Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1039610.32607/20758251-2017-9-1-15-25ReviewsОбзорыResearch ArticleProteomics for the Investigation of MycobacteriaПротеомные подходы в изучении микобактерийBespyatykhJu. A.БеспятыхЮ. A.
Russian Federation
JuliaBespyatykh@gmail.comShitikovE. A.ШитиковE. A.
Russian Federation
JuliaBespyatykh@gmail.comIlinaE. N.ИльинаE. Н.
Russian Federation
JuliaBespyatykh@gmail.comFederal Medical Biological AgencyФедеральный научно-клинический центр физико-химической медицины ФМБА России1503201791VOL 9, NO1 (2017)ТОМ 9, №1 (2017)152517012020Copyright ©; 2017, Bespyatykh J.A., Shitikov E.A., Ilina E.N.Copyright ©; 2017, Беспятых Ю.A., Шитиков E.A., Ильина E.Н.2017Bespyatykh J.A., Shitikov E.A., Ilina E.N.Беспятых Ю.A., Шитиков E.A., Ильина E.Н.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10396

The physiology of Mycobacterium tuberculosis, the causative agent of tuberculosis, is being studied with intensity. However, despite the genomic and transcriptomic data available today, the pathogenic potential of these bacteria remains poorly understood. Therefore, proteomic approaches seem relevant in studying mycobacteria. This review covers the main stages in the proteomic analysis methods used to study mycobacteria. The main achievements in the area of M. tuberculosis proteomics are described in general. Special attention is paid to the proteomic features of the Beijing family, which is widespread in Russia. Considering that the proteome is a set of all the proteins in the cell, post-translational modifications of mycobacterium proteins are also described.

Физиология возбудителя туберкулеза Mycobacterium tuberculosis интенсивно изучается, однако накопленные к настоящему времени геномные и транскриптомные данные не позволяют в полной мере понять патогенный потенциал этих бактерий. В связи с этим актуальным представляется сравнительное изучение протеома микобактерий, отражающего закодированную в геноме информацию. В представленном обзоре рассмотрены основные этапы становления методов протеомного анализа, применяемых для изучения микобактерий, в аспекте повышения информативности и точности измерений. Описаны основные достижения в изучении протеома M. tuberculosis в целом. Отдельное внимание уделено наиболее распространенному на территории России семейству штаммов Beijing и особенностям его протеома. Принимая во внимание, что протеом описывает всю совокупность белков в клетке, рассмотрены также посттрансляционные модификации белков микобактерий.

Mycobacterium tuberculosisproteinsproteomeproteomicstuberculosisбелкиMycobacterium tuberculosisпротеомпротеомикатуберкулезThis work was financially supported by the Russian Science Foundation (No. 14-15-00689).Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (№ 14-15-00689).[1] Azhikina T., Skvortsov T., Radaeva T., Mardanov A., Ravin N., Apt A., Sverdlov E. // Biotechniques. 2010, V.48, №2, P.139-144[2] Tailleux L., Waddell S.J., Pelizzola M., Mortellaro A., Withers M., Tanne A., Castagnoli P.R., Gicquel B., Stoker N.G., Butcher P.D. // PLoS One. 2008, V.3, №1, e1403[3] Talaat A.M., Lyons R., Howard S.T., Johnston S.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004, V.101, №13, P.4602-4607[4] Talaat A.M., Ward S.K., Wu C.W., Rondon E., Tavano C., Bannantine J.P., Lyons R., Johnston S.A. // Journal of Bacteriology 2007, V.189, №11, P.4265-4274[5] Tortoli E. // FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2006, V.48, №2, P.159-178[6] // WHO. World Health Statistic. // 2015[7] Warner D.F., Mizrahi V. // Nat. Genet. 2013, V.45, №10, P.1107-1108[8] Akhtar S., Sarkar S., Mishra A., Sarkar D. // Anal. Biochem. 2011, V.417, №2, P.286-288[9] Ghodbane R., Asmar S., Betzner M., Linet M., Pierquin J., Raoult D., Drancourt M. // J. Clin. Microbiol. 2015, V.53, №8, P.2693-2696[10] Tyler A.D., Christianson S., Knox N.C., Mabon P., Wolfe J., van Domselaar G., Graham M.R., Sharma M.K. // PLoS One. 2016, V.11, №2, e0148676[11] Bespyatykh J.A., Zimenkov D.V., Shitikov E.A., Kulagina E.V., Lapa S.A., Gryadunov D.A., Ilina E.N., Govorun V.M. // Infect. Genet. Evol. 2014, V.26, P.41-46[12] Chernyaeva E.N., Shulgina M.V., Rotkevich M.S., Dobrynin P.V., Simonov S.A., Shitikov E.A., Ischenko D.S., Karpova I.Y., Kostryukova E.S., Ilina E.N. // BMC Genomics. 2014, V.15, P.308[13] Ilina E.N., Shitikov E.A., Ikryannikova L.N., Alekseev D.G., Kamashev D.E., Malakhova M.V., Parfenova T.V., Afanas’ev M.V., Ischenko D.S., Bazaleev N.A. // PLoS One. 2013, V.8, №2, e56577[14] Shitikov E., Ilina E., Chernousova L., Borovskaya A., Rukin I., Afanas’ev M., Smirnova T., Vorobyeva A., Larionova E., Andreevskaya S. // Infect. Genet. Evol. 2012, V.12, №4, P.838-845[15] Shitikov E.A., Bespyatykh J.A., Ischenko D.S., Alexeev D.G., Karpova I.Y., Kostryukova E.S., Isaeva Y.D., Nosova E.Y., Mokrousov I.V., Vyazovaya A.A. // PLoS One. 2014, V.9, №1, e84971[16] Sotnikova E.A., Shitikov E.A., Malakhova M.V., Kostryukova E.S., Ilina E.N., Atrasheuskaya A.V., Ignatyev G.M., Vinokurova N.V., Gorbachyov V.Y. // Genome Announc. 2016, V.4, №2, P.e00182-00116[17] Wilkins M.R., Pasquali C., Appel R.D., Ou K., Golaz O., Sanchez J.C., Yan J.X., Gooley A.A., Hughes G., Humphery- Smith I. // Biotechnology (N.Y.). 1996, V.14, №1, P.61-65[18] James P. // Q. Rev. Biophys. 1997, V.30, №4, P.279-331[19] Hakkinen L., Uitto V.J., Larjava H. // Periodontol. 2000, V.24, P.127-152[20] Molloy M.P., Witzmann F.A. // Brief Funct. Genomic Proteomic. 2002, V.1, №1, P.23-39[21] Monteoliva L., Albar J.P. // Brief Funct. Genomic Proteomic. 2004, V.3, №3, P.220-239[22] Gygi S.P., Rist B., Gerber S.A., Turecek F., Gelb M.H., Aebersold R. // Nat. Biotechnol. 1999, V.17, №10, P.994-999[23] Schubert O.T., Mouritsen J., Ludwig C., Rost H.L., Rosenberger G., Arthur P.K., Claassen M., Campbell D.S., Sun Z., Farrah T. // Cell Host Microbe. 2013, V.13, №5, P.602-612[24] Rosenkrands I., King A., Weldingh K., Moniatte M., Moertz E., Andersen P. // Electrophoresis. 2000, V.21, №17, P.3740-3756[25] Mehaffy C., Hess A., Prenni J.E., Mathema B., Kreiswirth B., Dobos K.M. // Proteomics. 2010, V.10, №10, P.1966-1984[26] Sonnenberg M.G., Belisle J.T. // Infect. Immun. 1997, V.65, №11, P.4515-4524[27] Jungblut P.R., Schaible U.E., Mollenkopf H.J., Zimny-Arndt U., Raupach B., Mattow J., Halada P., Lamer S., Hagens K., Kaufmann S.H. // Mol. Microbiol. 1999, V.33, №6, P.1103-1117[28] Gu S., Chen J., Dobos K.M., Bradbury E.M., Belisle J.T., Chen X. // Mol. Cell Proteomics. 2003, V.2, №12, P.1284-1296[29] Schmidt F., Donahoe S., Hagens K., Mattow J., Schaible U.E., Kaufmann S.H., Aebersold R., Jungblut P.R. // Mol. Cell Proteomics. 2004, V.3, №1, P.24-42[30] Mawuenyega K.G., Forst C.V., Dobos K.M., Belisle J.T., Chen J., Bradbury E.M., Bradbury A.R., Chen X. // Mol. Biol. Cell. 2005, V.16, №1, P.396-404[31] de Souza G.A., Fortuin S., Aguilar D., Pando R.H., McEvoy C.R., van Helden P.D., Koehler C.J., Thiede B., Warren R.M., Wiker H.G. // Mol. Cell Proteomics. 2010, V.9, №11, P.2414-2423[32] Malen H., de Souza G.A., Pathak S., Softeland T., Wiker H.G. // BMC Microbiol 2011, V.11, P.18[33] Bell C., Smith G.T., Sweredoski M.J., Hess S. // J. Proteome Res. 2012, V.11, №1, P.119-130[34] Kelkar D.S., Kumar D., Kumar P., Balakrishnan L., Muthusamy B., Yadav A.K., Shrivastava P., Marimuthu A., Anand S., Sundaram H. // Mol. Cell Proteomics. 2011, V.10, №12, M111.011627[35] de Keijzer J., de Haas P.E., de Ru A.H., van Veelen P.A., van Soolingen D. // Mol. Cell Proteomics. 2014, V.13, №10, P.2632-2645[36] Bespyatykh J., Shitikov E., Altukhov I., Butenko I., Alexeev D., Melnikova N., Zhuravlev V., Ilina E. // ProkaGenomics. 2015, P.117[37] Bespyatykh J., Shitikov E., Butenko I., Altukhov I., Alexeev D., Mokrousov I., Dogonadze M., Zhuravlev V., Yablonsky P., Ilina E. // Sci. Rep 2016, V.6, P.28985[38] Treumann A., Thiede B. // Expert Rev. Proteomics. 2010, V.7, №5, P.647-653[39] Ong S.E., Blagoev B., Kratchmarova I., Kristensen D.B., Steen H., Pandey A., Mann M. // Mol. Cell Proteomics. 2002, V.1, №5, P.376-386[40] Wang H., Dong D., Tang S., Chen X., Gao Q. // J. Proteome Res. 2013, V.12, №5, P.2055-2066[41] Gunawardena H.P., Feltcher M.E., Wrobel J.A., Gu S., Braunstein M., Chen X. // J. Proteome Res. 2013, V.12, №12, P.5463-5474[42] Gillet L.C., Navarro P., Tate S., Rost H., Selevsek N., Reiter L., Bonner R., Aebersold R. // Mol. Cell Proteomics. 2012, V.11, №6, O111.016717[43] Cole S.T., Brosch R., Parkhill J., Garnier T., Churcher C., Harris D., Gordon S.V., Eiglmeier K., Gas S., Barry C.E., 3rd I.O. // Nature 1998, V.393, №6685, P.537-544[44] Xiong Y., Chalmers M.J., Gao F.P., Cross T.A., Marshall A.G. // J. Proteome Res. 2005, V.4, №3, P.855-861[45] Covert B.A., Spencer J.S., Orme I.M., Belisle J.T. // Proteomics. 2001, V.1, №4, P.574-586[46] Samanich K.M., Belisle J.T., Sonnenberg M.G., Keen M.A., Zolla-Pazner S., Laal S. // J. Infect. Dis. 1998, V.178, №5, P.1534-1538[47] Park H.D., Guinn K.M., Harrell M.I., Liao R., Voskuil M.I., Tompa M., Schoolnik G.K., Sherman D.R. // Mol. Microbiol. 2003, V.48, №3, P.833-843[48] Rodriguez J.G., Hernandez A.C., Helguera-Repetto C., Aguilar Ayala D., Guadarrama-Medina R., Anzola J.M., Bustos J.R., Zambrano M.M., Gonzalez Y.M.J., Garcia M.J. // MBio. 2014, V.5, №3, P.e01125-01114[49] Cho S.H., Goodlett D., Franzblau S. // Tuberculosis (Edinb.). 2006, V.86, №6, P.445-460[50] Singhal N., Sharma P., Kumar M., Joshi B., Bisht D. // Proteome Sci. 2012, V.10, №1, P.14[51] Tan T., Lee W.L., Alexander D.C., Grinstein S., Liu J. // Cell Microbiol. 2006, V.8, №9, P.1417-1429[52] Brosch R., Pym A.S., Gordon S.V., Cole S.T. // Trends Microbiol. 2001, V.9, №9, P.452-458[53] Mattow J., Jungblut P.R., Schaible U.E., Mollenkopf H.J., Lamer S., Zimny-Arndt U., Hagens K., Muller E.C., Kaufmann S.H. // Electrophoresis. 2001, V.22, №14, P.2936-2946[54] Mattow J., Schaible U.E., Schmidt F., Hagens K., Siejak F., Brestrich G., Haeselbarth G., Muller E.C., Jungblut P.R., Kaufmann S.H. // Electrophoresis. 2003, V.24, №19-20, P.3405-3420[55] He X.Y., Zhuang Y.H., Zhang X.G., Li G.L. // Microbes Infect. 2003, V.5, №10, P.851-856[56] Comas I., Coscolla M., Luo T., Borrell S., Holt K.E., Kato-Maeda M., Parkhill J., Malla B., Berg S., Thwaites G. // Nat. Genet. 2013, V.45, №10, P.1176-1182[57] Parwati I., van Crevel R., van Soolingen D. // Lancet Infect Dis 2010, V.10, №2, P.103-111[58] Hanekom M., Gey van Pittius N.C., McEvoy C., Victor T.C., van Helden P.D., Warren R.M. // Tuberculosis (Edinb.). 2011, V.91, №6, P.510-523[59] Dormans J., Burger M., Aguilar D., Hernandez-Pando R., Kremer K., Roholl P., Arend S.M., van Soolingen D. // Clin. Exp. Immunol. 2004, V.137, №3, P.460-468[60] Pheiffer C., Betts J.C., Flynn H.R., Lukey P.T., van Helden P. // Microbiology. 2005. V. 151. Pt 2005, V.151, Pt4, P.1139-1150[61] Monahan I.M., Betts J., Banerjee D.K., Butcher P.D. // Microbiology. 2001, V.147, Pt2, P.459-471[62] Sherman D.R., Voskuil M., Schnappinger D., Liao R., Harrell M.I., Schoolnik G.K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2001, V.98, №13, P.7534-7539[63] Mokrousov I., Otten T., Vyazovaya A., Limeschenko E., Filipenko M.L., Sola C., Rastogi N., Steklova L., Vyshnevskiy B., Narvskaya O. // Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2003, V.22, №6, P.342-348[64] Norkina O.V., Kinsht V.N., Mokrousov I.V., Kurunov Yu.N., Krasnov V.A. // Molecular Genetics, Microbiology and Virology. 2003, №3, P.9-18[65] Mokrousov I., Narvskaya O., Vyazovaya A., Millet J., Otten T., Vishnevsky B., Rastogi N. // J. Clin. Microbiol. 2008, V.46, №11, P.3576-3584[66] Surikova O.V., Voitech D.S., Kuzmicheva G., Tatkov S.I., Mokrousov I.V., Narvskaya O.V., Rot M.A., van Soolingen D., Filipenko M.L. // Eur. J. Epidemiol. 2005, V.20, №11, P.963-974[67] Drobniewski F., Balabanova Y., Nikolayevsky V., Ruddy M., Kuznetzov S., Zakharova S., Melentyev A., Fedorin I. // Jama. 2005, V.293, №22, P.2726-2731[68] Peterson E.J., Reiss D.J., Turkarslan S., Minch K.J., Rustad T., Plaisier C.L., Longabaugh W.J., Sherman D.R., Baliga N.S. // Nucleic Acids Research 2014, V.42, №18, P.11291-11303[69] Lasunskaia E., Ribeiro S.C., Manicheva O., Gomes L.L., Suffys P.N., Mokrousov I., Ferrazoli L., Andrade M.R., Kritski A., Otten T. // Microbes Infect. 2010, V.12, №6, P.467-475[70] Pardini M., Niemann S., Varaine F., Iona E., Meacci F., Orru G., Yesilkaya H., Jarosz T., Andrew P., Barer M. // Tuberculosis (Edinb.). 2009, V.89, №4, P.317-324[71] Kumar B., Sharma D., Sharma P., Katoch V.M., Venkatesan K., Bisht D. // J. Proteomics. 2013, V.94, P.68-77[72] Mattow J., Siejak F., Hagens K., Becher D., Albrecht D., Krah A., Schmidt F., Jungblut P.R., Kaufmann S.H., Schaible U.E. // Proteomics. 2006, V.6, №8, P.2485-2494[73] Sharma D., Kumar B., Lata M., Joshi B., Venkatesan K., Shukla S., Bisht D. // PLoS One. 2015, V.10, №10, e0139414[74] Pandey R., Rodriguez G.M. // Infect. Immun. 2012, V.80, №10, P.3650-3659[75] Li Z., Kelley C., Collins F., Rouse D., Morris S. // J. Infect. Dis. 1998, V.177, №4, P.1030-1035[76] Manca C., Paul S., Barry C.E., 3rd I.O., Freedman V.H., Kaplan G. // Infect. Immun. 1999, V.67, №1, P.74-79[77] Zhang L., Wang Q., Wang W., Liu Y., Wang J., Yue J., Xu Y., Xu W., Cui Z., Zhang X. // Proteome Sci. 2012, V.10, P.12[78] Dobos K.M., Khoo K.H., Swiderek K.M., Brennan P.J., Belisle J.T. // Journal of Bacteriology 1996, V.178, №9, P.2498-2506[79] Espitia C., Mancilla R. // Clin. Exp. Immunol. 1989, V.77, №3, P.378-383[80] Herrmann J.L., Delahay R., Gallagher A., Robertson B., Young D. // FEBS Lett. 2000, V.473, №3, P.358-362[81] Herrmann J.L., O’Gaora P., Gallagher A., Thole J.E., Young D.B. // EMBO J. 1996, V.15, №14, P.3547-3554[82] Sartain M.J., Belisle J.T. // Glycobiology. 2009, V.19, №1, P.38-51[83] Smith G.T., Sweredoski M.J., Hess S. // J. Proteomics. 2014, V.97, P.296-306[84] VanderVen B.C., Harder J.D., Crick D.C., Belisle J.T. // Science. 2005, V.309, №5736, P.941-943[85] Kusebauch U., Ortega C., Ollodart A., Rogers R.S., Sherman D.R., Moritz R.L., Grundner C. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014, V.111, №25, P.9265-9270[86] Prisic S., Dankwa S., Schwartz D., Chou M.F., Locasale J.W., Kang C.M., Bemis G., Church G.M., Steen H., Husson R.N. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010, V.107, №16, P.7521-7526[87] Pethe K., Bifani P., Drobecq H., Sergheraert C., Debrie A.S., Locht C., Menozzi F.D. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002, V.99, №16, P.10759-10764[88] Okkels L.M., Muller E.C., Schmid M., Rosenkrands I., Kaufmann S.H., Andersen P., Jungblut P.R. // Proteomics. 2004, V.4, №10, P.2954-2960[89] Lancioni C.L., Li Q., Thomas J.J., Ding X., Thiel B., Drage M.G., Pecora N.D., Ziady A.G., Shank S., Harding C.V. // Infect. Immun. 2011, V.79, №2, P.663-673[90] Okuda S., Tokuda H. // Annu. Rev. Microbiol. 2011, V.65, P.239-259[91] Sanchez A., Espinosa P., Esparza M.A., Colon M., Bernal G., Mancilla R. // Scand. J. Immunol. 2009, V.69, №1, P.20-28[92] Sanchez A., Espinosa P., Garcia T., Mancilla R. // Clin. Dev. Immunol. 2012, V.2012, 950503, P.950503[93] Sutcliffe I.C., Harrington D.J. // FEMS Microbiol. Rev. 2004, V.28, №5, P.645-659[94] Striebel F., Imkamp F., Sutter M., Steiner M., Mamedov A., Weber-Ban E. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, V.16, №6, P.647-651[95] Chun T., Serbina N.V., Nolt D., Wang B., Chiu N.M., Flynn J.L., Wang C.R. // J. Exp. Med. 2001, V.193, №10, P.1213-1220[96] Doi T., Yamada H., Yajima T., Wajjwalku W., Hara T., Yoshikai Y. // J. Immunol. 2007, V.178, №6, P.3806-3813[97] Barandun J., Delley C.L., Weber-Ban E. // BMC Biol. 2012, V.10, P.95[98] Burns K.E., Cerda-Maira F.A., Wang T., Li H., Bishai W.R., Darwin K.H. // Molecular Cell 2010, V.39, №5, P.821-827[99] Burns K.E., Pearce M.J., Darwin K.H. // Journal of Bacteriology 2010, V.192, №11, P.2933-2935[100] Cerda-Maira F.A., Pearce M.J., Fuortes M., Bishai W.R., Hubbard S.R., Darwin K.H. // Mol. Microbiol. 2010, V.77, №5, P.1123-1135[101] Pearce M.J., Mintseris J., Ferreyra J., Gygi S.P., Darwin K.H. // Science. 2008, V.322, №5904, P.1104-1107[102] Tung C.W. // BMC Bioinformatics. 2012, V.13, P.40[103] Poulsen C., Akhter Y., Jeon A.H., Schmitt-Ulms G., Meyer H.E., Stefanski A., Stuhler K., Wilmanns M., Song Y.H. // Mol. Syst. Biol. 2010, V.6, №386, 10.1038/msb.2010.1039[104] Braibant M., Lefevre P., de Wit L., Peirs P., Ooms J., Huygen K., Andersen A.B., Content J. // Gene. 1996. V. 176. № 1-2. 1996, V.176, №1-2, P.171-176[105] Harboe M., Wiker H.G., Ulvund G., Lund-Pedersen B., Andersen A.B., Hewinson R.G., Nagai S. // Infect. Immun. 1998, V.66, №1, P.289-296[106] Young D.B., Garbe T.R. // Res .Microbiol. 1991, V.142, №1, P.55-65[107] Michell S.L., Whelan A.O., Wheeler P.R., Panico M., Easton R.L., Etienne A.T., Haslam S.M., Dell A., Morris H.R., Reason A.J. // J. Biol. Chem. 2003, V.278, №18, P.16423-16432[108] Liu C.F., Tonini L., Malaga W., Beau M., Stella A., Bouyssie D., Jackson M.C., Nigou J., Puzo G., Guilhot C. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013, V.110, №16, P.6560-6565[109] Gonzalez-Zamorano M., Mendoza-Hernandez G., Xolalpa W., Parada C., Vallecillo A.J., Bigi F., Espitia C. // J. Proteome Res. 2009, V.8, №2, P.721-733[110] Nagai S., Wiker H.G., Harboe M., Kinomoto M. // Infect. Immun. 1991, V.59, №1, P.372-382[111] Guerrero G.G., Debrie A.S., Locht C. // Vaccine. 2010, V.28, №27, P.4340-4347[112] Vidal Pessolani M.C., Marques M.A., Reddy V.M., Locht C., Menozzi F.D. // Microbes Infect 2003, V.5, №7, P.677-684[113] Temmerman S., Pethe K., Parra M., Alonso S., Rouanet C., Pickett T., Drowart A., Debrie A.S., Delogu G., Menozzi F.D. // Nat. Med. 2004, V.10, №9, P.935-941[114] Jensen O.N. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, V.7, №6, P.391-403[115] Camus J.C., Pryor M.J., Medigue C., Cole S.T. // Microbiology. 2002, V.148, Pt10, P.2967-2973[116] de Souza G.A., Arntzen M.O., Fortuin S., Schurch A.C., Malen H., McEvoy C.R., van Soolingen D., Thiede B., Warren R.M., Wiker H.G. // Mol. Cell Proteomics. 2011, V.10, №1, M110.002527[117] de Souza G.A., Malen H., Softeland T., Saelensminde G., Prasad S., Jonassen I., Wiker H.G. // BMC Genomics. 2008, V.9, P.316[118] Yadeta K.A., Elmore J.M., Coaker G. // Front Plant Sci. 2013, V.4, 10.3389/fpls.2013.00086