Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1049910.32607/20758251-2015-7-1-19-36ReviewsОбзорыResearch ArticleModel Systems of Motor Neuron Diseases As a Platform for Studying Pathogenic Mechanisms and Searching for Therapeutic AgentsМодельные системы болезней двигательных нейронов - платформа для изучения механизмов патогенеза и поиска терапевтических средствeValetdinovaK. R.ВалетдиноваK. Р.
Russian Federation
zakian@bionet.nsc.ruMedvedevS. P.МедведевС. П.
Russian Federation
zakian@bionet.nsc.ruZakianS. M.ЗакиянС. M.
Russian Federation
zakian@bionet.nsc.ruInstitute of Cytology and GeneticsИнститут цитологии и генетики СО РАНInstitute of Chemical Biology and Fundamental MedicineИнститут химической биологии и фундаментальной медицины СО РАНMeshalkin Novosibirsk State Research Institute of Circulation PathologyНовосибирский научно-исследовательский институт патологии кровообращения им. акад. Е.Н. Мешалкина МЗ РФNovosibirsk State UniversityНовосибирский государственный университет1503201571VOL 7, NO1 (2015)ТОМ 7, №1 (2015)193617012020Copyright ©; 2015, Valetdinova K.R., Medvedev S.P., Zakian S.M.Copyright ©; 2015, Валетдинова K.Р., Медведев С.П., Закиян С.M.2015Valetdinova K.R., Medvedev S.P., Zakian S.M.Валетдинова K.Р., Медведев С.П., Закиян С.M.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10499

Over the past 30 years, many molecular genetic mechanisms underlying motor neuron diseases (MNDs) have been discovered and studied. Among these diseases, amyotrophic lateral sclerosis (ALS), which causes the progressive degeneration and death of central and peripheral motor neurons, and spinal muscular atrophy (SMA), which is one of the inherited diseases that prevail among hereditary diseases in the pattern of child mortality, hold a special place. These diseases, like most nerve, neurodegenerative, and psychiatric diseases, cannot be treated appropriately at present. Artificial model systems, especially those that are based on the use of embryonic stem cells (ESCs) and induced pluripotent stem cells (iPSCs), are of paramount importance in searching for adequate therapeutic agents, as well as for a deep understanding of the MND pathogenesis. This review is mainly focused on the recent advance in the development of and research into cell and animal models of ALS and SMA. The main issues concerning the use of cellular technologies in biomedical applications are also described.

За последние 30 лет были открыты и изучены многие молекулярно-генетические механизмы, лежащие в основе болезней моторных нейронов (БМН). Среди этих болезней особое место занимают боковой амиотрофический склероз (БАС), при котором происходит прогрессирующая дегенерация и гибель центральных и периферических двигательных нейронов, и спинальная мышечная атрофия (СМА), одно из наследственных заболеваний, которое лидирует среди наследственных болезней в структуре детской смертности. Эти заболевания, как и большинство нервных, нейродегенеративных и психических болезней, не поддаются лечению на настоящий момент. Большое значение для поиска адекватных терапевтических средств, а также глубокого понимания патогенеза БМН имеют искусственные модельные системы, особенно основанные на использовании эмбриональных стволовых клеток (ЭСК) и индуцированных плюрипотентных стволовых клеток (ИПСК). Данный обзор в основном посвящен последним достижениям в области создания и изучения клеточных и животных моделей БАС и СМА. Рассмотрены также основные проблемы, касающиеся использования клеточных технологий в биомедицинских целях.

amyotrophic lateral sclerosisinduced pluripotent stem cellsmotor neuronsspinal muscular atrophyembryonic stem cellsбоковой амиотрофический склерозиндуцированные плюрипотентные стволовые клеткимоторные нейроныспинальная мышечная атрофияэмбриональные стволовые клеткиThis work was funded under the program of the Russian Academy of Sciences “Basic Sciences to Medicine” 2.1.7.Работа финансировалась в рамках программы РАН «Фундаментальные науки – медицине» 2.1.7.[1] Andersen P.M., Al-Chalabi A. // Nat. Rev. Neurol. 2011, V.7, №11, P.603-615[2] Faravelli I., Bucchia M., Rinchetti P., Nizzardo M., Simone C., Frattini E., Corti S. // Stem Cell Res. Ther. 2014, V.5, №4, P.87[3] Simone C., Nizzardo M., Rizzo F., Ruggieri M., Riboldi G., Salani S., Bucchia M., Bresolin N., Comi G.P., Corti S. // Stem Cell Repts. 2014, V.3, №2, P.297-311[4] Boiani M., Scholer H.R. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2005, V.6, №11, P.872-884[5] Tesar P.J., Chenoweth J.G., Brook F.A., Davies T.J., Evans E.P., Mack D.L., Gardner R.L., Mckay R.D. // Nature 2007, V.448, №7150, P.196-199[6] Thomson J.A., Itskovitz-Eldor J., Shapiro S.S., Waknitz M.A., Swiergiel J.J., Marshall V.S., Jones J.M. // Science. 1998, V.282, №5391, P.1145-1147[7] Takahashi K., Yamanaka S. // Cell. 2006, V.126, №4, P.663-676[8] Lunn J.S., Sakowski S.A., Federici T., Glass J.D., Boulis N.M., Feldman E.L. // Regen. Med. 2011, V.6, №2, P.201-213[9] Amemori T., Romanyuk N., Jendelova P., Herynek V., Turnovcova K., Prochazka P., Kapcalova M., Cocks G., Price J., Sykova E. // Stem Cell Res. Ther. 2013, V.4, №3, P.68[10] Rossi F., Cattaneo E. // Nat. Rev. Neurosci. 2002, V.3, №5, P.401-409[11] Rosser A.E., Zietlow R., Dunnett S.B. // Curr. Opin. Neurol. 2007, V.20, №6, P.688-692[12] Klein S.M., Behrstock S., Mchugh J., Hoffmann K., Wallace K., Suzuki M., Aebischer P., Svendsen C.N. // Hum. Gene Ther. 2005, V.16, №4, P.509-521[13] Mulder D.W. // Adv. Neurol. 1982, V.36, P.15-22[14] Gordon P.H. // Aging Dis. 2013, V.4, №5, P.295-310[15] Mcguire V., Longstreth W.T., Jr. I.O., Koepsell T.D., van Belle G. // Neurology. 1996, V.47, №2, P.571-573[16] Logroscino G., Traynor B.J., Hardiman O., Chio A., Mitchell D., Swingler R.J., Millul A., Benn E., Beghi E. // J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2010, V.81, №4, P.385-390[17] Marin B., Hamidou B., Couratier P., Nicol M., Delzor A., Raymondeau M., Druet-Cabanac M., Lautrette G., Boumediene F., Preux P.M. // Eur. J. Neurol. 2014, V.21, №10, P.1292-300[18] Kurtzke J.F. // Adv. Neurol. 1991, V.56, P.245-270[19] Papapetropoulos S. // Neurochem. Int. 2007. V. 50. № 7-8. 2007, V.50, №7-8, P.998-1003[20] Caller T.A., Field N.C., Chipman J.W., Shi X., Harris B.T., Stommel E.W. // Amyotroph. Lateral Scler. 2012, V.13, №1, P.25-32[21] Vinceti M., Bottecchi I., Fan A., Finkelstein Y., Mandrioli J. // Rev. Environ. Health. 2012, V.27, №1, P.19-41[22] Wang H., O’reilly E.J., Weisskopf M.G., Logroscino G., Mccullough M.L., Thun M.J., Schatzkin A., Kolonel L.N., Ascherio A. // Arch. Neurol. 2011, V.68, №2, P.207-213[23] Pupillo E., Messina P., Logroscino G., Zoccolella S., Chio A., Calvo A., Corbo M., Lunetta C., Micheli A., Millul A. // Eur. J. Neurol. 2012, V.19, №12, P.1509-1517[24] Huisman M.H., Seelen M., De Jong S.W., Dorresteijn K.R., van Doormaal P.T., van Der Kooi A.J., De Visser M., Schelhaas H.J., van Den Berg L.H., Veldink J.H. // J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2013, V.84, №9, P.976-981[25] Macgowan D.J., Scelsa S.N., Waldron M. // Neurology. 2001, V.57, №6, P.1094-1097[26] Steele A.J., Al-Chalabi A., Ferrante K., Cudkowicz M.E., Brown R.H., Jr. I.O., Garson J.A. // Neurology. 2005, V.64, №3, P.454-458[27] Abel O., Powell J.F., Andersen P.M., Al-Chalabi A. // Hum. Mutat. 2012, V.33, №9, P.1345-1351[28] Dejesus-Hernandez M., Mackenzie I.R., Boeve B.F., Boxer A.L., Baker M., Rutherford N.J., Nicholson A.M., Finch N.A., Flynn H., Adamson J. // Neuron. 2011, V.72, №2, P.245-256[29] Majounie E., Renton A.E., Mok K., Dopper E.G., Waite A., Rollinson S., Chio A., Restagno G., Nicolaou N., Simon-Sanchez J. // Lancet Neurol. 2012, V.11, №4, P.323-330[30] Renton A.E., Majounie E., Waite A., Simon-Sanchez J., Rollinson S., Gibbs J.R., Schymick J.C., Laaksovirta H., van Swieten J.C., Myllykangas L. // Neuron. 2011, V.72, №2, P.257-268[31] Rosen D.R. // Nature 1993, V.364, №6435, P.362[32] Sreedharan J., Blair I.P., Tripathi V.B., Hu X., Vance C., Rogelj B., Ackerley S., Durnall J.C., Williams K.L., Buratti E. // Science. 2008, V.319, №5870, P.1668-1672[33] Vance C., Rogelj B., Hortobagyi T., De Vos K.J., Nishimura A.L., Sreedharan J., Hu X., Smith B., Ruddy D., Wright P. // Science. 2009, V.323, №5918, P.1208-1211[34] Kwiatkowski T.J., Jr. I.O., Bosco D.A., Leclerc A.L., Tamrazian E., Vanderburg C.R., Russ C., Davis A., Gilchrist J., Kasarskis E.J., Munsat T. // Science. 2009, V.323, №5918, P.1205-1208[35] Greenway M.J., Andersen P.M., Russ C., Ennis S., Cashman S., Donaghy C., Patterson V., Swingler R., Kieran D., Prehn J. // Nat. Genet. 2006, V.38, №4, P.411-413[36] Maruyama H., Morino H., Ito H., Izumi Y., Kato H., Watanabe Y., Kinoshita Y., Kamada M., Nodera H., Suzuki H. // Nature 2010, V.465, №7295, P.223-226[37] Johnson J.O., Mandrioli J., Benatar M., Abramzon Y., van Deerlin V.M., Trojanowski J.Q., Gibbs J.R., Brunetti M., Gronka S., Wuu J. // Neuron. 2010, V.68, №5, P.857-864[38] Mackenzie I.R., Rademakers R., Neumann M. // Lancet Neurol. 2010, V.9, №10, P.995-1007[39] Lagier-Tourenne C., Polymenidou M., Cleveland D.W. // Human Molecular Genetics 2010, V.19, №1, P.46-64[40] Halawani D., Latterich M. // Molecular Cell 2006, V.22, №6, P.713-717[41] Al-Sarraj S., King A., Troakes C., Smith B., Maekawa S., Bodi I., Rogelj B., Al-Chalabi A., Hortobagyi T., Shaw C.E. // Acta Neuropathol. 2011, V.122, №6, P.691-702[42] Miller R.G., Mitchell J.D., Lyon M., Moore D.H. // Cochrane Database Syst Rev. 2007. 2007, №1, P.CD001447[43] Feiguin F., Godena V.K., Romano G., D’ambrogio A., Klima R., Baralle F.E. // FEBS Lett. 2009, V.583, №10, P.1586-1592[44] Laird A.S., van Hoecke A., De Muynck L., Timmers M., van Den Bosch L., van Damme P., Robberecht W. // PLoS One. 2010, V.5, №10, P.e13368[45] Kraemer B.C., Schuck T., Wheeler J.M., Robinson L.C., Trojanowski J.Q., Lee V.M., Schellenberg G.D. // Acta Neuropathol. 2010, V.119, №4, P.409-419[46] Johnson B.S., Snead D., Lee J.J., Mccaffery J.M., Shorter J., Gitler A.D. // J. Biol. Chem. 2009, V.284, №30, P.20329-20339[47] Arnold E.S., Ling S.C., Huelga S.C., Lagier-Tourenne C., Polymenidou M., Ditsworth D., Kordasiewicz H.B., Mcalonis-Downes M., Platoshyn O., Parone P.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013, V.110, №8, P.E736-E745[48] Stallings N.R., Puttaparthi K., Luther C.M., Burns D.K., Elliott J.L. // Neurobiol. Dis. 2010, V.40, №2, P.404-414[49] Wegorzewska I., Bell S., Cairns N.J., Miller T.M., Baloh R.H. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009, V.106, №44, P.18809-18814[50] Wils H., Kleinberger G., Janssens J., Pereson S., Joris G., Cuijt I., Smits V., Ceuterick-De Groote C., Van Broeckhoven C., Kumar-Singh S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010, V.107, №8, P.3858-3863[51] Zhou H., Huang C., Chen H., Wang D., Landel C.P., Xia P.Y., Bowser R., Liu Y.J., Xia X.G. // PLoS Genet. 2010, V.6, №3, P.e1000887[52] Uchida A., Sasaguri H., Kimura N., Tajiri M., Ohkubo T., Ono F., Sakaue F., Kanai K., Hirai T., Sano T. // Brain.2012. V. 135. 2012, V.135, Pt3, P.833-846[53] Hicks G.G., Singh N., Nashabi A., Mai S., Bozek G., Klewes L., Arapovic D., White E.K., Koury M.J., Oltz E.M. // Nat. Genet. 2000, V.24, №2, P.175-179[54] Kuroda M., Sok J., Webb L., Baechtold H., Urano F., Yin Y., Chung P., De Rooij D.G., Akhmedov A., Ashley T. // EMBO J. 2000, V.19, №3, P.453-462[55] Fujii R., Okabe S., Urushido T., Inoue K., Yoshimura A., Tachibana T., Nishikawa T., Hicks G.G., Takumi T. // Curr. Biol. 2005, V.15, №6, P.587-593[56] Mitchell J.C., Mcgoldrick P., Vance C., Hortobagyi T., Sreedharan J., Rogelj B., Tudor E.L., Smith B.N., Klasen C., Miller C.C. // Acta Neuropathol. 2013, V.125, №2, P.273-288[57] Huang C., Zhou H., Tong J., Chen H., Liu Y.J., Wang D., Wei X., Xia X.G. // PLoS Genet. 2011, V.7, №3, P.e1002011[58] Chen H., Qian K., Du Z., Cao J., Petersen A., Liu H., Blackbourn L.W.T., Huang C.L., Errigo A., Yin Y. // Cell Stem Cell. 2014, V.14, №6, P.796-809[59] Kiskinis E., Sandoe J., Williams L.A., Boulting G.L., Moccia R., Wainger B.J., Han S., Peng T., Thams S., Mikkilineni S. // Cell Stem Cell. 2014, V.14, №6, P.781-795[60] Wainger B.J., Kiskinis E., Mellin C., Wiskow O., Han S.S., Sandoe J., Perez N.P., Williams L.A., Lee S., Boulting G. // Cell Rep. 2014, V.7, №1, P.1-11[61] Yang Y.M., Gupta S.K., Kim K.J., Powers B.E., Cerqueira A., Wainger B.J., Ngo H.D., Rosowski K.A., Schein P.A., Ackeifi C.A. // Cell Stem Cell. 2013, V.12, №6, P.713-726[62] Koh S.H., Baek W., Kim S.H. // Neurol. Res. Int. 2011, V.2011, P.205761[63] Hetman M., Xia Z. // Acta Neurobiol Exp. (Wars). 2000, V.60, №4, P.531-545[64] Linseman D.A., Butts B.D., Precht T.A., Phelps R.A., Le S.S., Laessig T.A., Bouchard R.J., Florez-Mcclure M.L., Heidenreich K.A. // J. Neurosci. 2004, V.24, №44, P.9993-10002[65] Serio A., Bilican B., Barmada S.J., Ando D.M., Zhao C., Siller R., Burr K., Haghi G., Story D., Nishimura A.L. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013, V.110, №12, P.4697-4702[66] Di Giorgio F.P., Carrasco M.A., Siao M.C., Maniatis T., Eggan K. // Nat. Neurosci. 2007, V.10, №5, P.608-614[67] Ling S.C., Polymenidou M., Cleveland D.W. // Neuron. 2013, V.79, №3, P.416-438[68] Bilican B., Serio A., Barmada S.J., Nishimura A.L., Sullivan G.J., Carrasco M., Phatnani H.P., Puddifoot C.A., Story D., Fletcher J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012, V.109, №15, P.5803-5808[69] Egawa N., Kitaoka S., Tsukita K., Naitoh M., Takahashi K., Yamamoto T., Adachi F., Kondo T., Okita K., Asaka I. // Sci. Transl. Med. 2012, V.4, №145, P.145ra104[70] Nishimura A.L., Shum C., Scotter E.L., Abdelgany A., Sardone V., Wright J., Lee Y.B., Chen H.J., Bilican B., Carrasco M. // PLoS One. 2014, V.9, №3, P.e91269[71] Sareen D., O’rourke J.G., Meera P., Muhammad A.K., Grant S., Simpkinson M., Bell S., Carmona S., Ornelas L., Sahabian A. // Sci. Transl. Med. 2013, V.5, №208, P.208ra149[72] Buratti E., Brindisi A., Giombi M., Tisminetzky S., Ayala Y.M., Baralle F.E. // J. Biol. Chem. 2005, V.280, №45, P.37572-37584[73] Kim H.J., Kim N.C., Wang Y.D., Scarborough E.A., Moore J., Diaz Z., Maclea K.S., Freibaum B., Li S., Molliex A. // Nature 2013, V.495, №7442, P.467-473[74] Xu Z., Poidevin M., Li X., Li Y., Shu L., Nelson D.L., Li H., Hales C.M., Gearing M., Wingo T.S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013, V.110, №19, P.7778-7783[75] Burkhardt M.F., Martinez F.J., Wright S., Ramos C., Volfson D., Mason M., Garnes J., Dang V., Lievers J., Shoukat-Mumtaz U. // Mol. Cell Neurosci. 2013, V.56, P.355-364[76] Burghes A.H., Beattie C.E. // Nat. Rev. Neurosci. 2009, V.10, №8, P.597-609[77] Lunn M.R., Wang C.H. // Lancet. 2008, V.371, №9630, P.2120-2133[78] Monani U.R. // Neuron. 2005, V.48, №6, P.885-896[79] Emery A.E. // J. Med. Genet. 1971, V.8, №4, P.481-495[80] Hahnen E., Forkert R., Marke C., Rudnik-Schoneborn S., Schonling J., Zerres K., Wirth B. // Human Molecular Genetics 1995, V.4, №10, P.1927-1933[81] Lefebvre S., Burglen L., Reboullet S., Clermont O., Burlet P., Viollet L., Benichou B., Cruaud C., Millasseau P., Zeviani M. // Cell. 1995, V.80, №1, P.155-165[82] Burglen L., Lefebvre S., Clermont O., Burlet P., Viollet L., Cruaud C., Munnich A., Melki J. // Genomics. 1996, V.32, №3, P.479-482[83] Cartegni L., Hastings M.L., Calarco J.A., De Stanchina E., Krainer A.R. // Am. J. Hum. Genet. 2006, V.78, №1, P.63-77[84] Kashima T., Manley J.L. // Nat. Genet. 2003, V.34, №4, P.460-463[85] Campbell L., Potter A., Ignatius J., Dubowitz V., Davies K. // Am. J. Hum. Genet. 1997, V.61, №1, P.40-50[86] Mailman M.D., Heinz J.W., Papp A.C., Snyder P.J., Sedra M.S., Wirth B., Burghes A.H., Prior T.W. // Genet. Med. 2002, V.4, №1, P.20-26[87] Rodrigues N.R., Owen N., Talbot K., Patel S., Muntoni F., Ignatius J., Dubowitz V., Davies K.E. // J. Med. Genet. 1996, V.33, №2, P.93-96[88] Zheleznyakova G.Y., Kiselev A.V., Vakharlovsky V.G., Rask-Andersen M., Chavan R., Egorova A.A., Schioth H.B., Baranov V.S. // BMC Med. Genet. 2011, V.12, P.96[89] Munsat T.L., Davies K.E. // Neuromuscul. Disord. 1992, V.2, №5-6, P.423-428[90] Akten B., Kye M.J., Hao Le T., Wertz M.H., Singh S., Nie D., Huang J., Merianda T.T., Twiss J.L., Beattie C.E. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011, V.108, №25, P.10337-10342[91] Mcwhorter M.L., Monani U.R., Burghes A.H., Beattie C.E. // J. Cell Biol. 2003, V.162, №5, P.919-931[92] Meister G., Buhler D., Pillai R., Lottspeich F., Fischer U. // Nat. Cell Biol. 2001, V.3, №11, P.945-949[93] Pellizzoni L., Yong J., Dreyfuss G. // Science. 2002, V.298, №5599, P.1775-1779[94] Rossoll W., Jablonka S., Andreassi C., Kroning A.K., Karle K., Monani U.R., Sendtner M. // J. Cell Biol. 2003, V.163, №4, P.801-812[95] Pellizzoni L. // EMBO Rep. 2007, V.8, №4, P.340-345[96] Eggert C., Chari A., Laggerbauer B., Fischer U. // Trends Mol. Med. 2006, V.12, №3, P.113-121[97] Gabanella F., Butchbach M.E., Saieva L., Carissimi C., Burghes A.H., Pellizzoni L. // PLoS One. 2007, V.2, №9, P.e921[98] Giavazzi A., Setola V., Simonati A., Battaglia G. // J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2006, V.65, №3, P.267-277[99] Carrel T.L., Mcwhorter M.L., Workman E., Zhang H., Wolstencroft E.C., Lorson C., Bassell G.J., Burghes A.H., Beattie C.E. // J. Neurosci. 2006, V.26, №43, P.11014-11022[100] Fan L., Simard L.R. // Human Molecular Genetics 2002, V.11, №14, P.1605-1614[101] Schrank B., Gotz R., Gunnersen J.M., Ure J.M., Toyka K.V., Smith A.G., Sendtner M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997, V.94, №18, P.9920-9925[102] Chan Y.B., Miguel-Aliaga I., Franks C., Thomas N., Trulzsch B., Sattelle D.B., Davies K.E., van Den Heuvel M. // Human Molecular Genetics 2003, V.12, №12, P.1367-1376[103] Frugier T., Tiziano F.D., Cifuentes-Diaz C., Miniou P., Roblot N., Dierich A., Le Meur M., Melki J. // Human Molecular Genetics 2000, V.9, №5, P.849-858[104] Cifuentes-Diaz C., Frugier T., Tiziano F.D., Lacene E., Roblot N., Joshi V., Moreau M.H., Melki J. // J. Cell Biol. 2001, V.152, №5, P.1107-1114[105] Vitte J.M., Davoult B., Roblot N., Mayer M., Joshi V., Courageot S., Tronche F., Vadrot J., Moreau M.H., Kemeny F. // Am. J. Pathol. 2004, V.165, №5, P.1731-1741[106] Hsieh-Li H.M., Chang J.G., Jong Y.J., Wu M.H., Wang N.M., Tsai C.H., Li H. // Nat. Genet. 2000, V.24, №1, P.66-70[107] Monani U.R., Sendtner M., Coovert D.D., Parsons D.W., Andreassi C., Le T.T., Jablonka S., Schrank B., Rossoll W., Prior T.W. // Human Molecular Genetics 2000, V.9, №3, P.333-339[108] Gavrilina T.O., Mcgovern V.L., Workman E., Crawford T.O., Gogliotti R.G., Didonato C.J., Monani U.R., Morris G.E., Burghes A.H. // Human Molecular Genetics 2008, V.17, №8, P.1063-1075[109] Sleigh J.N., Buckingham S.D., Esmaeili B., Viswanathan M., Cuppen E., Westlund B.M., Sattelle D.B. // Human Molecular Genetics 2011, V.20, №2, P.245-260[110] Coque E., Raoul C., Bowerman M. // Front Neurosci. 2014, V.8, P.271[111] Zheleznyakova G.Y., Voisin S., Kiselev A.V., Sallman Almen M., Xavier M.J., Maretina M.A., Tishchenko L.I., Fredriksson R., Baranov V.S., Schioth H.B. // Eur. J. Hum. Genet. 2013, V.21, №9, P.988-993[112] Chang H.C., Dimlich D.N., Yokokura T., Mukherjee A., Kankel M.W., Sen A., Sridhar V., Fulga T.A., Hart A.C., van Vactor D. // PLoS One. 2008, V.3, №9, P.e3209[113] Ebert A.D., Yu J., Rose F.F., Jr. I.O., Mattis V.B., Lorson C.L., Thomson J.A., Svendsen C.N. // Nature 2009, V.457, №7227, P.277-280[114] Sareen D., Ebert A.D., Heins B.M., Mcgivern J.V., Ornelas L., Svendsen C.N. // PLoS One. 2012, V.7, №6, P.e39113[115] Corti S., Nizzardo M., Simone C., Falcone M., Nardini M., Ronchi D., Donadoni C., Salani S., Riboldi G., Magri F. // Sci. Transl. Med. 2012, V.4, №165, P.165ra162[116] Liu Q., Dreyfuss G. // EMBO J. 1996, V.15, №14, P.3555-3565[117] Coovert D.D., Le T.T., Mcandrew P.E., Strasswimmer J., Crawford T.O., Mendell J.R., Coulson S.E., Androphy E.J., Prior T.W., Burghes A.H. // Human Molecular Genetics 1997, V.6, №8, P.1205-1214[118] Lefebvre S., Burlet P., Liu Q., Bertrandy S., Clermont O., Munnich A., Dreyfuss G., Melki J. // Nat. Genet. 1997, V.16, №3, P.265-269[119] Young P.J., Le T.T., Thi Man N., Burghes A.H., Morris G.E. // Exp. Cell Res. 2000, V.256, №2, P.365-374[120] Gogliotti R.G., Quinlan K.A., Barlow C.B., Heier C.R., Heckman C.J., Didonato C.J. // J. Neurosci. 2012, V.32, №11, P.3818-3829[121] Jablonka S., Karle K., Sandner B., Andreassi C., Von Au K. I.O., Sendtner M. // Human Molecular Genetics 2006, V.15, №3, P.511-518[122] Ling K.K., Lin M.Y., Zingg B., Feng Z., Ko C.P. // PLoS One. 2010, V.5, №11, P.e15457[123] Voigt T., Meyer K., Baum O., Schumperli D. // Neuromuscul Disord. 2010, V.20, №11, P.744-752[124] Murray L.M., Beauvais A., Bhanot K., Kothary R. // Neurobiol. Dis. 2012, V.49, P.57-67[125] Schwab A.J., Ebert A.D. // PLoS One. 2014, V.9, №7, P.e103112[126] Cermak T., Doyle E.L., Christian M., Wang L., Zhang Y., Schmidt C., Baller J.A., Somia N.V., Bogdanove A.J., Voytas D.F. // Nucleic Acids Research 2011, V.39, №12, P.e82[127] Horii T., Tamura D., Morita S., Kimura M., Hatada I. // Int. J. Mol. Sci. 2013, V.14, №10, P.19774-19781[128] Schwank G., Koo B.K., Sasselli V., Dekkers J.F., Heo I., Demircan T., Sasaki N., Boymans S., Cuppen E., van Der Ent C.K. // Cell Stem Cell. 2013, V.13, №6, P.653-658[129] Bassett A.R., Tibbit C., Ponting C.P., Liu J.L. // Cell Rep. 2013, V.4, №1, P.220-228[130] Chang N., Sun C., Gao L., Zhu D., Xu X., Zhu X., Xiong J.W., Xi J.J. // Cell Res. 2013, V.23, №4, P.465-472[131] Cong L., Ran F.A., Cox D., Lin S., Barretto R., Habib N., Hsu P.D., Wu X., Jiang W., Marraffini L.A. // Science. 2013, V.339, №6121, P.819-823[132] Li D., Qiu Z., Shao Y., Chen Y., Guan Y., Liu M., Li Y., Gao N., Wang L., Lu X. // Nat. Biotechnol. 2013, V.31, №8, P.681-683[133] Mali P., Yang L., Esvelt K.M., Aach J., Guell M., Dicarlo J.E., Norville J.E., Church G.M. // Science. 2013, V.339, №6121, P.823-826[134] Shan Q., Wang Y., Li J., Zhang Y., Chen K., Liang Z., Zhang K., Liu J., Xi J.J., Qiu J.L. // Nat. Biotechnol. 2013, V.31, №8, P.686-688[135] Moehle E.A., Rock J.M., Lee Y.L., Jouvenot Y., Dekelver R.C., Gregory P.D., Urnov F.D., Holmes M.C. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007, V.104, №9, P.3055-3060[136] Bloom K., Ely A., Mussolino C., Cathomen T., Arbuthnot P. // Molecular Therapy 2013, V.21, №10, P.1889-1897[137] Schiffer J.T., Aubert M., Weber N.D., Mintzer E., Stone D., Jerome K.R. // Virology Journal 2012, V.86, №17, P.8920-8936[138] Holt N., Wang J., Kim K., Friedman G., Wang X., Taupin V., Crooks G.M., Kohn D.B., Gregory P.D., Holmes M.C. // Nat. Biotechnol. 2010, V.28, №8, P.839-847[139] Lee H., Shamy G.A., Elkabetz Y., Schofield C.M., Harrsion N.L., Panagiotakos G., Socci N.D., Tabar V., Studer L. // Stem Cells. 2007, V.25, №8, P.1931-1939[140] Deshpande D.M., Kim Y.S., Martinez T., Carmen J., Dike S., Shats I., Rubin L.L., Drummond J., Krishnan C., Hoke A. // Ann. Neurol. 2006, V.60, №1, P.32-44[141] Craff M.N., Zeballos J.L., Johnson T.S., Ranka M.P., Howard R., Motarjem P., Randolph M.A., Winograd J.M. // Plast Reconstr. Surg. 2007, V.119, №1, P.235-245[142] Kubo T., Randolph M.A., Groger A., Winograd J.M. // Plast Reconstr. Surg. 2009, V.123, №2, SP, P.139S-148S[143] Yohn D.C., Miles G.B., Rafuse V.F., Brownstone R.M. // J. Neurosci. 2008, V.28, №47, P.12409-12418[144] Reinhardt P., Glatza M., Hemmer K., Tsytsyura Y., Thiel C.S., Hoing S., Moritz S., Parga J.A., Wagner L., Bruder J.M. // PLoS One. 2013, V.8, №3, P.e59252[145] Amoroso M.W., Croft G.F., Williams D.J., O’keeffe S., Carrasco M.A., Davis A.R., Roybon L., Oakley D.H., Maniatis T., Henderson C.E. // J. Neurosci. 2013, V.33, №2, P.574-586[146] Boulting G.L., Kiskinis E., Croft G.F., Amoroso M.W., Oakley D.H., Wainger B.J., Williams D.J., Kahler D.J., Yamaki M., Davidow L. // Nat. Biotechnol. 2011, V.29, №3, P.279-286[147] Hester M.E., Murtha M.J., Song S., Rao M., Miranda C.J., Meyer K., Tian J., Boulting G., Schaffer D.V., Zhu M.X. // Molecular Therapy 2011, V.19, №10, P.1905-1912[148] Hu B.Y., Du Z.W., Zhang S.C. // Nat-Protoc. 2009, V.4, №11, P.1614-1622[149] Karumbayaram S., Novitch B.G., Patterson M., Umbach J.A., Richter L., Lindgren A., Conway A.E., Clark A.T., Goldman S.A., Plath K. // Stem Cells. 2009, V.27, №4, P.806-811[150] Wichterle H., Lieberam I., Porter J.A., Jessell T.M. // Cell. 2002, V.110, №3, P.385-397[151] Takazawa T., Croft G.F., Amoroso M.W., Studer L., Wichterle H., Macdermott A.B. // PLoS One. 2012, V.7, №7, P.e40154[152] Wada T., Honda M., Minami I., Tooi N., Amagai Y., Nakatsuji N., Aiba K. // PLoS One. 2009, V.4, №8, P.e6722[153] Zeng H., Guo M., Martins-Taylor K., Wang X., Zhang Z., Park J.W., Zhan S., Kronenberg M.S., Lichtler A., Liu H.X. // PLoS One. 2010, V.5, №7, P.e11853[154] Qu Q., Li D., Louis K.R., Li X., Yang H., Sun Q., Crandall S.R., Tsang S., Zhou J., Cox C.L. // Nat. Commun. 2014, V.5, P.3449[155] Lu L., Li Y., Kim S.M., Bossuyt W., Liu P., Qiu Q., Wang Y., Halder G., Finegold M.J., Lee J.S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010, V.107, №4, P.1437-1442[156] Bastow E.L., Gourlay C.W., Tuite M.F. // Biochem. Soc. Trans. 2011, V.39, №5, P.1482-1487[157] Couthouis J., Hart M.P., Shorter J., Dejesus-Hernandez M., Erion R., Oristano R., Liu A.X., Ramos D., Jethava N., Hosangadi D. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011, V.108, №52, P.20881-20890[158] Martins D., English A.M. // Redox Biol. 2014, V.2, P.632-639[159] Oeda T., Shimohama S., Kitagawa N., Kohno R., Imura T., Shibasaki H., Ishii N. // Human Molecular Genetics 2001, V.10, №19, P.2013-2023[160] Vaccaro A., Tauffenberger A., Aggad D., Rouleau G., Drapeau P., Parker J.A. // PLoS One. 2012, V.7, №2, P.e31321[161] Gidalevitz T., Krupinski T., Garcia S., Morimoto R.I. // PLoS Genet. 2009, V.5, №3, P.e1000399[162] Wang J., Farr G.W., Hall D.H., Li F., Furtak K., Dreier L., Horwich A.L. // PLoS Genet. 2009, V.5, №1, P.e1000350[163] Ash P.E., Zhang Y.J., Roberts C.M., Saldi T., Hutter H., Buratti E., Petrucelli L., Link C.D. // Human Molecular Genetics 2010, V.19, №16, P.3206-3218[164] Liachko N.F., Guthrie C.R., Kraemer B.C. // J. Neurosci. 2010, V.30, №48, P.16208-16219[165] Watson M.R., Lagow R.D., Xu K., Zhang B., Bonini N.M. // J. Biol. Chem. 2008, V.283, №36, P.24972-24981[166] Lanson N.A., Jr. I.O., Maltare A., King H., Smith R., Kim J.H., Taylor J.P., Lloyd T.E., Pandey U.B. // Human Molecular Genetics 2011, V.20, №13, P.2510-2523[167] Wang J.W., Brent J.R., Tomlinson A., Shneider N.A., Mccabe B.D. // J. Clin. Invest. 2011, V.121, №10, P.4118-4126[168] Xia R., Liu Y., Yang L., Gal J., Zhu H., Jia J. // Mol. Neurodegener. 2012, V.7, P.10[169] Miguel L., Avequin T., Delarue M., Feuillette S., Frebourg T., Campion D., Lecourtois M. // Neurobiol. Aging. 2012, V.33, №5, P.1008.e1-15[170] Li Y., Ray P., Rao E.J., Shi C., Guo W., Chen X., Woodruff E.A., 3rd I.O., Fushimi K., Wu J.Y. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010, V.107, №7, P.3169-3174[171] Lu Y., Ferris J., Gao F.B. // Mol. Brain. 2009, V.2, P.30[172] Hanson K.A., Kim S.H., Wassarman D.A., Tibbetts R.S. // J. Biol. Chem. 2010, V.285, №15, P.11068-11072[173] Elden A.C., Kim H.J., Hart M.P., Chen-Plotkin A.S., Johnson B.S., Fang X., Armakola M., Geser F., Greene R., Lu M.M. // Nature 2010, V.466, №7310, P.1069-1075[174] Ramesh T., Lyon A.N., Pineda R.H., Wang C., Janssen P.M., Canan B.D., Burghes A.H., Beattie C.E. // Dis. Model Mech. 2010, V.3, №9-10, P.652-662[175] Bosco D.A., Lemay N., Ko H.K., Zhou H., Burke C., Kwiatkowski T.J., Jr. I.O., Sapp P., Mckenna-Yasek D., Brown R.H., Jr. I.O., Hayward L.J. // Human Molecular Genetics 2010, V.19, №21, P.4160-4175[176] Kabashi E., Bercier V., Lissouba A., Liao M., Brustein E., Rouleau G.A., Drapeau P. // PLoS Genet. 2011, V.7, №8, P.e1002214[177] Gurney M.E., Pu H., Chiu A.Y., Dal Canto M.C., Polchow C.Y., Alexander D.D., Caliendo J., Hentati A., Kwon Y.W., Deng H.X. // Science. 1994, V.264, №5166, P.1772-1775[178] Deng H.X., Shi Y., Furukawa Y., Zhai H., Fu R., Liu E., Gorrie G.H., Khan M.S., Hung W.Y., Bigio E.H. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006, V.103, №18, P.7142-7147[179] Wong P.C., Pardo C.A., Borchelt D.R., Lee M.K., Copeland N.G., Jenkins N.A., Sisodia S.S., Cleveland D.W., Price D.L. // Neuron. 1995, V.14, №6, P.1105-1116[180] Chang-Hong R., Wada M., Koyama S., Kimura H., Arawaka S., Kawanami T., Kurita K., Kadoya T., Aoki M., Itoyama Y. // Exp. Neurol. 2005, V.194, №1, P.203-211[181] Wang J., Xu G., Gonzales V., Coonfield M., Fromholt D., Copeland N.G., Jenkins N.A., Borchelt D.R. // Neurobiol. Dis. 2002, V.10, №2, P.128-138[182] Wang J., Slunt H., Gonzales V., Fromholt D., Coonfield M., Copeland N.G., Jenkins N.A., Borchelt D.R. // Human Molecular Genetics 2003, V.12, №21, P.2753-2764[183] Wang L., Deng H.X., Grisotti G., Zhai H., Siddique T., Roos R.P. // Human Molecular Genetics 2009, V.18, №9, P.1642-1651[184] Wang J., Ma J.H., Giffard R.G. // Free Radic. Biol. Med. 2005, V.38, №8, P.1112-1118[185] Deng H.X., Jiang H., Fu R., Zhai H., Shi Y., Liu E., Hirano M., Dal Canto M.C., Siddique T. // Human Molecular Genetics 2008, V.17, №15, P.2310-2319[186] Jonsson P.A., Graffmo K.S., Andersen P.M., Brannstrom T., Lindberg M., Oliveberg M., Marklund S.L. // Brain. 2006, V.129, Pt2, P.451-464[187] Watanabe Y., Yasui K., Nakano T., Doi K., Fukada Y., Kitayama M., Ishimoto M., Kurihara S., Kawashima M., Fukuda H. // Brain Res. Mol. Brain Res. 2005, V.135, №1-2, P.12-20[188] Nagai M., Aoki M., Miyoshi I., Kato M., Pasinelli P., Kasai N., Brown R.H., Jr. I.O., Itoyama Y. // J. Neurosci. 2001, V.21, №23, P.9246-9254[189] Howland D.S., Liu J., She Y., Goad B., Maragakis N.J., Kim B., Erickson J., Kulik J., Devito L., Psaltis G. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002, V.99, №3, P.1604-1609[190] Xu Y.F., Gendron T.F., Zhang Y.J., Lin W.L., D’alton S., Sheng H., Casey M.C., Tong J., Knight J., Yu X. // J. Neurosci. 2010, V.30, №32, P.10851-10859[191] Shan X., Chiang P.M., Price D.L., Wong P.C. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010, V.107, №37, P.16325-16330[192] Igaz L.M., Kwong L.K., Lee E.B., Chen-Plotkin A., Swanson E., Unger T., Malunda J., Xu Y., Winton M.J., Trojanowski J.Q. // J. Clin. Invest. 2011, V.121, №2, P.726-738[193] Awano T., Johnson G.S., Wade C.M., Katz M.L., Johnson G.C., Taylor J.F., Perloski M., Biagi T., Baranowska I., Long S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009, V.106, №8, P.2794-2799[194] Coates J.R., Wininger F.A. // Vet. Clin. North Am. Small Anim. Pract. 2010, V.40, №5, P.929-950[195] Dimos J.T., Rodolfa K.T., Niakan K.K., Weisenthal L.M., Mitsumoto H., Chung W., Croft G.F., Saphier G., Leibel R., Goland R. // Science. 2008, V.321, №5893, P.1218-1221[196] Chestkov I.V., Vasilieva E.A., Illarioshkin S.N., Lagarkova M.A., Kiselev S.L. // Acta Naturae. 2014, V.6, №1, P.54-60[197] Owen N., Doe C.L., Mellor J., Davies K.E. // Human Molecular Genetics 2000, V.9, №5, P.675-684[198] Paushkin S., Charroux B., Abel L., Perkinson R.A., Pellizzoni L., Dreyfuss G. // J. Biol. Chem. 2000, V.275, №31, P.23841-23846[199] Hannus S., Buhler D., Romano M., Seraphin B., Fischer U. // Human Molecular Genetics 2000, V.9, №5, P.663-674[200] Miguel-Aliaga I., Culetto E., Walker D.S., Baylis H.A., Sattelle D.B., Davies K.E. // Human Molecular Genetics 1999, V.8, №12, P.2133-2143[201] Briese M., Esmaeili B., Fraboulet S., Burt E.C., Christodoulou S., Towers P.R., Davies K.E., Sattelle D.B. // Human Molecular Genetics 2009, V.18, №1, P.97-104[202] Rajendra T.K., Gonsalvez G.B., Walker M.P., Shpargel K.B., Salz H.K., Matera A.G. // J. Cell Biol. 2007, V.176, №6, P.831-841[203] Workman E., Saieva L., Carrel T.L., Crawford T.O., Liu D., Lutz C., Beattie C.E., Pellizzoni L., Burghes A.H. // Human Molecular Genetics 2009, V.18, №12, P.2215-2229