Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1053910.32607/20758251-2014-6-2-19-30ReviewsОбзорыResearch ArticleBiotechnological approaches to creation of hypoxia and anoxia tolerant plantsБиотехнологические подходы в создании растений, толерантных к гипоксии и аноксииVartapetianB. B.ВартапетянБ. Б.
Russian Federation
borisvartapet@ippras.ruDolgikhY. I.ДолгихЮ. И.
Russian Federation
borisvartapet@ippras.ruPolyakovaL. I.ПоляковаЛ. И.
Russian Federation
borisvartapet@ippras.ruChichkovaN. V.ЧичковаН. В.
Russian Federation
borisvartapet@ippras.ruVartapetianА. B.ВартапетянА. Б.
Russian Federation
borisvartapet@ippras.ruTimiryazev Institute of Plant Physiology, Russian Academy of SciencesИнститут физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАНA.N.Belozersky Institute of Physico-Chemical Biology Moscow State UniversityНаучно-исследовательский институт физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова1506201462VOL 6, NO2 (2014)ТОМ 6, №2 (2014)193017012020Copyright ©; 2014, Vartapetian B.B., Dolgikh Y.I., Polyakova L.I., Chichkova N.V., Vartapetian А.B.Copyright ©; 2014, Вартапетян Б.Б., Долгих Ю.И., Полякова Л.И., Чичкова Н.В., Вартапетян А.Б.2014Vartapetian B.B., Dolgikh Y.I., Polyakova L.I., Chichkova N.V., Vartapetian А.B.Вартапетян Б.Б., Долгих Ю.И., Полякова Л.И., Чичкова Н.В., Вартапетян А.Б.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10539

The present work provides results of a number of biotechnological studies aimed at creating cell lines and entire plants resistant to anaerobic stress. Developed biotechnological approaches were based on earlier fundamental researches into anaerobic stress in plants, so “Introduction” briefly covers the importance of the problem and focuses on works considering two main strategies of plants adaptation to anaerobic stress. Those are adaptation at molecular level where key factor is anaerobic metabolism of energy (true tolerance) and adaptation of the entire plant via formation of aerenchyma and facilitated transportation of oxygen (apparent tolerance). Thus, sugarcane and wheat cells resistant to anaerobic stress were obtained through consecutive in vitro selection under conditions of anoxia and absence of exogenous carbohydrates. Tolerant wheat cells were used to regenerate entire plants of higher resistance to root anaerobiosis. It has been demonstrated that cells tolerance to anoxia is significantly supported by their ability to utilize exogenous nitrate. Cells tolerance established itself at the genetic level and was inherited by further generations. Apart from that, other successful attempts to increase tolerance of plants to anaerobic stress by means of stimulation of glycolysis and overexpression of genes responsible for cytokinin synthesis and programmed cell death are also discussed. The presented data proved the notion of two main strategies of plants adaptation to anaerobic stress proposed earlier on the base of fundamental studies.

Представлены результаты ряда работ, направленных на создание клеточных линий, а также целых растений, устойчивых к анаэробному стрессу. В основу разработанных биотехнологических подходов легли более ранние фундаментальные исследования анаэробного стресса растений, поэтому во «Введении» кратко отмечена актуальность самой проблемы, подчеркнуто значение работ, в которых рассмотрены две главные стратегии адаптации растений к анаэробному стрессу - адаптации на молекулярном уровне, в которой ключевую роль играет анаэробный энергетический метаболизм (истинная толерантность), и адаптации на уровне целого организма растений путем формирования аэренхимы и облегченного транспорта кислорода (кажущаяся толерантность). Так, путем ступенчатой клеточной селекции in vitro, проведенной в условиях аноксии в отсутствие экзогенных углеводов, были выделены толерантные к анаэробному стрессу клетки сахарного тростника и пшеницы. Из толерантных клеток пшеницы были регенерированы целые растения, более устойчивые к корневому анаэробиозу. Показано, что в толерантности клеток к аноксии существенную роль играет способность более активно утилизировать экзогенный нитрат. Толерантность клеток закреплялась на генном уровне и передавалась в ряду поколений. Рассмотрены также другие успешные попытки повысить толерантность растений к анаэробному стрессу путем сверхэкспрессии генов, ответственных за синтез цитокинина и за программированную клеточную смерть, а также благодаря стимуляции гликолиза. Представленные данные подтвердили концепцию о двух главных стратегиях адаптации растений к анаэробному стрессу, выдвинутую ранее на основе фундаментальных исследований.

anaerobic stressgrowth indexin vitro cell selectionprogrammed cell deathtransgenic plantsmitochondrial ultrastructureанаэробный стрессиндекс ростаклеточная селекция in vitroпрограммированная клеточная смертьтрансгенные растенияультраструктура митохондрий[1] Jackson M.B., Ishizawa K., Ito O. // Ann. Bot. 2009, V.103, P.137-142[2] Visser E.J.W., Voesenec L.A.C.J., Vartapetian B.B., Jackson M.B. // Ann. Bot. 2003, V.91, P.107-109[3] Maltby E., Jackson M.B., Davies D.D., Lambers H. // Plant life under oxygen deprivation: ecology, physiology and biochemistry.The Hague: SPB Academic 1991, P.3-21[4] Setter T.L., Waters I., Sharma S.K., Sing K.N., Kulshreshtha N., Yaduvanshi N.P.S., Ram P.C., Singh B.N., Rane J., McDonald G. // Ann. Bot. 2009, V.103, P.221-235[5] Perata P., Armstrong W., Voesenec L.A.C.J. // New Phytol. 2011, V.190, №2, P.269-273[6] Smucker A.L.M., Allmaras R.R., Buxton D.R., Shibles R., Forsberg R.A., Blad B.L., Asay K.H., Paulsen G.M., Wilson R.F. // Internat. Crop Sci. I. Madison, Wisconsin: Crop Sci. Soc. America 1993, P.727-731[7] Andrews C.J.A. // Ann. Bot. 1997. V. 79. Suppl. A. P.87-92[8] Knee M., Jackson M.B., Davies D.D., Lambers H. // Plant life under oxygen deprivation: ecology, physiology and biochemistry. The Hague: SPB Academic 1991, P.229-243[9] Hook D.D., Crawford R.M.M., Arbor Ann. // Arbor Ann. Plant life in anaerobic environments. Science, Ist and 2nd eds 1978, 1980 1980[10] Crawford R.M.M. // Plant life in aquatic and amphibious habitats Oxford: Blackwell 1987[11] Hook D.D., McKee W.H., Smith Jr. H.K., Gregory J., Burrell V.G., DeVoe Ir. M.R., Solka R.E., Gilbert S., Banks R., Stolzy L.H., Brooks C., Matthews T.D., Shear T.H. // The ecology and management of wetlands London: Croom Helm 1988[12] Jackson M.B., Davies D.D., Lambers H. // Plant life under oxygen deprivation. The Hague: SPB Academic 1991[13] Jackson M.B., Black C.R. // Interacting stresses on plants in a changing climate. NATO ASI Ser. Berlin: Springer-Verlag 1993[14] Crawford R.M.M., Hendry G.A.F., Goodman B.A. // Oxygen and environmental stress in plants. Edinburgh: Proc. Royal Soc. Edinburgh Ser. B. 1994, V.102[15] Vartapetian B.B., Hook D.D., Crawford R.M.M. // Ann Arbor. Plant life in anaerobic environments Michigan: Science. 1980, P.1-12[16] Vartapetian B.B., Andreeva I.N., Kursanov A.L. // Nature (London). 1974, V.248, №445, P.258-259[17] Vartapetian B.B., Sachs M.M., Fagerstedt K. // Plant Stress. 2008, V.2, №1, P.1-19[18] Magneschi L., Perata P. // Ann. Bot. 2009, V.103, P.181-196[19] Steffens B., Gesrt T., Sauter M. // New Phyt. 2011, V.190, №2, P.369-378[20] Jackson M.B., Ram P.C. // Ann. Bot. 2003, V.91, №Spec. Issue, P.227-241[21] Vartapetian B.B., Andreeva I.N., Kozlova G.I., Agapova L.P. // Protoplasma. 1977, V.93, P.243-256[22] Vartapetian B.B., Andreeva I.N., Generozova I.P., Polyakova L.I., Maslova I.P., Dolgikh Y.I., Stepanova A.Y. // Ann. Bot. 2003, V.91, P.155-172[23] Zhang Q., Greenway H. // J. Exp. Bot. 1994, V.45, P.567-575[24] Perata P., Guglielminetti L., Alpi A. // Ann. Bot. 1997, V.79, P.49-56[25] Stepanova A.Yu., Polyakova L.I., Dolgikh Yu.I., Vartapetian B.B. // Russ. J. Plant Physiol. 2002, V.49, P.406-412[26] Tereshonok D., Stepanova A., Dolgikh Yu.I., Osipova E., Belyaev D., Vartapetian B. B. // Plant Stress. 2010, V.4, №1, P.79-82[27] Stepanova A.Yu., Dolgikh Yu.I., Vartapetian B.B. // Biotechnology (Russ.). 2010. N 2010, №3, P.1-6[28] Vartapetian B. B., Polyakova L.I., Stepanova A.Yu., Dolgikh Yu.I. // Russ. J. Plant Physiol. 2012, V.59, P.741-747[29] Bucher M., Brändle R., Kuhlemeier C. // EMBO J. 1994, V.13, P.2755-2763[30] Tadege M., Brändle R., Kuhlemeier C. // Plant J. 1998, V.14, P.327-335[31] Quimio C.A., Torrizo L.B., Setter T.L., Ellis M., Grover A., Abrigo E.M., Oliva N.P., Ella E.S., Carpena A.L., Ito O. // Plant Phys. 2000, V.156, P.516-521[32] Ismond K.P., Dolferus R., Pauw M.D., Dennis E.S., Good A.G. // J. Plant Phys. 2003, V.132, P.1292-1302[33] Tereshonok D.V., Stepanova A.Yu., Dolgikh Yu.I., Osipova E.S., Belyaev D.V., Kudoyarova G.R., Vysotskaya L.B., Vartapetian B.B. // Russ. J. Plant Physiol. 2011, V.58, P.799-807[34] Romanov G.A. // Russ. J. Plant Physiol. 2009, V.56, P.268-290[35] Lomin S.N., Krivosheev D.M., Steklov M.Yu., Osolodkin D.I., Romanov G.A. // Acta Naturae 2012, V.4, №3, P.31-45[36] Chichkova N.V., Kim S.H., Titova E.S., Kalkum M., Morozov V.S., Rubtsov Y.P., Kalinina N.O., Taliansky M.E., Vartapetian A.B. // Plant Cell. 2004, V.16, P.157-171[37] Chichkova N.V., Shaw J., Galiullina R.A., Drury G.E., Tuzhikov A.I., Kim S.H., Kalkum M., Hong T.B., Gorshkova E.N., Torrance L., Vartapetian A.B., Taliansky M. // EMBO J. 2010, V.29, №6, P.1149-1161[38] Vartapetian A.B., Tuzhikov A.I., Chichkova N.V., Taliansky M., Wolpert T.J. // Cell Death Differ. 2011, V.18, P.1289-1297[39] Reggiani R., Brambilla I., Bertani A. // J. Exp. Bot. 1985, V.36, P.1193-1199[40] Botrel A., Magne C., Kaiser W. // Plant Phys. Biochem. 1996, V.34, P.645-652[41] Fan T.W.M., Higashi R.M., Frenkiel T., Lane A.N. // J. Exp. Bot. 1997, V.48, P.1655-1666[42] Botrel A., Kaiser W. // Planta. 1997, V.201, P.496-501[43] Oberson I., Pavelic D., Braendle R., Rawyler A. // Plant Phys. 1999, V.155, P.792-794[44] Vartapetian B.B., Polyakova L.I., Svensson O.L. // Mitochondria: Structure, Functions and Dysfunctions. USA: Nova Publ. 2010, P.955-966[45] Igamberdiev A.U., Hill R.D. // J. Exp. Bot. 2004, V.55, P.2473-2482[46] Igamberdiev A.U., Hill R.D. // Ann. Bot. 2009, V.103, P.259-268[47] Stoimenova M., Igamberdiev A.I., Gupta K.J., Hill R.D. // Planta. 2007, V.226, P.465-474[48] Xia J.H., Saglio P. // Plant Phys. 1990, V.93, P.453-459[49] Waters I., Kuiper P.J.C., Watkin E., Greenway H. // J. Exp. Bot. 1991, V.42, P.1427-1435[50] Waters I., Morell S., Greenway H., Colmer T.D. // J. Exp. Bot. 1991, V.42, P.1437-1447[51] Hole D.J., Cobb B.G., Hole P., Drew M.C. // J. Plant Phys. 1992, V.99, P.213-218[52] Xia J.-H., Saglio P. H., Roberts J.K.M. // J. Plant Phys. 1995, V.108, P.589-595[53] Ricard B., van Toai T., Chourey P., Saglio P.H. // J. Plant Phys. 1998, V.116, P.1323-1331[54] Sato T., Harada T., Ischizawa K. // J. Exp. Bot. 2002, V.53, P.1847-1856[55] Loreti E., Alpi A., Perata P. // Plant Phys. 2003, V.50, P.737-742[56] Voesenek L.A.C.J., Benschop J.J., Bou J., Cox M.C.H., Groeneveld H.W., Millenaar F.F., Vreburg R.A.M., Peeters A.J.M. // Ann. Bot. 2003, V.91, P.205-211[57] Magneschi L., Perata P. // Ann. Bot. 2009, V.103, P.181-196[58] Trought M.C.T., Drew M.C. // Plant Soil. 1980, V.54, P.77-94[59] Singh S., Letham D.S., Palni L.M.S. // Phys. Plant. 1992, V.86, P.388-397[60] Zhang J., van Toai T., Huynh L., Preiszner J. // Mol. Breed. 2000, V.6, P.135-144[61] Hoeberichts F.A., Woltering E.J. // BioEssays. 2003, V.25, №1, P.47-57[62] Williams B., Dickman M. // Mol. Plant Pathol. 2008, V.9, №4, P.531-544[63] Reape T.J., McCabe P.F. // New Phytol. 2008, V.180, №1, P.13-26[64] Reape T.J., McCabe P.F. // Apoptosis. 2010, V.15, №3, P.249-256[65] Zhang J., Teng C., Liang Y. // Protein Cell. 2011, V.2, №10, P.837-844[66] Van Doorn W.G., Beers E.P., Daugl J.L., Franklin-Tong V.E., Gallois P., Hara-Nishimura I., Jones A.M., Kawai-Yamada M., Lam E., Mundy J. // Cell Death Differ. 2011, V.18, №8, P.1241-1246[67] Fomicheva A.S., Tuzhikov A.I., Beloshistov R.E., Trusova S.V., Galiullina R.A., Mochalova L.V., Chichkova N.V., Vartapetian A.B. // Biochemistry (Moscow). 2012, V.77, №13, P.1452-1464[68] Chichkova N.V., Galiullina R.A., Taliansky M.E., Vartapetian A.B. // Plant Stress. 2008, V.2, P.89-95[69] Tuzhikov A.I., Vartapetian B.B., Vartapetian A.B., Chichkova N.V., Venkateswarla B., Shanker A. // Abiotic stress response in plants physiological, biochemical and genetic perspectives, Rijeka: Intech-Open Access Publ. 2011, P.183-195[70] Chichkova N.V., Tuzhikov A.I., Taliansky M., Vartapetian A.B. // Phys. Plant. 2012, V.145, P.77-84