Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1041410.32607/20758251-2016-8-4-33-46ReviewsОбзорыResearch ArticleSynthetic Fluorophores for Visualizing Biomolecules in Living SystemsСинтетические флуорофоры для визуализации биомолекул в живых системахMartynovV. I.МартыновВ. И.
Russian Federation
vimart@list.ruPakhomovA. A.ПахомовA. A.
Russian Federation
vimart@list.ruPopovaN. V.ПоповаН. В.
Russian Federation
vimart@list.ruDeyevI. E.ДеевИ. Е.
Russian Federation
vimart@list.ruPetrenkoA. G.ПетренкоA. Г.
Russian Federation
vimart@list.ruShemyakin–Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of SciencesИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН1512201684VOL 8, NO4 (2016)ТОМ 8, №4 (2016)334617012020Copyright ©; 2016, Martynov V.I., Pakhomov A.A., Popova N.V., Deyev I.E., Petrenko A.G.Copyright ©; 2016, Мартынов В.И., Пахомов A.A., Попова Н.В., Деев И.Е., Петренко A.Г.2016Martynov V.I., Pakhomov A.A., Popova N.V., Deyev I.E., Petrenko A.G.Мартынов В.И., Пахомов A.A., Попова Н.В., Деев И.Е., Петренко A.Г.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10414

The last decade has witnessed significant advance in the imaging of living systems using fluorescent markers. This progress has been primarily associated with the discovery of different spectral variants of fluorescent proteins. However, the fluorescent protein technology has its own limitations and, in some cases, the use of low-molecular-weight fluorophores is preferable. In this review, we describe the arsenal of synthetic fluorescent tools that are currently in researchers’ hands and span virtually the entire spectrum, from the UV to visible and, further, to the near-infrared region. An overview of recent advances in site-directed introduction of synthetic fluorophores into target cellular objects is provided. Application of these fluorescent probes to the solution of a wide range of biological problems, in particular, to the determination of local ion concentrations and pH in living systems, is discussed.

В последнее десятилетие прогресс в методах визуализации живых систем с помощью флуоресцентных маркеров был в основном связан с обнаружением различных вариантов цветных флуоресцентных белков. Применение этих белков имеет свои ограничения. В ряде случаев предпочтительно использовать флуоресцентные зонды на основе небольших органических молекул. В обзоре рассмотрен арсенал синтетических низкомолекулярных флуорофоров, который перекрывает практически весь спектр от УФ до видимой и ближней инфракрасной области. Приведены данные по сайт-направленным реакциям включения синтетических флуорофоров в целевые клеточные белки. Обсуждается применение низкомолекулярных флуорофоров для решения различных биологических задач, в частности, для определения локальных концентраций ионов и рН в живых системах.

fluorophoremeasurement of local pHfluorescence microscopysite-directed reactionmeasurement of ion concentrationизмерение концентрации ионовизмерение локального рНсайт-направленная реакцияфлуорофорфлуоресцентная микроскопияThis work was supported by a grant from the Russian Science Foundation (project No. 14-50-00131).Работа выполнена за счет гранта Российского научного фонда (проект № 14-50-00131).[1] Coons A.H., Creech H.J., Jones R.N., Berliner E. // J. Immunol. 1942, V.45, P.159-170[2] Sung M.H., McNally J.G. // Wiley Interdiscip. Rev. Syst. Biol. Med. 2011, V.3, №2, P.167-182[3] Chudakov D.M., Matz M.V., Lukyanov S., Lukyanov K.A. // Physiol. Rev. 2010, V.90, №3, P.1103-1163[4] Day R.N., Davidson M.W. // Chem. Soc. Rev. 2009, V.38, №10, P.2887-2921[5] Pakhomov A.A., Martynov V.I. // Chem. Biol. 2008, V.15, №8, P.755-764[6] Terai T., Nagano T. // Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, V.12, №5, P.515-521[7] Lavis L.D., Raines R.T. // ACS Chem. Biol. 2014, V.9, №4, P.855-866[8] Adams S.R., Campbell R.E., Gross L.A., Martin B.R., Walkup G.K., Yao Y., Llopis J., Tsien R.Y. // J. Am. Chem. Soc. 2002, V.124, №21, P.6063-6076[9] Keppler A., Gendreizig S., Gronemeyer T., Pick H., Vogel H., Johnsson K. // Nat. Biotechnol. 2003, V.21, №1, P.86-89[10] Bains G., Patel A.B., Narayanaswami V. // Molecules. 2011, V.16, №9, P.7909-7935[11] Wu Y., Li C., Li Y., Li D., Li Z. // Sens. Actuator B-Chem. 2016, V.222, P.1226-1232[12] Pinheiro D., de Castro C.S., de Melo J.S.S., Oliveira E., Nunez C., Fernandez-Lodeiro A., Capelo J.L., Lodeiro C. // Dyes Pigment. 2014, V.110, P.152-158[13] Saha T., Sengupta A., Hazra P., Talukdar P. // Photochem. Photobiol. Sci. 2014, V.13, №10, P.1427-1433[14] Legenzov E.A., Dirda N.D., Hagen B.M., Kao J.P. // PLoS One. 2015, V.10, №7, e0133518[15] Hara D., Komatsu H., Son A., Nishimoto S., Tanabe K. // Bioconjug. Chem. 2015, V.26, №4, P.645-649[16] Han S., Zhang F.F., Qian H.Y., Chen L.L., Pu J.B., Xie X., Chen J.Z. // Eur. J. Med. Chem. 2015, V.93, P.16-32[17] Mizukami S., Watanabe S., Kikuchi K. // Chembiochem. 2009, V.10, №9, P.1465-1468[18] Zadlo A., Koszelewski D., Borys F., Ostaszewski R. // Chembiochem. 2015, V.16, №4, P.677-682[19] Morikawa K., Yanagida M. // J. Biochem. 1981, V.89, №2, P.693-696[20] Szczurek A.T., Prakash K., Lee H.K., Zurek-Biesiada D.J., Best G., Hagmann M., Dobrucki J.W., Cremer C., Birk U. // Nucleus. 2014, V.5, №4, P.331-340[21] Piterburg M., Panet H., Weiss A. // J. Microsc. 2012, V.246, №1, P.89-95[22] Zurek-Biesiada D., Kedracka-Krok S., Dobrucki J.W. // Cytometry A. 2013, V.83, №5, P.441-451[23] J Brunette A.M., Farrens D.L. // Biochemistry. 2014, V.53, №40, P.6290-6301[24] Smirnova I., Kasho V., Kaback H.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014, V.111, №23, P.8440-8445[25] Wang J.M., Liao Y., Shao S.J. // Chem. Lett. 2015, V.44, №10, P.1437-1439[26] Makiyama T., Nakamura H., Nagasaka N., Yamashita H., Honda T., Yamaguchi N., Nishida A., Murayama T. // Traffic. 2015, V.16, №5, P.476-492[27] Gaibelet G., Allart S., Terce F., Azalbert V., Bertrand-Michel J., Hamdi S., Collet X., Orlowski S. // PLoS One. 2015, V.10, №4, e0121563[28] Lima S., Milstien S., Spiegel S. // J. Lipid Res. 2014, V.55, №7, P.1525-1530[29] Meng Q., Shi Y., Wang C., Jia H., Gao X., Zhang R., Wang Y., Zhang Z. // Org. Biomol. Chem. 2015, V.13, №10, P.2918-2926[30] Chen Y.H., Tsai J.C., Cheng T.H., Yuan S.S., Wang Y.M. // Biosens. Bioelectron. 2014, V.56, P.117-123[31] Urru S.A.M., Veglianese P., De Luigi A., Fumagalli E., Erba E., Diaza R.G., Carra A., Davoli E., Borsello T., Forloni G. // J. Med. Chem. 2010, V.53, №20, P.7452-7460[32] Kristoffersen A.S., Erga S.R., Hamre B., Frette O. // J. Fluoresc. 2014, V.24, №4, P.1015-1024[33] Lavis L.D., Rutkoski T.J., Raines R.T. // Anal. Chem. 2007, V.79, №17, P.6775-6782[34] Meier R.J., Simburger J.M., Soukka T., Schaferling M. // Chem. Commun. 2015, V.51, №28, P.6145-6148[35] Lopez S.G., Crovetto L., Alvarez-Pez J.M., Talavera E.M., San Roman E. // Photochem. Photobiol. Sci. 2014, V.13, №9, P.1311-1320[36] Minta A., Kao J.P., Tsien R.Y. // J. Biol. Chem. 1989, V.264, №14, P.8171-8178[37] Cheng Z.Y., Wang X.P., Schmid K.L., Han X.G. // Neuroscience. 2014, V.280, P.254-261[38] Zaikova T.O., Rukavishnikov A.V., Birrell G.B., Griffith O.H., Keana J.F. // Bioconjug. Chem. 2001, V.12, №2, P.307-313[39] Smith E.L., Bertozzi C.R., Beatty K.E. // Chembiochem. 2014, V.15, №8, P.1101-1105[40] Grimm J.B., Sung A.J., Legant W.R., Hulamm P., Matlosz S.M., Betzig E., Lavis L.D. // ACS Chem. Biol. 2013, V.8, №6, P.1303-1310[41] Grimm J.B., English B.P., Chen J., Slaughter J.P., Zhang Z., Revyakin A., Patel R., Macklin J.J., Normanno D., Singer R.H. // Nat. Methods. 2015, V.12, №3, P.244-250[42] Vogel M., Rettig W., Sens R., Drexhage K.H. // Chem. Phys. Lett. 1988, V.147, №5, P.452-460[43] Hill R.A., Grutzendler J. // Nat. Methods. 2014, V.11, №11, P.1081-1082[44] Schnell C., Shahmoradi A., Wichert S.P., Mayerl S., Hagos Y., Heuer H., Rossner M.J., Hulsmann S. // Brain Struct. Funct. 2015, V.220, №1, P.193-203[45] Kryman M.W., Davies K.S., Linder M.K., Ohulchanskyy T.Y., Detty M.R. // Bioorg. Med. Chem. 2015, V.23, №15, P.4501-4507[46] Fudala R., Mummert M.E., Gryczynski Z., Gryczynski I. // J. Photochem. Photobiol. B. 2011, V.104, №3, P.473-477[47] Chib R., Raut S., Fudala R., Chang A., Mummert M., Rich R., Gryczynski Z., Gryczynski I. // Curr. Pharm. Biotechnol. 2013, V.14, №4, P.470-474[48] Gee K.R., Weinberg E.S., Kozlowski D.J. // Bioorg. Med. Chem. Lett. 2001, V.11, №16, P.2181-2183[49] Sueyoshi K., Nogawa Y., Sugawara K., Endo T., Hisamoto H. // Anal. Sci. 2015, V.31, P.1155-1161[50] Moquin A., Hutter E., Choi A.O., Khatchadourian A., Castonguay A., Winnik F.M., Maysinger D. // ACS Nano. 2013, V.7, №11, P.9585-9598[51] Huang Q., Zhang Q., Wang E., Zhou Y., Qiao H., Pang L., Yu F. // Spectrochim. Acta A Mol. Biomol. Spectrosc. 2016, V.152, P.70-76[52] Wang E., Zhou Y., Huang Q., Pang L., Qiao H., Yu F., Gao B., Zhang J., Min Y., Ma T. // Spectrochim. Acta A Mol. Biomol. Spectrosc. 2016, V.152, P.327-335[53] Hayashi-Takanaka Y., Stasevich T.J., Kurumizaka H., Nozaki N., Kimura H. // PloS One. 2014, V.9, №9, e106271[54] Mahalingam M., Girgenrath T., Svensson B., Thomas D.D., Cornea R.L., Fessenden J.D. // Structure. 2014, V.22, №9, P.1322-1332[55] Xue S., Ding S., Zhai Q., Zhang H., Feng G. // Biosens. Bioelectron. 2015, V.68, P.316-321[56] Albers A.E., Dickinson B.C., Miller E.W., Chang C.J. // Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, V.18, №22, P.5948-5950[57] Koide Y., Urano Y., Hanaoka K., Terai T., Nagano T. // ACS Chem. Biol. 2011, V.6, №6, P.600-608[58] Koide Y., Urano Y., Hanaoka K., Piao W., Kusakabe M., Saito N., Terai T., Okabe T., Nagano T. // J. Am. Chem. Soc. 2012, V.134, №11, P.5029-5031[59] McCann T.E., Kosaka N., Koide Y., Mitsunaga M., Choyke P.L., Nagano T., Urano Y., Kobayashi H. // Bioconjug. Chem. 2011, V.22, №12, P.2531-2538[60] Rathje M., Fang H., Bachman J.L., Anggono V., Gether U., Huganir R.L., Madsen K.L. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013, V.110, №35, P.14426-14431[61] Capellini V.K., Restini C.B., Bendhack L.M., Evora P.R., Celotto A.C. // PLoS One. 2013, V.8, №5, e62887[62] Zhang H., Xu C., Liu J., Li X., Guo L. // Chem. Commun. 2015, V.51, №32, P.7031-7034[63] Theriot J.A., Mitchison T.J. // Nature 1991, V.352, №6331, P.126-131[64] Zhao Y., Zheng Q., Dakin K., Xu K., Martinez M.L., Li W.H. // J. Am. Chem. Soc. 2004, V.126, №14, P.4653-4663[65] Guo Y.M., Chen S., Shetty P., Zheng G., Lin R., Li W.H. // Nat. Methods. 2008, V.5, №9, P.835-841[66] Loudet A., Burgess K. // Chem. Rev. 2007, V.107, №11, P.4891-4932[67] Boens N., Leen V., Dehaen W. // Chem. Soc. Rev. 2012, V.41, №3, P.1130-1172[68] Kowada T., Maeda H., Kikuchi K. // Chem. Soc. Rev. 2015, V.44, №14, P.4953-4972[69] Le Guennic B., Jacquemin D. // Acc. Chem. Res. 2015, V.48, №3, P.530-537[70] Zhang Y., Swaminathan S., Tang S.C., Garcia-Amoros J., Boulina M., Captain B., Baker J.D., Raymo F.M. // J. Am. Chem. Soc. 2015, V.137, №14, P.4709-4719[71] Yang C.D., Gong D.Y., Wang X.D., Iqbal A., Deng M., Guo Y.L., Tang X.L., Liu W.S., Qin W.W. // Sens. Actuator B-Chem. 2016, V.224, P.110-117[72] Uppal T., Hu X., Fronczek F.R., Maschek S., Bobadova-Parvanova P., Vicente M.G. // Chemistry. 2012, V.18, №13, P.3893-3905[73] Jones L.J., Upson R.H., Haugland R.P., PanchukVoloshina N., Zhou M.J., Haugland R.P. // Anal. Biochem. 1997, V.251, №2, P.144-152[74] Abdulaev N.G., Artamonov I.D., Bogachuk A.S., Feigina M.Y., Kostina M.B., Kudelin A.B., Martynov V.I., Miroshnikov A.I., Zolotarev A.S., Ovchinnikov Y.A. // Biochem. Int. 1982, V.5, №6, P.693-703[75] Yapici I., Lee K.S., Berbasova T., Nosrati M., Jia X., Vasileiou C., Wang W., Santos E.M., Geiger J.H., Borhan B. // J. Am. Chem. Soc. 2015, V.137, №3, P.1073-1080[76] Li Y., Wang Y., Yang S., Zhao Y., Yuan L., Zheng J., Yang R. // Anal. Chem. 2015, V.87, №4, P.2495-2503[77] Vinatier V., Guieu V., Madaule Y., Maturano M., Payrastre C., Hoffmann P. // Anal. Biochem. 2010, V.405, №2, P.255-259[78] Mujumdar S.R., Mujumdar R.B., Grant C.M., Waggoner A.S. // Bioconjug. Chem. 1996, V.7, №3, P.356-362[79] Yin K., Yu F., Zhang W., Chen L. // Biosens. Bioelectron. 2015, V.74, P.156-164[80] Yin J., Kwon Y., Kim D., Lee D., Kim G., Hu Y., Ryu J.H., Yoon J. // Nature Protocols 2015, V.10, №11, P.1742-1754[81] Kalia J., Raines R.T. // Curr. Org. Chem. 2010, V.14, №2, P.138-147[82] Hao Z., Hong S., Chen X., Chen P.R. // Acc. Chem. Res. 2011, V.44, №9, P.742-751[83] Best M.D. // Biochemistry. 2009, V.48, №28, P.6571-6584[84] Kurpiers T., Mootz H.D. // Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2009, V.48, №10, P.1729-1731[85] Kolb H.C., Finn M.G., Sharpless K.B. // Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2001, V.40, №11, P.2004-2021[86] Kiick K.L., Saxon E., Tirrell D.A., Bertozzi C.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002, V.99, №1, P.19-24[87] Kho Y., Kim S.C., Jiang C., Barma D., Kwon S.W., Cheng J., Jaunbergs J., Weinbaum C., Tamanoi F., Falck J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004, V.101, №34, P.12479-12484[88] Speers A.E., Adam G.C., Cravatt B.F. // J. Am. Chem. Soc. 2003, V.125, №16, P.4686-4687[89] Speers A.E., Cravatt B.F. // Chem. Biol. 2004, V.11, №4, P.535-546[90] Rostovtsev V.V., Green L.G., Fokin V.V., Sharpless K.B. // Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2002, V.41, №14, P.2596-2599[91] Tornoe C.W., Christensen C., Meldal M. // J. Org. Chem. 2002, V.67, №9, P.3057-3064[92] Agard N.J., Prescher J.A., Bertozzi C.R. // J. Am. Chem. Soc. 2004, V.126, №46, P.15046-15047[93] Codelli J.A., Baskin J.M., Agard N.J., Bertozzi C.R. // J. Am. Chem. Soc. 2008, V.130, №34, P.11486-11493[94] Baskin J.M., Prescher J.A., Laughlin S.T., Agard N.J., Chang P.V., Miller I.A., Lo A., Codelli J.A., Bertozzi C.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007, V.104, №43, P.16793-16797[95] Saxon E., Bertozzi C.R. // Science. 2000, V.287, №5460, P.2007-2010[96] Kohn M., Breinbauer R. // Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2004, V.43, №24, P.3106-3116[97] Madani F., Lind J., Damberg P., Adams S.R., Tsien R.Y., Graslund A.O. // J. Am. Chem. Soc. 2009, V.131, №13, P.4613-4615[98] Pomorski A., Krezel A. // Chembiochem. 2011, V.12, №8, P.1152-1167[99] Griffin B.A., Adams S.R., Tsien R.Y. // Science. 1998, V.281, №5374, P.269-272[100] Chen B., Liu Q., Popowich A., Shen S., Yan X., Zhang Q., Li X.F., Weinfeld M., Cullen W.R., Le X.C. // Metallomics. 2015, V.7, №1, P.39-55[101] Uchinomiya S., Ojida A., Hamachi I. // Inorg. Chem. 2014, V.53, №4, P.1816-1823[102] Kapanidis A.N., Ebright Y.W., Ebright R.H. // J. Am. Chem. Soc. 2001, V.123, №48, P.12123-12125[103] Lata S., Reichel A., Brock R., Tampe R., Piehler J. // J. Am. Chem. Soc. 2005, V.127, №29, P.10205-10215[104] Wieneke R., Laboria N., Rajan M., Kollmannsperger A., Natale F., Cardoso M.C., Tampe R. // J. Am. Chem. Soc. 2014, V.136, №40, P.13975-13978[105] Lai Y.T., Chang Y.Y., Hu L., Yang Y., Chao A., Du Z.Y., Tanner J.A., Chye M.L., Qian C., Ng K.M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015, V.112, №10, P.2948-2953[106] Ojida A., Honda K., Shinmi D., Kiyonaka S., Mori Y., Hamachi I. // J. Am. Chem. Soc. 2006, V.128, №32, P.10452-10459[107] Keppler A., Pick H., Arrivoli C., Vogel H., Johnsson K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004, V.101, №27, P.9955-9959[108] Gautier A., Juillerat A., Heinis C., Correa I.R., Jr. Kindermann M., Beaufils F., Johnsson K. // Chem. Biol. 2008, V.15, №2, P.128-136[109] Los G.V., Encell L.P., McDougall M.G., Hartzell D.D., Karassina N., Zimprich C., Wood M.G., Learish R., Ohana R.F., Urh M. // ACS Chem. Biol. 2008, V.3, №6, P.373-382[110] Miller L.W., Cai Y., Sheetz M.P., Cornish V.W. // Nat. Methods. 2005, V.2, №4, P.255-257[111] Gallagher S.S., Sable J.E., Sheetz M.P., Cornish V.W. // ACS Chem. Biol. 2009, V.4, №7, P.547-556[112] Wang T.Y., Friedman L.J., Gelles J., Min W., Hoskins A.A., Cornish V.W. // Biophys. J. 2014, V.106, №1, P.272-278[113] Jr. Correa I.R. // Curr. Opin. Chem. Biol. 2014, V.20, P.36-45[114] Benink H.A., Urh M. // Methods Mol. Biol. 2015, V.1266, P.119-128[115] England C.G., Luo H., Cai W. // Bioconjug. Chem. 2015, V.26, №6, P.975-986[116] Komatsu T., Johnsson K., Okuno H., Bito H., Inoue T., Nagano T., Urano Y. // J. Am. Chem. Soc. 2011, V.133, №17, P.6745-6751[117] Jing C.R., Cornish V.W. // ACS Chem. Biol. 2013, V.8, №8, P.1704-1712[118] Yang G., de Castro Reis F., Sundukova M., Pimpinella S., Asaro A., Castaldi L., Batti L., Bilbao D., Reymond L., Johnsson K. // Nat. Methods. 2015, V.12, №2, P.137-139