Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1043810.32607/20758251-2016-8-2-35-46ReviewsОбзорыResearch ArticleModeling of the Binding of Peptide Blockers to Voltage-Gated Potassium Channels: Approaches and EvidenceМоделирование структуры комплексов потенциал-управляемых калиевых каналов с пептидными блокаторами: методы и результатыNovoseletskyV. N.НовоселецкийВ. Н.
Russian Federation
valeryns@gmail.comVolyntsevaA. D.ВолынцеваA. Д.
Russian Federation
valeryns@gmail.comShaitanK. V.ШайтанK. В.
Russian Federation
valeryns@gmail.comKirpichnikovM. P.КирпичниковM. П.
Russian Federation
valeryns@gmail.comFeofanovA. V.ФеофановA. В.
Russian Federation
valeryns@gmail.comM.V.Lomonosov Moscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. ЛомоносоваShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of SciencesИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН1506201682VOL 8, NO2 (2016)ТОМ 8, №2 (2016)354617012020Copyright ©; 2016, Novoseletsky V.N., Volyntseva A.D., Shaitan K.V., Kirpichnikov M.P., Feofanov A.V.Copyright ©; 2016, Новоселецкий В.Н., Волынцева A.Д., Шайтан K.В., Кирпичников M.П., Феофанов A.В.2016Novoseletsky V.N., Volyntseva A.D., Shaitan K.V., Kirpichnikov M.P., Feofanov A.V.Новоселецкий В.Н., Волынцева A.Д., Шайтан K.В., Кирпичников M.П., Феофанов A.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10438

Modeling of the structure of voltage-gated potassium (KV) channels bound to peptide blockers aims to identify the key amino acid residues dictating affinity and provide insights into the toxin-channel interface. Computational approaches open up possibilities for in silico rational design of selective blockers, new molecular tools to study the cellular distribution and functional roles of potassium channels. It is anticipated that optimized blockers will advance the development of drugs that reduce over activation of potassium channels and attenuate the associated malfunction. Starting with an overview of the recent advances in computational simulation strategies to predict the bound state orientations of peptide pore blockers relative to KV-channels, we go on to review algorithms for the analysis of intermolecular interactions, and then take a look at the results of their application.

Моделирование структуры комплексов потенциал-управляемых калиевых (KV) каналов с пептидными блокаторами призвано выявить ключевые для формирования высокоаффинных комплексов аминокислотные остатки и расшифровать систему их взаимодействий. Эти работы открывают возможность конструирования in silico селективных блокаторов, новых молекулярных инструментов для изучения распределения и функциональной роли калиевых каналов. Предполагается, что оптимизированные блокаторы могут стать основой для разработки лекарств, снижающих гиперактивность калиевых каналов и корректирующих патологические процессы, связанные с этой активностью. В обзоре рассмотрены современные методы компьютерного моделирования комплексов пептидных блокаторов поры с KV-каналами, алгоритмы анализа межмолекулярных взаимодействий и результаты их применения для описания структурных особенностей этих комплексов.

blockerspotassium channelsmolecular modelingcomplex structureблокаторыкалиевые каналымолекулярное моделированиеструктура комплексовThis work was supported by the Russian Science Foundation (grant No. 14-14-00239).Работа поддержана Российским научным фондом (грант № 14-14-00239).[1] Wulff H., Zhorov B.S. // Chem. Rev. 2008, V.108, №5, P.1744-1773[2] Haddy F.J., Vanhoutte P.M., Feletou M. // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2006, V.290, №3, P.R546-R552[3] Tian C., Zhu R., Zhu L., Qiu T., Cao Z., Kang T. // Chem. Biol. Drug Des. 2014, V.83, №1, P.1-26[4] Maljevic S., Lerche H. // J. Neurol. 2013, V.260, №9, P.2201-2211[5] Castle N. // Expert Opin. Ther. Pat. 2010, V.20, №11, P.1471-1503[6] Huang X., Jan L.Y. // J. Cell Biol. 2014, V.206, №2, P.151-162[7] Grizel A.V., Glukhov G.S., Sokolova O.S. // Acta Naturae. 2014, V.6, №23, P.10-26[8] Shieh C.C., Coghlan M., Sullivan J.P., Gopalakrishnan M. // Pharmacol. Rev. 2000, V.52, P.557-594[9] Jan L.Y., Jan Y.N. // J. Physiol. 2012, V.590, Pt11, P.2591-2599[10] Volkers L., Rook M.B., Das J.H., Verbeek N.E., Groenewegen W.A., van Kempen M.J., Lindhout D., Koeleman B.P. // Neurosci. Lett. 2009, V.462, №1, P.24-29[11] Angulo E., Noé V., Casadó V., Mallol J., Gomez-Isla T., Lluis C., Ferrer I., Ciudad C.J., Franco R.J. // Neurochem. 2004, V.91, №3, P.547-557[12] Martin C.A., Matthews G.D., Huang C.L. // Heart. 2012, V.98, №7, P.536-543[13] Giudicessi J.R., Ye D., Kritzberger C.J., Nesterenko V.V., Tester D.J., Antzelevitch C., Ackerman M.J. // Hum. Mutat. 2012, V.33, №6, P.989-997[14] Xu R., Cao M., Wu X., Wang X., Ruan L., Quan X., Lü C., He W., Zhang C. // Clin. Immunol. 2012, V.142, №2, P.209-217[15] Chhabra S., Chang S.C., Nguyen H.M., Huq R., Tanner M.R., Londono L.M., Estrada R., Dhawan V., Chauhan S., Upadhyay S.K. // FASEB J. 2014, V.28, P.3952-3964[16] Zhuang G.Q., Wu W., Liu F., Ma J.L., Luo Y.X., Xiao Z.X., Liu Y., Wang W., He Y. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2009, V.379, №4, P.812-816[17] Yu L., Sun C., Song D., Shen J., Xu N., Gunasekera A., Hajduk P.J., Olejniczak E.T. // Biochemistry. 2005, V.44, №48, P.15834-15841[18] Banerjee A., Lee A., Campbell E., Mackinnon R. // Elife. 2013, V.2013, №2, P.1-22[19] Chi V., Pennington M.W., Norton R.S., Tarcha E.J., Londono L.M., Sims-Fahey B., Upadhyay S.K., Lakey J.T., Iadonato S., Wulff H. // Toxicon. 2012, V.59, №4, P.529-546[20] Gordon D., Chen R., Chung S.H. // Physiol. Rev. 2013, V.93, №2, P.767-802[21] Kuang Q., Purhonen P., Hebert H. // Cell. Mol. Life Sci. 2015, V.72, P.3677-3693[22] MacKinnon R. // FEBS Lett. 2003, V.555, №1, P.62-65[23] Bontems F., Gilquin B., Roumestand C., Ménez A., Toma F. // Biochemistry. 1992, V.31, №34, P.7756-7764[24] Renisio J.G., Lu Z., Blanc E., Jin W., Lewis J.H., Bornet O., Darbon H. // Proteins Struct. Funct. Genet. 1999, V.34, №4, P.417-426[25] Dauplais M., Gilquin B., Possani L.D., Gurrola-Briones G., Roumestand C., Ménez A. // Biochemistry. 1995, V.34, №51, P.16563-16573[26] Johnson B.A., Stevens S.P., Williamson J.M. // Biochemistry. 1994, V.33, №50, P.15061-15070[27] Pragl B., Koschak A., Trieb M., Obermair G., Kaufmann W.A., Gerster U., Blanc E., Hahn C., Prinz H., Schütz G. // Bioconjug. Chem. 2002, V.13, №3, P.416-425[28] Lange A., Becker S., Seidel K., Giller K., Pongs O., Baldus M. // Angew. Chem. Int. 2005, V.44, №14, P.2089-2092[29] Krezel A.M., Kasibhatla C., Hidalgo P., MacKinnon R., Wagner G. // Protein Sci. 1995, V.4, №8, P.1478-1489[30] Renisio J.G., Romi-Lebrun R., Blanc E., Bornet O., Nakajima T., Darbon H. // Proteins Struct. Funct. Genet. 2000, V.38, №1, P.70-78[31] Jaravine V.A., Nolde D.E., Reibarkh M.J., Korolkova Y.V., Kozlov S.A., Pluzhnikov K.A., Grishin E.V., Arseniev A.S. // Biochemistry. 1997, V.36, №6, P.1223-1232[32] Carrega L., Mosbah A., Ferrat G., Beeton C., Andreotti N., Mansuelle P., Darbon H., De Waard M., Sabatier J.M. // Proteins Struct. Funct. Genet. 2005, V.61, №4, P.1010-1023[33] Blanc E., Sabatier J.M., Kharrat R., Meunier S., el Ayeb M., Van Rietschoten J., Darbon H. // Proteins Struct. Funct. Genet. 1997, V.29, №3, P.321-333[34] Savarin P., Romi-Lebrun R., Zinn-Justin S., Lebrun B., Nakajima T., Gilquin B., Menez A. // Protein Sci. 1999, V.8, №12, P.2672-2685[35] Guijarro J.I., M’Barek S., Gómez-Lagunas F., Garnier D., Rochat H., Sabatier J.M., Possani L., Delepierre M. // Protein Sci. 2003, V.12, №9, P.1844-1854[36] Wu G., Li Y., Wei D., He F., Jiang S., Hu G., Wu H. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2000, V.276, №3, P.1148-1154[37] Jouirou B., Mosbah A., Visan V., Grissmer S., M’Barek S., Fajloun Z., van Rietschoten J., Devaux C., Rochat H., Lippens G. // Biochem. J. 2004. V. 377. Pt 2004, V.377, Pt1, P.37-49[38] Gurrola G.B., Hernández-López R.A., Rodríguez de la Vega R.C., Varga Z., Batista C.V., Salas-Castillo S.P., Panyi G., del Río-Portilla F., Possani L.D. // Biochemistry. 2012, V.51, №19, P.4049-4061[39] Tudor J.E., Pallaghy P.K., Pennington M.W., Norton R.S. // Nat. Struct. Biol. 1996, V.3, №4, P.317-320[40] Berndt K.D., Güntert P., Wüthrich K. // J. Mol. Biol. 1993, V.234, №3, P.735-750[41] Romi-Lebrun R., Martin-Eauclaire M.F., Escoubas P., Wu F.Q., Lebrun B., Hisada M., Nakajima T. // Eur. J. Biochem. 1997, V.245, №2, P.457-464[42] Zhu S., Peigneur S., Gao B., Luo L., Jin D., Zhao Y., Tytgat J. // Mol. Cell. Proteomics. 2011, V.10, №2, M110.002832[43] Long S.B., Campbell E.B., Mackinnon R. // Science. 2005, V.309, №5736, P.897-903[44] Chen X., Wang Q., Ni F., Ma J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010, V.107, №25, P.11352-11357[45] Long S.B., Tao X., Campbell E.B., MacKinnon R. // Nature 2007, V.450, №7168, P.376-382[46] Giorgetti A., Carloni P. // Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, V.7, №1, P.150-156[47] Cavasotto C.N., Phatak S.S. // Drug Discovery Today. 2009, V.14, №13-14, P.676-683[48] Altschul S.F., Gish W., Miller W., Myers E.W., Lipman D.J. // J. Mol. Biol. 1990, V.215, №3, P.403-410[49] Pearson W.R. // Methods Enzymol. 1990, V.183, P.63-98[50] Larkin M.A., Blackshields G., Brown N.P., Chenna R., McGettigan P.A., McWilliam H., Valentin F., Wallace I.M., Wilm A., Lopez R. // Bioinformatics. 2007, V.23, №21, P.2947-2948[51] Sali A., Blundell T.L. // J. Mol. Biol. 1993, V.234, №3, P.779-815[52] Schwede T., Kopp J., Guex N., Peitsch M.C. // Nucleic Acids Research 2003, V.31, №13, P.3381-3385[53] Baker D., Sali A. // Science. 2001, V.294, №5540, P.93-96[54] Doyle D.A., Morais Cabral J., Pfuetzner R.A., Kuo A., Gulbis J.M., Cohen S.L., Chait B.T., MacKinnon R. // Science. 1998, V.280, №5360, P.69-77[55] Jin L., Wu Y. // J. Chem. Inf. Model. 2007, V.47, №5, P.1967-1972[56] Jiang Y., Lee A., Chen J., Ruta V., Cadene M., Chait B.T., MacKinnon R. // Nature 2003, V.423, №423(6935), P.33-41[57] Visan V., Fajloun Z., Sabatier J.M., Grissmer S. // Mol. Pharmacol. 2004, V.66, №5, P.1103-1112[58] Corzo G., Papp F., Varga Z., Barraza O., Espino-Solis P.G., Rodríguez de la Vega R.C., Gaspar R., Panyi G., Possani L.D. // Biochem. Pharmacol. 2008, V.76, №9, P.1142-1154[59] Khabiri M., Nikouee A., Cwiklik L., Grissmer S., Ettrich R. // J. Phys. Chem. B. 2011, V.115, №39, P.11490-11500[60] Chen R., Robinson A., Gordon D., Chung S.H. // Biophys. J. Biophys. Soc. 2011, V.101, №11, P.2652-2660[61] Chen R., Chung S.H. // Biophys. J. Biophys. Soc. 2013, V.105, №8, P.1829-1837[62] Chen R., Chung S.H. // Toxins (Basel). 2014, V.6, №7, P.2149-2161[63] Rashid M.H., Kuyucak S. // J. Phys. Chem. B. 2012, V.116, №16, P.4812-4822[64] Pennington M.W., Rashid M.H., Tajhya R.B., Beeton C., Kuyucak S., Norton R.S. // FEBS Lett. 2012, V.586, №22, P.3996-4001[65] Chen R., Chung S.H. // Biochemistry. 2012, V.51, №9, P.1976-1982[66] Rashid M.H., Heinzelmann G., Huq R., Tajhya R.B., Chang S.C., Chhabra S., Pennington M.W., Beeton C., Norton R.S., Kuyucak S. // PLoS One 2013, V.8, №11, e78712[67] Rashid M.H., Huq R., Tanner M.R., Chhabra S., Khoo K.K., Estrada R., Dhawan V., Chauhan S., Pennington M.W., Beeton C. // Sci. Rep. 2014, V.4, P.4509[68] Rashid M.H., Kuyucak S. // J. Phys. Chem. B. 2014, V.118, №3, P.707-716[69] Chen P.C., Kuyucak S. // Biophys. J. Biophys. Soc. 2009, V.96, №7, P.2577-2588[70] Chen P.C., Kuyucak S. // Biophys. J. Biophys. Soc. 2011, V.100, №10, P.2466-2474[71] Kohl B., Rothenberg I., Ali S.A., Alam M., Seebohm G., Kalbacher H., Voelter W., Stoll R. // Toxicon. 2015, V.101, P.70-78[72] Zachariae U., Schneider R., Velisetty P., Lange A., Seeliger D., Wacker S.J., Karimi-Nejad Y., Vriend G., Becker S., Pongs O. // Structure. 2008, V.16, №5, P.747-754[73] Legros C., Pollmann V., Knaus H.G., Farrell A.M., Darbon H., Bougis P.E., Martin-Eauclaire M.F., Pongs O. // J. Biol. Chem. 2000, V.275, №22, P.16918-16924[74] Kudryashova K.S., Nekrasova O.V., Kuzmenkov A.I., Vassilevski A.A., Ignatova A.A., Korolkova Y.V., Grishin E.V., Kirpichnikov M.P., Feofanov A.V. // Anal. Bioanal. Chem. 2013, V.405, №7, P.2379-2389[75] Kuzmenkov A.I., Vassilevski A.A., Kudryashova K.S., Nekrasova O.V., Peigneur S., Tytgat J., Feofanov A.V., Kirpichnikov M.P., Grishin E.V. // J. Biol. Chem. 2015, V.290, №19, P.12195-12209[76] Turchenkov D.A., Bystrov V.S. // J. Phys. Chem. B. 2014, V.118, №31, P.9119-9127[77] Kurczynska M., Kotulska M. // Acta Bioeng. Biomech. 2014, V.16, №4, P.107-116[78] Cui M., Shen J., Briggs J.M., Luo X., Tan X., Jiang H., Chen K., Ji R. // Biophys. J. 2001, V.80, №4, P.1659-1669[79] Yu K., Fu W., Liu H., Luo X., Chen K.X., Ding J., Shen J., Jiang H. // Biophys. J. 2004, V.86, №6, P.3542-3555[80] Chung S.H., Kuyucak S. // Eur. Biophys. J. 2002, V.31, №4, P.283-293[81] Morris G.M., Goodsell D.S., Halliday R.S., Huey R., Hart W.E., Belew R.K., Olson A.J. // J. Comput. Chem. 1998, V.19, №14, P.1639-1662[82] Gray J.J., Moughon S., Wang C., Schueler-Furman O., Kuhlman B., Rohl C.A., Baker D. // J. Mol. Biol. 2003, V.331, №1, P.281-299[83] Palma P.N., Krippahl L., Wampler J.E., Moura J.J. // Proteins. 2000, V.39, №4, P.372-384[84] Dominguez C., Boelens R., Bonvin A.M. // J. Am. Chem. Soc. 2003, V.125, №7, P.1731-1737[85] Pierce B.G., Wiehe K., Hwang H., Kim B.H., Vreven T., Weng Z. // Bioinformatics. 2014, V.30, №12, P.1771-1773[86] Mouhat S., Mosbah A., Visan V., Wulff H., Delepierre M., Darbon H., Grissmer S., De Waard M., Sabatier J.M. // Biochem. J. 2004, V.377, Pt1, P.25-36[87] Chen P.C., Kuyucak S. // Toxins. 2012, V.4, №2, P.110-138[88] Orozco M. // Chem. Soc. Rev. 2014, V.43, №14, P.5051-5066[89] Tang X., Koenig P.H., Larson R.G. // J. Phys. Chem. B. 2014, V.118, №14, P.3864-3880[90] Phillips J.C., Braun R., Wang W., Gumbart J., Tajkhorshid E., Villa E., Chipot C., Skeel R.D., Kalé L., Schulten K. // J. Comput. Chem. 2005, V.26, №16, P.1781-1802[91] Brooks B.R., Bruccoleri R.E., Olafson B.D., States D.J., Swaminathan S., Karplus M. // J. Comput. Chem. 1983, V.4, №2, P.187-217[92] Chen R., Chung S.H. // PLoS One. 2012, V.7, №10, P.1-8[93] Best R.B., Zhu X., Shim J., Lopes P.E., Mittal J., Feig M., Mackerell A.D. Jr. // J. Chem. Theory Comput. 2012, V.8, №9, P.3257-3273[94] Bemporad D., Sands Z.A., Wee C.L., Grottesi A., Sansom M.S. // Biochemistry. 2006, V.45, №39, P.1844-1855[95] Eriksson M.A.L., Roux B. // Biophys. J. 2002, V.83, №5, P.2595-2609[96] Wu Y., Cao Z., Yi H., Jiang D., Mao X., Liu H., Li W. // Biophys. J. 2004, V.87, №1, P.105-112[97] Almeida D.D., Torres T.M., Barbosa E.G., Lima J.P., de Freitas Fernandes-Pedrosa M. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2013, V.430, №1, P.113-118[98] Knight J.L., Brooks C.L. // J. Comput. Chem. 2009, V.30, №11, P.1692-1700[99] Torrie G.M., Valleau J.P. // J. Comput. Phys. 1977, V.23, №2, P.187-199[100] Salomon-Ferrer R., Case D.A., Walker R.C. // Wiley Interdiscip. Rev. Comput. Mol. Sci. 2013, V.3, №2, P.198-210[101] Kumari R., Kumar R., Lynn A. // J. Chem. Inf. Model. 2014, V.54, №7, P.1951-1962[102] Han S., Yi H., Yin S.J., Chen Z.Y., Liu H., Cao Z.J., Wu Y.L., Li W.X. // J. Biol. Chem. 2008, V.283, №27, P.19058-19065[103] Hidalgo P., Mackinnon R. // Science. 1994, V.268, №5208, P.307-310[104] Jin L., Wu Y. // J. Mol. Recognit. 2011, V.24, №1, P.101-107[105] Yi H., Qiu S., Cao Z., Wu Y., Li W. // Proteins Struct. Funct. Genet. 2008, V.70, №3, P.844-854[106] Yin S.J., Jiang L., Yi H., Han S., Yang D.W., Liu M.L., Liu H., Cao Z.J., Wu Y.L., Li W.X. // J. Proteome Res. 2008, V.7, №11, P.4890-4897[107] Dauplais M., Lecoq A., Song J., Cotton J., Jamin N., Gilquin B., Roumestand C., Vita C., de Medeiros C.L., Rowan E.G. // J. Biol. Chem. 1997, V.272, №7, P.4302-4309[108] Mouhat S., De Waard M., Sabatier J.M. // J. Pept. Sci. 2005, V.11, №2, P.65-68