol. Chem. 2003, V.278, P.21267-21275[55] Lamers M.H., Perrakis A., Enzlin J.H., Winterwerp H.H.K., de Wind N., Sixma T.K. // Nature 2000, V.407, P.711-717[56] Wildenberg J., Meselson M. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1975, V.72, P.2202-2206[57] Wagner R., Meselson M. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1976, V.73, P.4135-4139[58] Lyons S.M., Schendel F. // Journal of Bacteriology 1984, V.159, P.421-423[59] Duppatla N.J., Rao D.N. // Prog. Nucleic Acid Res. Mol. Biol. 2006, V.81, P.1-49[60] Lu A.–L., Clark S., Modrich P. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1983, V.80, P.4639-4643[61] Glickman B.W. // Mutat. Res. 1979, V.61, P.153-162[62] Marinus M.G., Poteete A., Arraj J.A. // Gene. 1984, V.28, P.123-125[63] Gorman J., Chowdhury A., Surtees J.A., Shimada J., Reichman D.R., Alani E., Greene E.C. // Molecular Cell 2007, V.28, P.359-370[64] Nishant K.T., Plys A.J., Alani E. // Genetics. 2008, V.179, P.747-755[65] Claverys J.–P., Mejean P., Gasc A.–M., Sicard A.M. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1983, V.80, P.5956-5960[66] Yamaguchi M., Dao V., Modrich P. // J. Biol. Chem. 1998, V.273, P.9197-9201[67] Mechanic L.E., Frankel B.A., Matson S.W. // J. Biol. Chem. 2000, V.275, P.38337-38346[68] Matson S.W., Robertson A.B. // Nucleic Acids Res. 2006, V.34, P.4089-4097[69] Cooper D.L., Lahue R.S., Modrich P. // J. Biol. Chem. 1993, V.268, P.11823-11829[70] Viswanathan M., Burdett P., Baitinger C., Modrich P., Lovett S.T. // J. Biol. Chem. 2001, V.276, P.31053-31058[71] Han E.S., Cooper D.L., Persky N.S., Sutera V.A. Jr., Whitaker R.D., Montello M.L., Lovett I.O., S.T. I.O. // Nucleic Acids Res. 2006, V.34, P.1084-1091[72] Lohman T.M., Ferrari M.E. // Annu. Rev. Biochem. 1994, V.63, P.527-570[73] Bjornson K.P., Blackwell L. J., Sage H., Baitinger C., Allen D., Modrich P. // J. Biol. Chem. 2003, V.278, P.34667-34673[74] Kang J., Huang S., Blaser M.J. // Journal of Bacteriology 2005, V.187, P.3528-3537[75] Snowden T., Acharya S., Butz C., Berardini M., Fishel R. // Molecular Cell 2004, V.15, P.437-451[76] Hollingsworth N.M., Ponte L., Halsey C. // Genes Dev. 1995, №9, P.1728-1739[77] Culligan K.M., Meyer–Gauen G., Lyons–Weiler J., Hays J.B. // Nucleic Acids Res. 2000, V.28, P.463-471[78] Obmolova G., Ban C., Hsieh P., Yang W. // Nature 2000, V.407, P.703-710[79] Junop M.S., Obmolova G., Rausch K., Hsieh P., Yang W. // Molecular Cell 2001, V.7, P.1-12[80] Lamers M.H., Winterwerp H.H.K., Sixma T.K. // The EMBO Journal. 20003, V.22, P.746-756[81] Natrajan G., Lamers M.H., Enzlin J.H., Winterwerp H.H.K., Perrakis A., Sixma T.K. // Nucleic Acids Res. 2003, V.31, P.4814-4821[82] Alani E., Lee J.Y., Schofield M.J., Kijas A.W., Hsieh P., Yang W. // J. Biol. Chem. 2003, V.278, P.16088-16094[83] Lebbink J.H.G., Fish A., Reumer A., Natrajan G., Winterwerp H.H., Sixma T.K. // J. Biol. Chem. 2010, V.285, P.13131-13141[84] Lebbink J.H.G., Georgijevic D., Natrajan G., Fish A., Winterwerp H.H.K., Sixma T.K., de Wind N. // The EMBO J. 2006, V.25, P.409-419[85] Lamers M.H., Georgijevic D., Lebbink J.H., Winterwerp H.H., Agianian B., de Wind N., Sixma T.K. // J. Biol. Chem. 2004, V.279, P.43879-43885[86] Warren J.J., Pohlhaus T.J., Changela A., Iyer R.R., Modrich P.L., Beese L.S. // Molecular Cell 2007, V.26, P.579-592[87] Jiricny J. // Curr. Biol. 2000, V.10, P.788-790[88] Biswas I., Hsieh P. // J. Biol. Chem. 1997, V.272, P.13355-13364[89] Sixma T. K. // Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, V.11, P.47-52[90] Yamamoto A., Schofield M.J., Biswas I., Hsieh P. // Nucleic Acids Res. 2000, V.28, P.3564-3569[91] Junop M.S., Yang W., Funchain P., Clendenin W., Miller J.H. // DNA Repair (Amst). 2003, V.2, P.387-405[92] Hunter W.N., Brown T., Kneale G., Anand N.N., Rabinovich D., Kennard O. // J. Biol. Chem. 1987, V.262, P.9962-9970[93] Skelly J., Edwards K.J., Jenkins T.C., Neidle S. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, V.90, P.804-808[94] Werntges H., Steger G., Riesner D., Fritz H.J. // Nucleic Acids Res. 1986, V.14, P.3773-3790[95] Wang H., Yang Y., Schofield M.J., Du C., Fridman Y., Lee S.D., Larson E.D., Drummond J.T., Alani E., Hsieh P. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, V.100, P.14822-14827[96] Hirano M., Hirano T. // EMBO J. 2002, V.21, P.5733-5744[97] Verdon G., Albers S., van Oosterwijk N., Dijkstra B.W., Driessen A.J., Thunnissen A.M. // J. Mol. Biol. 2003, V.334, P.255-267[98] Gradia S., Subramanian D., Wilson T., Acharya S., Makhov A., Griffith J., Fishel R. // Molecular Cell 1999, V.3, P.255-261[99] Joshi A., Rao B.J. // Biochemistry. 2002, V.41, P.3654-3666[100] Hess M.T., Gupta R.D., Kolodner R.D. // J. Biol. Chem. 2002, V.277, P.25545-25553[101] Joseph N., Duppatla V., Rao D.N. // Prog. Nucleic Acid Res. Mol. Biol. 2006, V.81, P.1-49[102] Antony E., Hingorani M.M. // Biochemistry. 2004, V.43, P.13115-13128[103] Calmann M.A., Nowosielska A., Marinus M.G. // Nucleic Acids Res. 2005, V.33, P.1193-1200[104] Jeong C., Cho W.K., Song K.M., Cook C., Yoon T.Y., Ban C., Fishel R., Lee J.B. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2011, V.18, P.379-385[105] Cheng X., Blumenthal R.M. // Structure. 1996, V.4, P.639-645[107] Bischerour J., Chalmers R. // PLoS One. 2009, V.4[107] Gradia S., Acharya S., Fishel R. // Cell. 1997, V.91, P.995-1005[108] Fishel R. // Genes Dev. 1998, V.12, P.2096-2101[109] Antony E., Hingorani M.M. // Biochemistry. 2003, V.42, P.7682-7693[110] Martik D., Baitinger C., Modrich P. // J. Biol. Chem. 2004, V.279, P.28402-28410[111] Drotschmann K., Hall M.C., Shcherbakova P.V., Wang H., Erie D.A., Brownewell F.R., Kool E.T., Kunkel T.A. // Biol. Chem. 2002, V.383, P.969-975[112] Kijas A.W., Studamire B., Alani E. // J. Mol. Biol. 2003, V.331, P.123-138[113] Acharya S., Foster P.L., Brooks P., Fishel R. // Molecular Cell 2003, V.12, P.233-246[114] Bowers J., Sokolsky T., Quach T., Alani E. // J. Biol. Chem. 1999, V.274, P.16115-16125[115] Mukherjee S., Law S.M., Feig M. // Biophysical J. 2009, V.96, P.1707-1720[116] Polosina Y.Y., Cupples C.G. // Mutat. Res. 2010, V.705, P.228-238[117] Zhao N., Zhu F., Yuan F., Haick A.K., Fukushige S., Gu L., Her C. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008, V.370, P.338-343[118] Dherin C., Gueneau E., Francin M., Nunez M., Miron S., Liberti S.E., Rasmussen L.J., Zinn-Justin S., Gilquin B., Charbonnier J.B. // Mol. Cell. Biol. 2009, V.29, P.907-918[119] Kanao R., Hanaoka F., Masutani C. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2009, V.389, P.40-45[120] Bende S.M., Grafstrom R.H. // Nucleic Acids Res. 1991, V.19, P.1549-1555[121] Grilley M., Welsh K.M., Su S.S., Modrich P. // J. Biol. Chem. 1989, V.264, P.1000-1004[122] Ban C., Junop M., Yang W. // Cell. 1999, V.97, P.85-97[123] Ban C., Yang W. // Cell. 1998, V.95, P.541-552[124] Hu X., Machius M., Yang W. // FEBS Lett. 2003, V.544, P.268-273[125] Guarné A., Ramon–Maiques S., Wolff E.M., Ghirlando R., Hu X., Miller J.H., Yang W. // EMBO J. 2004, V.23, P.4134-4145[126] Pillon M.C., Lorenowicz J.J., Uckelmann M., Klocko A.D., Mitchell R.R., Chung Y.S., Modrich P., Walker G.C., Simmons L.A., Friedhoff P., Guarné A. // Molecular Cell 2010, V.39, P.145-511[127] Namadurai S., Jain D., Kulkarni D.S., Tabib C.R., Friedhoff P., Rao D.N., Nair D.T. // PloS One 2010, V.5, P.e13726-e13726[128] Kosinski J., Steindorf I., Bujnicki J.M., Giron-Monzon L., Friedhoff P. // J. Mol. Biol. 2005, V.351, P.895-909[129] Jones D.T. // J. Mol. Biol. 1999, V.292, P.195-202[130] Jun S.H., Kim T.G. // FEBS J. 2006, V.273, P.1609-1619[131] Sacho E.J., Kadyrov F.A., Modrich P., Kunkel T.A., Erie D.A. // Molecular Cell 2008, V.29, P.112-121[132] Spampinato C., Modrich P. // J. Biol. Chem. 200, V.275, P.9863-9869[133] Giron-Monzon L., Manelyte L., Ahrends R., Kirsch D., Spengler B., Friedhoff P. // J. Biol. Chem. 2004, V.279, P.49338-49345[134] Schofield M.J., Hsieh P. // Annu. Rev. Microbiol. 2003, V.57, P.579-608[135] Robertson A., Pattishall S.R. // J. Biol. Chem. 2006, V.281, P.8399-8408[136] Kadyrov F.A., Dzantiev L. // Cell. 2006, V.126, P.297-308[137] Ban C., Yang W. // EMBO J. 1998, V.17, P.1526-1534[138] Yang W. // Mutat. Res. 2000, V.460, P.245-256[139] Friedhoff P., Thomas E., Pingoud A. // J. Mol. Biol. 2003, V.325, P.285-297[140] Lee J.Y., Chang J., Joseph N., Ghirlando R., Rao D.N., Yang W. // Molecular Cell 2005, V.20, P.155-166[141] Toedt G.H., Krishnan R., Friedhoff P. // Nucleic Acids Res. 2003, V.31, P.819-825[142] Polosina Y.Y., Cupples C.G. // BioEssays. 2010, V.32, P.51-59[143] Mendillo M.L., Hargreaves V.V., Jamison J.W., Mo A.O., Li S., Putnam C.D., Woods V.L. Jr., Kolodner R.D. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, V.106, P.22223-22228[144] Winkler I., Marx A.D., Lariviere D., Heinze R.J., Cristovao M., Reumer A., Curth U., Sixma T.K., Friedhoff P. // J. Biol. Chem. 2011, V.286, P.17326-17337[145] Kolodner R.D., Mendillo M.L., Putnam C.D. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, V.104, P.12953-12964[146] Pluciennik A., Modrich P. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, V.104, P.12709-12713[147] Dzantiev L., Constantin N., Genschel J., Iyer R.R., Burgers M., Modrich P. // Molecular Cell 2004, V.15, P.31-41[148] Allen D.J., Makhov A., Grilley M., Taylor J., Thresher R., Modrich P., Griffith J.D. // EMBO J. 1997, V.16, P.4467-4476[149] Blackwell L.J., Martik D., Bjornson K., Bjornson E.S., Modrich P. J. // Biol. Chem. 1998, V.273, P.32055-32062[150] Blackwell L.J., Wang S., Modrich P. // J. Biol. Chem. 2001, V.276, P.33233-33240[151] Mazur D.J., Mendillo M.L., Kolodner R.D. // Molecular Cell 2006, V.22, P.39-49[152] Schofield M.J., Nayak S., Scott T.H., Du C., Hsieh P. // J. Biol. Chem. 2001, V.276, P.28291-28299[153] Modrich P. // Annu. Rev. Biochem. 1987, V.56, P.435-466[154] Elez M., Radman M., Matic I. // Nucleic Acids Res. 2012, V.40, P.3929-3938[155] Jiang Y., Marszalek E. // EMBO J. 2011, V.30, P.2881-2893[156] Heinze R.J., Sekerina S., Winkler I., Biertümpfel C., Oretskaya T.S., Kubareva E., Friedhoff P. // Mol. Biosyst. 2012, V.8, P.1861-1864