Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1041610.32607/20758251-2016-8-4-47-59ReviewsОбзорыResearch ArticleFrom Slow to Fast: Hypogravity-Induced Remodeling of Muscle Fiber Myosin PhenotypeОт медленных к быстрым. Гипогравитационная перестройка миозинового фенотипа мышечных волоконShenkmanB. S.ШенкманБ. С.
Russian Federation
bshenkman@mail.ruState Scientific Center of the Russian Federation – Institute of Biomedical Problems, Russian Academy of SciencesГосударственный научный центр РФ - Институт медико-биологических проблем РАН1512201684VOL 8, NO4 (2016)ТОМ 8, №4 (2016)475917012020Copyright ©; 2016, Shenkman B.S.Copyright ©; 2016, Шенкман Б.С.2016Shenkman B.S.Шенкман Б.С.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10416

Skeletal muscle consists of different fiber types arranged in a mosaic pattern. These fiber types are characterized by specific functional properties. Slow-type fibers demonstrate a high level of fatigue resistance and prolonged contraction duration, but decreased maximum contraction force and velocity. Fast-type fibers demonstrate a high contraction force and velocity, but profound fatigability. During the last decades, it has been discovered that all these properties are determined by the predominance of slow or fast myosin-heavy-chain (MyHC) isoforms. It was observed that gravitational unloading during space missions and simulated microgravity in ground-based experiments leads to the transformation of some slow-twitch muscle fibers into fast-twitch ones due to changes in the patterns of MyHC gene expression in the postural soleus muscle. The present review covers the facts and mechanistic speculations regarding myosin phenotype remodeling under conditions of gravitational unloading. The review considers the neuronal mechanisms of muscle fiber control and molecular mechanisms of regulation of myosin gene expression, such as inhibition of the calcineurin/NFATc1 signaling pathway, epigenomic changes, and the behavior of specific microRNAs. In the final portion of the review, we discuss the adaptive role of myosin phenotype transformations.

Скелетные мышцы образованы волокнами разного типа, которые располагаются мозаичным образом и различаются функциональными свойствами. «Медленные» волокна отличаются высокой степенью устойчивости к утомлению и большой продолжительностью сокращения, но пониженной максимальной силой и скоростью сокращения. «Быстрые» волокна обладают высокой скоростью и силой сокращения, но высокой утомляемостью. В последние десятилетия стало известно, что все эти свойства определяются преобладанием той или иной изоформы тяжелых цепей миозина (ТЦМ), т.е. миозиновым фенотипом. При гравитационной разгрузке в космическом полете и моделируемой микрогравитации в экспериментальных условиях на Земле часть медленных волокон превращается в быстрые за счет изменений интенсивности экспрессии соответствующих генов в постуральной камбаловидной мышце m. soleus. В обзоре рассмотрены феноменология и механизмы изменений миозинового фенотипа в условиях гравитационной разгрузки, а также гипотезы об изменении нейрональных механизмов контроля мышечных волокон и молекулярных механизмах регуляции экспрессии миозиновых генов, таких, как ингибирование сигнального пути кальцинейрин/NFATc1, эпигеномные изменения, работа специфических микроРНК. В заключительной части обзора обсуждается адаптивное значение процессов трансформации миозинового фенотипа.

skeletal muscleunloadingmuscle fiber typemyosin heavy chain isoformmyosin phenotypegravitationalmyosin gene expressionгравитационная разгрузкаизоформы тяжелых цепей миозинамиозиновый фенотипрегуляция экспрессии миозиновых геновскелетная мышцатипы мышечных волоконThis work was supported by a grant from the Russian Science Foundation, No. 14-15-00358.Работа поддержана грантом Российского научного фонда № 14-15-00358.[1] Ranvier L. // CR Acad. Sci. Paris. 1873, V.77, P.1030-1034[2] Schiaffino S., Reggiani C. // Physiol. Rev. 2010, V.91, P.1447-1531[3] Burke R.E. // J. Physiol. 1967, V.193, №1, P.141-160[4] Pette D. // Skeletal muscle plasticity in health and disease / Eds Bottinelli R., Reggiani C. Springer, 2006 2006, P.1-27[5] Tavi P., Westerblad H. // J. Physiol. 2011, V.589, Pt21, P.5021-5031[6] Chin E.R. // Exerc. Sport Sci. Rev. 2010, V.38, №2, P.76-85[7] Schiaffino S. // Acta Physiol. (Oxf.). 2010, V.199, №4, P.451-463[8] Shen T., Liu Y., Contreras M., Hernández-Ochoa E.O., Randall W.R., Schneider M.F. // Histochem. Cell Biol. 2010, V.134, №4, P.387-402[9] Frey N., Frank D., Lippl S., Kuhn C., Kögler H., Barrientos T., Rohr C., Will R., Müller O.J., Weiler H., Bassel-Duby R., Katus H.A., Olson E.N. // J. Clin. Invest. 2008, V.118, P.3598-3608[10] Frey N., Richardson J.A., Olson E.N. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2000, V.97, P.14632-14637[11] Moriscot A., Baptista I.L., Bogomolovas J., Krohne C., Hirner S., Granzier H., Labeit S. // J. Struct. Biol. 2010, V.170, №2, P.344-353[12] Lange S., Xiang F., Yakovenko A., Vihola A., Hackman P., Rostkova E., Kristensen J., Brandmeier B., Franzen G., Hedberg B. // Science. 2005, V.308, P.1599-1603[13] Seto J.T., Quinlan K.G., Lek M., Zheng X.F., Garton F., MacArthur D.G., Hogarth M.W., Houweling P.J., Gregorevic P., Turner N., Cooney G.J., Yang N., North K.N. // J. Clin. Invest. 2013, V.123, №10, P.4255-4263[14] Shen T., Cseresnyes Z., Liu Y., Randall W.R., Schneider M.F. // J. Physiol. 2007, V.579, №2, P.535-551[15] Martins K.J., St-Louis M., Murdoch G.K., MacLean I.M., McDonald P., Dixon W.T., Putman C.T., Michel R.N. // J. Physiol. 2012, V.590, №6, P.1427-1442[16] Liu Y., Shen T., Randall W.R., Schneider M.F. // J. Muscle Res. Cell Motility. 2005, V.26, P.13-21[17] Liu Y., Randall W.R., Martin F., Schneider M.F. // J. Cell Biol. 2005, V.168, №6, P.887-897[18] Potthoff M.J., Wu H., Arnold M.A., Shelton J.M., Backs J., McAnally J., Richardson J.A., Bassel-Duby R., Olson E.N. // J. Clin. Invest. 2007, V.117, P.2459-2467[19] Sanchez A.M., Candau R.B., Csibi A., Pagano A.F., Raibon A., Bernardi H. // Amer. J. Physiol. Cell Physiol. 2012. V. 303. № 5. P. C475-485. 2012, V.303, №5, P.C475-C485[20] Röckl K.S., Hirshman M.F., Brandauer J., Fujii N., Witters L.A., Goodyear L.J. // Diabetes. 2007, V.56, №8, P.2062-2069[21] McGee S.L., Hargreaves M. // Clin. Sci. (London). 2010, V.118, №8, P.507-518[22] Lira V.A., Brown D.L., Lira A.K., Kavazis A.N., Soltow Q.A., Zeanah E.H., Criswell D.S. // J. Physiol. 2010, V.588, №18, P.3551-3566[23] Rossi A.C., Mammucari C., Argentini C., Reggiani C., Schiaffino S. // J. Physiol. 2010, V.588, №2, P.353-364[24] Van Rooij E., Quiat D., Johnson B.A., Sutherland L.B., Qi X., Richardson J.A., Kelm R.J.Jr., Olson E.N. // Dev. Cell. 2009, V.17, P.662-673[25] McCarthy J.J., Esser K.A., Peterson C.A., Dupont-Versteegden E.E. // Physiol. Genomics. 2009, V.39, №3, P.219-226[26] Dunn S.E., Simard A.R., Bassel-Duby R., Williams R.S., Michel R.N. // J. Biol. Chem. 2001, V.276, №48, P.45243-45254[27] Templeton G.H., Sweeney H.L., Timson B.F., Padalino M., Dudenhoeffer G.A. // J. Appl. Physiol. 1988, V.65, №3, P.1191-1195[28] Desplanches D., Mayet M.H., Sempore B., Flandrois R. // J. Appl. Physiol. 1987, V.63, №2, P.558-563[29] Riley D.A., Slocum G.R., Bain J.L., Sedlak F.R., Sowa T.E., Mellender J.W. // J. Appl. Physiol. 1990, V.69, №1, P.58-66[30] Desplanches D., Kayar S.R., Sempore B., Flandrouis R., Hoppeler H. // J. Appl. Physiol. 1990, V.69, №2, P.504-508[31] Martin T.P., Edgerton V.R., Grindeland R.E. // J. Appl. Physiol. 1988, V.65, №5, P.2318-2325[32] Desplanches D., Mayet M.H., Ilyina-Kakueva E.I., Sempore B., Flandrois R. // J. Appl. Physiol. 1990, V.68, №1, P.48-52[33] Desplanches D., Mayet M.H., Ilyina-Kakueva E.I., Frutoso J., Flandrois R. // Eur. J. Appl. Physiol. 1991, V.63, P.288-292[34] Miu B., Martin T.P., Roy R.R., Oganov V.S., Ilyina-Kakueva E.I., Marini J.F., Leger J.J., Bodine-Fowler S., Edgerton V.R. // FASEB J. 1990, V.4, P.64-72[35] Shenkman B.S., Kozlovskaya I.B., Kuznetsov S.L., Nemirovskaya T.L., Desplanches D. // J. Gravit. Physiol. 1994. V. 1. № 1. P. P64- 1994, V.1, №1, P.64-66[36] Baldwin K.M., Herrick R., Ilyina-Kakueva E.I., Oganov V.S. // FASEB J. 1990, V.4, P.79-83[37] Ohira Y., Jiang B., Roy R.R., Oganov V., Ilyina-Kakueva E., Marini J.F., Edgerton V.R. // J. Appl. Physiol. 1992, V.73, №2, P.51S-57S[38] Guezennec C.Y., Gilson E., Serrurier B. // Eur. J. Appl. Physiol. 1990, V.60, №6, P.430-435[39] Campione M., Ausoni S., Guezennec C., Shiaffino S. // J. Appl. Physiol. 1993, V.74, №3, P.1156-1160[40] Takahashi H., Wada M., Katsuta S. // Acta Physiol. Scand. 1991, V.143, №1, P.131-132[41] Thomason D., Morrison P.R., Oganov V., Ilyina-Kakueva E.I., Booth F.W., Baldwin K.M. // J. Appl. Physiol. 1992, V.73, №2, P.90S-93S[42] Trappe S., Costill D., Gallagher P., Creer A., Peters J.R., Evans H., Riley D.A., Fitts R.H. // J. Appl. Physiol. 2009, V.106, №4, P.1159-1168[43] Zhou M.Y., Klitgaard H., Saltin B., Roy R.R., Edgerton V.R., Gollnick P.D. // J. Appl. Physiol. 1995, V.78, №5, P.1740-1744[44] Grigor’ev A.I., Kozlovskaia I.B., Shenkman B.S. // The role of support afferents in organisation of the tonic muscle system // Ross Fiziol Zh Im I M Sechenova. 2004, V.90, №5, P.508-521[45] Shenkman B.S., Podlubnaia Z.A., Vikhliantsev I.M., Litvinova K.S., Udal’tsov S.N., Nemirovskaia T.L., Lemesheva Iu.S., Mukhina A.M., Kozlovskaia I.B. // Human soleus fibers contractile characteristics and sarcomeric cytoskeletal proteins after gravitational unloading. Contribution of support stimulus // Biofizika. 2004, V.49, №5, P.881-890[46] Nemirovskaya T.L., Shenkman B.S. // Eur. J. Appl. Physiol. 2002, V.87, №2, P.120-126[47] Leterme D., Falempin M. // Pflug. Arch. 1994, V.426, P.155-160[48] Dupont E., Cieniewski-Bernard C., Bastide B., Stevens L. // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2011, V.300, P.R408-R417[49] Falempin M., Mounier Y. // Acta Astronautics. 1998. V. 42. № l-8. 1998, V.42, №1-8, P.489-501[50] Podlubnaia Z.A., Vikhliantsev I.M., Mukhina A.M., Nemirovskaia T.L., Shenkman B.S. // Sarcomeric cytoskeletal proteins and myosin phenotype in stretched soleus of hindlimb- suspended rats // Biofizika. 2004, V.49, №3, P.424-429[51] Gallagher P., Trappe S., Harber M., Creer A., Mazzetti S., Trappe T., Alkner B., Tesch P. // Acta Physiol. Scand. 2005, V.185, P.61-69[52] Kirenskaia A.V., Kozlovskaia I.B., Sirota M.G. // Effect of immersion hypokinesia on the characteristics of the rhythmic activity of the motor units of the soleus muscle // Fiziol Cheloveka. 1986, V.12, №4, P.627-632[53] Roy R.R., Hodgson J.A., Aragon J., Day M.K., Kozlovskaya I., Edgerton V.R. // J. Gravit. Physiol. 1996, V.3, №1, P.11-15[54] Kawano F., Nomura T., Ishihara A., Nonaka I., Ohira Y. // Neurosci. 2002, V.114, №4, P.1133-1138[55] Huey K.A., Roy R.R., Baldwin K.M., Edgerton V.R. // Muscle Nerve. 2001, V.24, №4, P.517-526[56] Shenkman B.S., Shapovalova K.B., Mukhina A.M., Kozlovskaia I.B., Nemirovskaia T.L., Kamkina Iu.V. // Activation of neostriatum muscarinic receptors prevents changes in the myosin phenotype of musculus soleus fibers under gravitational unloading. // Dokl Biol Sci. 2006, V.407, №6, P.842-844[57] Shenkman B.S., Nemirovskaya T.L., Mukhina A.M., Podlubnnaya Z.A., Vikhlyantsev I.M., Ardabyevskaya A.V., Kozlovskaya I.B., Grigoriev A.I. // Effects of inactivation of the antagonist muscle on the atrophic processes in rat soleus muscle under conditions of gravitational unloading. // Dokl. Akad. Nauk. 2005, V.400, №6, P.840-843[58] Yuganov E.M., Kasyan I.I., Tcherepakhin M.A., Gorshkov A.I. // On some human responses under conditions of reduced weight-bearing // Probl. Kosm. Biol. 1962, V.2, P.206-214[59] Luxa N., Salanova M., Schiffl G., Gutsmann M., Besnard S., Denise P., Clarke A., Blottner D. // J. Vestib. Res. 2013, V.23, P.187-193[60] Fuller Ch. // XII Conf. on space biology and aerospace medicine, Moscow. 2002, P.449-450[61] Kasri M., Picquet F., Falempin M. // Exp. Neurol. 2004, V.185, №1, P.143-153[62] Stevens L., Sultan K.R., Peuker H., Gohlsch B., Mounier Y., Pette D. // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 1999, V.46, P.1044-1049[63] Giger J.M., Bodell P.W., Zeng M., Baldwin K.M., Haddad F. // J. Appl. Physiol. 2009, V.107, №4, P.1204-1212[64] Shenkman B.S., Lomonosova Y.N. // Expression of calsarcin isoforms and myosin phenotype stabilization in transitional unloaded muscle. // Dokl Biochem Biophys. 2014, V.459, P.759-761[65] Stevens L., Gohlsch B., Mounier Y., Pette D. // FEBS Lett. 1999, V.463, P.15-18[66] Lomonosova Y.N., Turtikova O.V., Shenkman B.S. // J. Muscle Res. Cell Motility. 2016, V.37, №1, doi:10.1007/s10974-015-9428-y, P.7-16[67] Dupont-Versteegden E.E., Knox M., Gurley C.M., Houle J.D., Peterson C.A. // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2002, V.282, P.C1387-C1395[68] Salanova M., Bortoloso E., Schiffl G., Gutsmann M., Belavy´ D.L., Felsenberg D., Sandra Furlan S., Volpe P., Blottner D. // FASEB J. 2011, V.25, P.4312-4325[69] Lomonosova Y.N., Shenkman B.S., Nemirovskaya T.L. // Calcineurin-mediated regulation of myosin heavy chain expression in rat soleus muscle under conditions of reduced motor activity // Ross Fiziol Zh Im I M Sechenova. 2009, V.95, №9, P.969-974[70] Pandorf C.E., Jiang W.H., Qin A.X., Bodell P.W., Baldwin K.M., Haddad F. // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2009, V.2979, №4, P. R1037- R1048[71] Labeit S., Kohl C.H., Witt C.C., Labeit D., Jung J., Granzier H. // J. Biomed. Biotechnol. 2010, 693741[72] Mirzoev TM., Shenkman BS., Ushakov IB., Ogneva I.V. // Desmin and α-actinin-2 content in rat soleus muscle in the dynamics of gravitational unloading and subsequent reloading // Dokl Biochem Biophys. 2012, V.444, P.216-218[73] Tidball J.G.., Spencer M.J. // J. Physiol. 2002, V.545, №3, P.819-828[74] Ingalls C.P., Warren G.L., Armstrong R.B. // J. Appl. Physiol. 1999, V.87, №1, P.386-390[75] Ingalls C.P., Wenke J.C., Armstrong R.B. // Aviat. Space Environ. Med. 2001, V.72, №5, P.471-476[76] Kandarian S.C., Stevenson E.J. // Exerc. Sport Sci. Rev. 2002, V.30, №3, P.111-116[77] Mukhina A.M., Altaeva E.G., Nemirovskaia T.L., Shenkman B.S. // Role of L-type Ca channels in Ca2+ accumulation and changes in distribution of myosin heavy chain and SERCA isoforms in rat M. soleus under gravitational unloading // Ross Fiziol Zh Im I M Sechenova. 2006, V.92, №11, P.1285-1295[78] Drenning J.A., Lira V.A., Simmons C.G., Soltow Q.A., Sellman J.E., Criswell D.S. // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2008, V.294, P.1088-1095[79] Lomonosova Y.N., Kalamkarov G.R., Bugrova A.E., Shevchenko T.F., Kartashkina N.L., Lysenko E.A., Shvets V.I., Nemirovskaya T.L. // Protective effect of L-Arginine administration on proteins of unloaded m. soleus. // Biochemistry (Mosc). 2012, V.77, №2, P.208-216[80] Wakatsuki T., Ohira Y., Yasui W., Nakamura K., Asakura T., Ohno H., Yamamoto M. // Jpn. J. Physiol. 1994, V.44, №2, P.193-204[81] Matoba T., Wakastuki T., Ohira Y. // Med. Sci. Sports Exerc. 1993, V.25, №5, P.S157[82] Zong H., Ren J.M., Young L.H., Pypaert M., Mu J., Birnbaum M.J., Shulman G.I. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002, V.99, №25, P.15983-15987[83] Han B., Zhu M.J., Ma C., Du M. // Appl. Physiol. Nutr. Metab. 2007, V.32, P.1115-1123[84] Hilder T.L., Baer L.A., Fuller P.M., Fuller C.A., Grindeland R.E., Wade C.E., Graves L.M. // J. Appl. Physiol. 2005, V.99, P.2181-2188[85] Vilchinskaya N.A., Mirzoev T.M., Lomonosova Y.N., Kozlovskaya I.B., Shenkman B.S. // J. Musculoskelet. Neuronal Interact. 2015, V.15, №3, P.286-293[86] Pandorf C.E., Haddad F., Wright C., Bodell P.W., Baldwin K.M. // Am. J. Physiol. Cell. Physiol. 2009, V.297, P.C6-C16[87] Dupré-Aucouturier S., Castells J., Freyssenet D., Desplanches D. // J. Appl. Physiol. 2015, V.119, P.342-351[88] Tsika G., Ji J., Tsika R. // Mol. Cell. Biol. 2004, V.24, №24, P.10777-10791[89] Ji J., Tsika G.L., Rindt H., Schreiber K.L., McCarthy J.J., Kelm R.J. Jr., Tsika R. // Mol. Cell. Biol 2007, V.27, №4, P.1531-1543[90] Wheeler M.T., Snyder E.C., Patterson M.N., Swoap S.J. // Am. J. Physiol. 1999, V.276, №5, Pt1, P. C1069- C1078[91] Seward D.J., Haney J.C., Rudnicki M.A., Swoap S.J. // Am. J. Physiol. Cell. Physiol. 2001, V.280, №2, P. C408- C413[92] Ehlers M.L., Celona B., Black B.L. // Cell Rep. 2014, V.8, P.1-10[93] Pandorf C.E., Haddad F., Roy R.R., Qin A.X., Edgerton V.R., Baldwin K.M. // J. Biol. Chem. 2006, V.281, №50, P.38330-38342[94] Ohira Y., Yoshinaga T., Ohara M., Kawano F., Wang X.D., Higo Y., Terada M., Matsuoka Y., Roy R.R., Edgerton V.R. // Cells Tissues Organs. 2006, V.182, №3-4, P.129-142