Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1038810.32607/20758251-2017-9-2-47-58ReviewsОбзорыResearch ArticleC2H2 Zinc Finger Proteins: The Largest but Poorly Explored Family of Higher Eukaryotic Transcription FactorsБелки с цинковыми пальцами типа С2Н2 - самый многочисленный и наименее изученный класс транскрипционных факторов высших эукариотFedotovaA. A.ФедотоваA. A.
Russian Federation
georgiev_p@mail.ruBonchukA. N.БончукA. Н.
Russian Federation
georgiev_p@mail.ruMogilaV. A.МогилаВ. А.
Russian Federation
georgiev_p@mail.ruGeorgievP. G.ГеоргиевП. Г.georgiev_p@mail.ruInstitute of Gene Biology, Russian Academy of SciencesИнститут биологии гена РАН1506201792VOL 9, NO2 (2017)ТОМ 9, №2 (2017)475817012020Copyright ©; 2017, Fedotova A.A., Bonchuk A.N., Mogila V.A., Georgiev P.G.Copyright ©; 2017, Федотова A.A., Бончук A.Н., Могила В.А., Георгиев П.Г.2017Fedotova A.A., Bonchuk A.N., Mogila V.A., Georgiev P.G.Федотова A.A., Бончук A.Н., Могила В.А., Георгиев П.Г.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10388

The emergence of whole-genome assays has initiated numerous genome-wide studies of transcription factor localizations at genomic regulatory elements (enhancers, promoters, silencers, and insulators), as well as facilitated the uncovering of some of the key principles of chromosomal organization. However, the proteins involved in the formation and maintenance of the chromosomal architecture and the organization of regulatory domains remain insufficiently studied. This review attempts to collate the available data on the abundant but still poorly understood family of proteins with clusters of the C2H2 zinc finger domains. One of the best known proteins of this family is a well conserved protein known as CTCF, which plays a key role in the establishment of the chromosomal architecture in vertebrates. The distinctive features of C2H2 zinc finger proteins include strong and specific binding to a long and unique DNA recognition target sequence and rapid expansion within various animal taxa during evolution. The reviewed data support a proposed model according to which many of the C2H2 proteins have functions that are similar to those of the CTCF in the organization of the chromatin architecture.

С появлением методов полногеномного анализа стало возможным широкомасштабное изучение распределения транскрипционных факторов на регуляторных элементах в геноме (энхансерах, промоторах, сайленсерах и инсуляторах), а также выявление ключевых принципов организации хромосом. Однако белковые факторы, отвечающие за архитектуру хромосом и организацию регуляторных доменов, остаются почти неисследованными. В настоящем обзоре предпринята попытка обобщить данные, которые касаются обширного класса белков, имеющих кластеры доменов цинковых пальцев С2Н2-типа (С2Н2-белки). К этому классу относится хорошо исследованный консервативный белок CTCF, ключевой, согласно современным представлениям, для формирования архитектуры хромосом позвоночных. Отличительными особенностями С2Н2-белков являются специфичное и эффективное связывание с уникальными длинными последовательностями ДНК и быстрое распространение в процессе эволюции в пределах таксонов. Приведенные в обзоре данные позволяют предложить модель, согласно которой многие С2Н2-белки выполняют функции, сходные с СTCF в организации архитектуры хромосом.

architectural proteinsCTCFKRAB domainSCAN domaintranscription factorsZADKRAB-доменZAD-доменSCAN-доменCTCFархитектурные белкитранскрипционные факторыThis work was supported by the Russian Science Foundation (project No. 14–24–00166).Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда (проект № 14–24–00166).[1] Dixon J.R., Selvaraj S., Yue F., Kim A., Li Y., Shen Y., Hu M., Liu J.S., Ren B. // Nature 2012, V.485, P.376-380[2] Nora E.P., Lajoie B.R., Schulz E.G., Giorgetti L., Okamoto I., Servant N., Piolot T., van Berkum N.L., Meisig J., Sedat J. // Nature 2012, V.485, P.381-385[3] Razin S.V., Gavrilov A.A., Vassetzky Y.S., Ulianov S.V. // Transcription. 2016, V.7, P.84-90[4] Dekker J., Rippe K., Dekker M., Kleckner N. // Science. 2002, V.295, P.1306-1311[5] Rao S.S., Huntley M.H., Durand N.C., Stamenova E.K., Bochkov I.D., Robinson J.T., Sanborn A.L., Machol I., Omer A.D., Lander E.S. // Cell. 2014, V.159, P.1665-1680[6] Lupianez D.G., Kraft K., Heinrich V., Krawitz P., Brancati F., Klopocki E., Horn D., Kayserili H., Opitz J.M., Laxova R. // Cell. 2015, V.161, P.1012-1025[7] Maksimenko O., Georgiev P. // Front. Genet. 2014, V.5, P.28[8] Bouwman B.A., de Laat W. // Genome Biol. 2015, V.16, P.154[9] Dekker J., Mirny L. // Cell. 2016, V.164, P.1110-1121[10] Merkenschlager M., Nora E.P. // Ann. Rev. Genom. Human Genet. 2016, V.17, P.17-43[11] Ghirlando R., Felsenfeld G. // Genes Dev. 2016, V.30, P.881-891[12] Handoko L., Xu H., Li G., Ngan C.Y., Chew E., Schnapp M., Lee C.W., Ye C., Ping J.L., Mulawadi F. // Nat. Genet. 2011, V.43, P.630-638[13] Gibcus J.H., Dekker J. // Mol Cell. 2013, V.49, P.773-782[14] Zuin J., Dixon J.R., van der Reijden M.I., Ye Z., Kolovos P., Brouwer R.W., van de Corput M.P., van de Werken H.J., Knoch T.A., van I Jcken W.F. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014, V.111, P.996-1001[15] Heger P., Marin B., Bartkuhn M., Schierenberg E., Wiehe T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012, V.109, P.17507-17512[16] Razin S.V., Borunova V.V., Maksimenko O.G., Kantidze O.L. // Biochemistry (Mosc.). 2012, V.77, P.277-288[17] Iuchi S. // Cell. Mol. Life Sci. 2001, V.58, P.625-635[18] Pearson R.C., Funnell A.P., Crossley M. // IUBMB Life. 2011, V.63, P.86-93[19] Swamynathan S.K. // Hum. Genomics. 2010, V.4, P.263-270[20] Pavletich N.P., Pabo C.O. // Science. 1991, V.252, P.809-817[21] Wolfe S.A., Nekludova L., Pabo C.O. // Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2000, V.29, P.183-212[22] Garton M., Najafabadi H.S., Schmitges F.W., Radovani E., Hughes T.R., Kim P.M. // Nucleic Acids Research 2015, V.43, P.9147-9157[23] Persikov A.V., Singh M. // Nucleic Acids Research 2014, V.42, P.97-108[24] Vandevenne M., Jacques D.A., Artuz C., Nguyen C.D., Kwan A.H., Segal D.J., Matthews J.M., Crossley M., Guss J.M., Mackay J.P. // J. Biol. Chem. 2013, V.288, P.10616-10627[25] Brayer K.J., Segal D.J. // Cell Biochem. Biophys. 2008, V.50, P.111-131[26] Brayer K.J., Kulshreshtha S., Segal D.J. // Cell Biochem. Biophys. 2008, V.51, P.9-19[27] Emerson R.O., Thomas J.H. // Virology Journal 2011, V.85, P.12043-12052[28] Chung H.R., Schafer U., Jackle H., Bohm S. // EMBO Repts. 2002, V.3, P.1158-1162[29] Perez-Torrado R., Yamada D., Defossez P.A. // Bioessays. 2006, V.28, P.1194-1202[30] Stogios P.J., Chen L., Prive G.G. // Protein Sci. 2007, V.16, P.336-342[31] Liu H., Chang L.H., Sun Y., Lu X., Stubbs L. // Genome Biol. Evol. 2014, V.6, P.510-525[32] Lobanenkov V.V., Nicolas R.H., Adler V.V., Paterson H., Klenova E.M., Polotskaja A.V., Goodwin G.H. // Oncogene. 1990, V.5, P.1743-1753[33] Bell A.C., West A.G., Felsenfeld G. // Cell. 1999, V.98, P.387-396[34] Chaumeil J., Skok J.A. // Curr. Opin. Immunol. 2012, V.24, P.153-159[35] Herold M., Bartkuhn M., Renkawitz R. // Development. 2012, V.139, P.1045-1057[36] Holwerda S., de Laat W. // Front. Genet. 2012, V.3, P.217[37] Merkenschlager M., Odom D.T. // Cell. 2013, V.152, P.1285-1297[38] Sexton T., Yaffe E., Kenigsberg E., Bantignies F., Leblanc B., Hoichman M., Parrinello H., Tanay A., Cavalli G. // Cell. 2012, V.148, P.458-472[39] Pirrotta V., Li H.B. // Curr. Opin. Genet. Dev. 2012, V.22, P.101-109[40] Kyrchanova O., Toshchakov S., Podstreshnaya Y., Parshikov A., Georgiev P. // Mol. Cell. Biol. 2008, V.28, P.4188-4195[41] Kyrchanova O., Ivlieva T., Toshchakov S., Parshikov A., Maksimenko O., Georgiev P. // Nucleic Acids Research 2011, V.39, P.3042-3052[42] Bonchuk A., Maksimenko O., Kyrchanova O., Ivlieva T., Mogila V., Deshpande G., Wolle D., Schedl P., Georgiev P. // BMC Biol. 2015, V.13, P.63[43] Pant V., Kurukuti S., Pugacheva E., Shamsuddin S., Mariano P., Renkawitz R., Klenova E., Lobanenkov V., Ohlsson R. // Mol. Cell Biol. 2004, V.24, P.3497-3504[44] Xiao T., Wallace J., Felsenfeld G. // Mol. Cell. Biol. 2011, V.31, P.2174-2183[45] Vietri Rudan M., Barrington C., Henderson S., Ernst C., Odom D. T., Tanay A., Hadjur S. // Cell Rep. 2015, V.10, P.1297-1309[46] Schmidt D., Schwalie P.C., Wilson M.D., Ballester B., Goncalves A., Kutter C., Brown G.D., Marshall A., Flicek P., Odom D.T. // Cell. 2012, V.148, P.335-348[47] Nakahashi H., Kwon K.R., Resch W., Vian L., Dose M., Stavreva D., Hakim O., Pruett N., Nelson S., Yamane A. // Cell Rep. 2013, V.3, P.1678-1689[48] Xiao T., Wongtrakoongate P., Trainor C., Felsenfeld G. // Cell Rep. 2015, V.12, P.1704-1714[49] Ohlsson R., Bartkuhn M., Renkawitz R. // Chromosoma. 2010, V.119, P.351-360[50] Wendt K.S., Yoshida K., Itoh T., Bando M., Koch B., Schirghuber E., Tsutsumi S., Nagae G., Ishihara K., Mishiro T. // Nature 2008, V.451, P.796-801[51] Proudhon C., Hao B., Raviram R., Chaumeil J., Skok J.A. // Adv. Immunol. 2015, V.128, P.123-182[52] Bergstrom R., Savary K., Moren A., Guibert S., Heldin C. H., Ohlsson R., Moustakas A. // J. Biol. Chem. 2010, V.285, P.19727-19737[53] Pena-Hernandez R., Marques M., Hilmi K., Zhao T., Saad A., Alaoui-Jamali M.A., del Rincon S.V., Ashworth T., Roy A.L., Emerson B.M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015, V.112, P.E677-E686[54] Liu Z., Scannell D.R., Eisen M.B., Tjian R. // Cell. 2011, V.146, P.720-731[55] Yao H., Brick K., Evrard Y., Xiao T., Camerini-Otero R.D., Felsenfeld G. // Genes Dev. 2010, V.24, P.2543-2555[56] Defossez P.A., Kelly K.F., Filion G.J., Perez-Torrado R., Magdinier F., Menoni H., Nordgaard C.L., Daniel J.M., Gilson E. // J. Biol. Chem. 2005, V.280, P.43017-43023[57] Klenova E., Scott A.C., Roberts J., Shamsuddin S., Lovejoy E.A., Bergmann S., Bubb V.J., Royer H.D., Quinn J.P. // J. Neurosci. 2004, V.24, P.5966-5973[58] Donohoe M.E., Zhang L.F., Xu N., Shi Y., Lee J.T. // Molecular Cell 2007, V.25, P.43-56[59] Donohoe M.E., Silva S.S., Pinter S.F., Xu N., Lee J.T. // Nature 2009, V.460, P.128-132[60] Ishihara K., Oshimura M., Nakao M. // Molecular Cell 2006, V.23, P.733-742[61] Li T., Hu J.F., Qiu X., Ling J., Chen H., Wang S., Hou A., Vu T.H., Hoffman A.R. // Mol. Cell. Biol. 2008, V.28, P.6473-6482[62] Lutz M., Burke L.J., Barreto G., Goeman F., Greb H., Arnold R., Schultheiss H., Brehm A., Kouzarides T., Lobanenkov V. // Nucleic Acids Research 2000, V.28, P.1707-1713[63] Saldana-Meyer R., Gonzalez-Buendia E., Guerrero G., Narendra V., Bonasio R., Recillas-Targa F., Reinberg D. // Genes Dev. 2014, V.28, P.723-734[64] Kung J.T., Kesner B., An J.Y., Ahn J.Y., Cifuentes-Rojas C., Colognori D., Jeon Y., Szanto A., del Rosario B.C., Pinter S.F. // Molecular Cell 2015, V.57, P.361-375[65] Guastafierro T., Catizone A., Calabrese R., Zampieri M., Martella O., Bacalini M.G., Reale A., Di Girolamo M., Miccheli M., Farrar D. // Biochem. J. 2013, V.449, P.623-630[66] Klenova E.M., Chernukhin I.V., El-Kady A., Lee R.E., Pugacheva E.M., Loukinov D.I., Goodwin G.H., Delgado D., Filippova G.N., Leon J. // Mol. Cell. Biol. 2001, V.21, P.2221-2234[67] MacPherson M.J., Beatty L.G., Zhou W., Du M., Sadowski P.D. // Mol. Cell. Biol. 2009, V.29, P.714-725[68] Bellefroid E.J., Poncelet D.A., Lecocq P.J., Revelant O., Martial J.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1991, V.88, P.3608-3612[69] Huntley S., Baggott D.M., Hamilton A.T., Tran-Gyamfi M., Yang S., Kim J., Gordon L., Branscomb E., Stubbs L. // Genome Res. 2006, V.16, P.669-677[70] Lupo A., Cesaro E., Montano G., Zurlo D., Izzo P., Costanzo P. // Curr. Genomics. 2013, V.14, P.268-278[71] Shannon M., Kim J., Ashworth L., Branscomb E., Stubbs L. // DNA Seq. 1998, V.8, P.303-315[72] Margolin J.F., Friedman J.R., Meyer W.K., Vissing H., Thiesen H. J., Rauscher F. J. 3rd. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994, V.91, P.4509-4513[73] Urrutia R. // Genome Biol. 2003, V.4, P.231[74] Vissing H., Meyer W.K., Aagaard L., Tommerup N., Thiesen H.J. // FEBS Lett. 1995, V.369, P.153-157[75] Lechner M.S., Begg G.E., Speicher D.W., Rauscher F.J. 3rd. // Mol. Cell. Biol. 2000, V.20, P.6449-6465[76] Schultz D.C., Ayyanathan K., Negorev D., Maul G.G., Rauscher F.J. 3rd. // Genes Dev. 2002, V.16, P.919-932[77] Sripathy S.P., Stevens J., Schultz D.C. // Mol. Cell. Biol. 2006, V.26, P.8623-8638[78] Groner A.C., Meylan S., Ciuffi A., Zangger N., Ambrosini G., Denervaud N., Bucher P., Trono D. // PLoS Genet. 2010, V.6, e1000869[79] Wolf G., Macfarlan T.S. // Cell. 2015, V.163, P.30-32[80] Ying L., Lin J., Qiu F., Cao M., Chen H., Liu Z., Huang Y. // FEBS J. 2015, V.282, P.174-182[81] Wiznerowicz M., Jakobsson J., Szulc J., Liao S., Quazzola A., Beermann F., Aebischer P., Trono D. // J. Biol. Chem. 2007, V.282, P.34535-34541[82] Rowe H.M., Friedli M., Offner S., Verp S., Mesnard D., Marquis J., Aktas T., Trono D. // Development. 2013, V.140, P.519-529[83] Okumura K., Sakaguchi G., Naito K., Tamura T., Igarashi H. // Nucleic Acids Research 1997, V.25, P.5025-5032[84] Conroy A.T., Sharma M., Holtz A.E., Wu C., Sun Z., Weigel R.J. // J. Biol. Chem. 2002, V.277, P.9326-9334[85] Hayashi K., Yoshida K., Matsui Y. // Nature 2005, V.438, P.374-378[86] Birtle Z., Ponting C.P. // Bioinformatics. 2006, V.22, P.2841-2845[87] Najafabadi H.S., Albu M., Hughes T.R. // Bioinformatics. 2015, V.31, P.2879-2881[88] Losson R., Nielsen A.L. // Biochim. Biophys. Acta. 2010, V.1799, P.463-468[89] Frietze S., Lan X., Jin V.X., Farnham P.J. // J. Biol. Chem. 2010, V.285, P.1393-1403[90] Yang L., Wang H., Kornblau S.M., Graber D.A., Zhang N., Matthews J.A., Wang M., Weber D.M., Thomas S.K., Shah J.J. // Oncogene. 2011, V.30, P.1329-1340[91] Parvanov E.D., Petkov P.M., Paigen K. // Science. 2010, V.327, P.835[92] Smagulova F., Gregoretti I.V., Brick K., Khil P., Camerini-Otero R.D., Petukhova G.V. // Nature 2011, V.472, P.375-378[93] Oliver P.L., Goodstadt L., Bayes J.J., Birtle Z., Roach K.C., Phadnis N., Beatson S.A., Lunter G., Malik H.S., Ponting C.P. // PLoS Genet. 2009, V.5, e1000753[94] Thomas J.H., Emerson R.O., Shendure J. // PLoS One. 2009, V.4, e8505[95] Baudat F., Buard J., Grey C., Fledel-Alon A., Ober C., Przeworski M., Coop G., de Massy B. // Science. 2010, V.327, P.836-840[96] Berg I.L., Neumann R., Lam K.W., Sarbajna S., Odenthal-Hesse L., May C.A., Jeffreys A.J. // Nat. Genet. 2010, V.42, P.859-863[97] Baker C.L., Walker M., Kajita S., Petkov P.M., Paigen K. // Genome Res. 2014, V.24, P.724-732[98] Brick K., Smagulova F., Khil P., Camerini-Otero R.D., Petukhova G.V. // Nature 2012, V.485, P.642-645[99] Castro-Diaz N., Ecco G., Coluccio A., Kapopoulou A., Yazdanpanah B., Friedli M., Duc J., Jang S.M., Turelli P., Trono D. // Genes Dev. 2014, V.28, P.1397-1409[100] Turelli P., Castro-Diaz N., Marzetta F., Kapopoulou A., Raclot C., Duc J., Tieng V., Quenneville S., Trono D. // Genome Res. 2014, V.24, P.1260-1270[101] Richardson S.R., Doucet A.J., Kopera H.C., Moldovan J.B., Garcia-Perez J.L., Moran J.V. // Microbiol Spectr. 2015, V.3, MDNA3-0061-2014[102] Nowick K., Gernat T., Almaas E., Stubbs L. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009, V.106, P.22358-22363[103] Barde I., Rauwel B., Marin-Florez R.M., Corsinotti A., Laurenti E., Verp S., Offner S., Marquis J., Kapopoulou A., Vanicek J. // Science. 2013, V.340, P.350-353[104] Sander T.L., Haas A.L., Peterson M.J., Morris J.F. // J. Biol. Chem. 2000, V.275, P.12857-12867[105] Ivanov D., Stone J.R., Maki J.L., Collins T., Wagner G. // Molecular Cell 2005, V.17, P.137-143[106] Sander T.L., Stringer K.F., Maki J.L., Szauter P., Stone J.R., Collins T. // Gene. 2003, V.310, P.29-38[107] Liang Y., Huimei Hong F., Ganesan P., Jiang S., Jauch R., Stanton L.W., Kolatkar P.R. // Nucleic Acids Research 2012, V.40, P.8721-8732[108] Rimsa V., Eadsforth T.C., Hunter W.N. // PLoS One. 2013, V.8, e69538[109] Peterson F.C., Hayes P.L., Waltner J.K., Heisner A.K., Jensen D.R., Sander T.L., Volkman B.F. // J. Mol. Biol. 2006, V.363, P.137-147[110] Liang Y., Choo S.H., Rossbach M., Baburajendran N., Palasingam P., Kolatkar P.R. // Acta Crystallogr. Sect. F Struct. Biol. Cryst. Commun. 2012, V.68, P.443-447[111] Williams A.J., Blacklow S.C., Collins T. // Mol. Cell. Biol. 1999, V.19, P.8526-8535[112] Schumacher C., Wang H., Honer C., Ding W., Koehn J., Lawrence Q., Coulis C. M., Wang L.L., Ballinger D., Bowen B.R. // J. Biol. Chem. 2000, V.275, P.17173-17179[113] Porsch-Ozcurumez M., Langmann T., Heimerl S., Borsukova H., Kaminski W.E., Drobnik W., Honer C., Schumacher C., Schmitz G. // J. Biol. Chem. 2001, V.276, P.12427-12433[114] Stone J.R., Maki J.L., Blacklow S.C., Collins T. // J. Biol. Chem. 2002, V.277, P.5448-5452[115] Ogo O.A., Tyson J., Cockell S.J., Howard A., Valentine R.A., Ford D. // Mol. Cell. Biol. 2015, V.35, P.977-987[116] Chung H.R., Lohr U., Jackle H. // Mol. Biol. Evol. 2007, V.24, P.1934-1943[117] Jauch R., Bourenkov G.P., Chung H.R., Urlaub H., Reidt U., Jackle H., Wahl M.C. // Structure. 2003, V.11, P.1393-1402[118] Zolotarev N., Fedotova A., Kyrchanova O., Bonchuk A., Penin A.A., Lando A.S., Eliseeva I.A., Kulakovskiy I.V., Maksimenko O., Georgiev P. // Nucleic Acids Research 2016, V.44, P.7228-7241[119] Zolotarev N.A., Maksimenko O.G., Georgiev P.G., Bonchuk A.N. // Acta Naturae. 2016, V.8, №3, P.97-102[120] Li J., Gilmour D.S. // EMBO J. 2013, V.32, P.1829-1841[121] Gaszner M., Vazquez J., Schedl P. // Genes Dev. 1999, V.13, P.2098-2107[122] Blanton J., Gaszner M., Schedl P. // Genes Dev. 2003, V.17, P.664-675[123] Schwartz Y.B., Linder-Basso D., Kharchenko P.V., Tolstorukov M.Y., Kim M., Li H.B., Gorchakov A.A., Minoda A., Shanower G., Alekseyenko A.A. // Genome Res. 2012, V.22, P.2188-2198[124] Kyrchanova O., Leman D., Parshikov A., Fedotova A., Studitsky V., Maksimenko O., Georgiev P. // PLoS One. 2013, V.8, e62690[125] Maksimenko O., Bartkuhn M., Stakhov V., Herold M., Zolotarev N., Jox T., Buxa M.K., Kirsch R., Bonchuk A., Fedotova A. // Genome Res. 2015, V.25, P.89-99[126] Laundrie B., Peterson J.S., Baum J.S., Chang J.C., Fileppo D., Thompson S.R., McCall K. // Genetics. 2003, V.165, P.1881-1888[127] Chen B., Harms E., Chu T., Henrion G., Strickland S. // Development. 2000, V.127, P.1243-1251[128] Chu T., Henrion G., Haegeli V., Strickland S. // Genesis. 2001, V.29, P.141-152[129] Payre F., Noselli S., Lefrere V., Vincent A. // Development. 1990, V.110, P.141-149[130] Crozatier M., Kongsuwan K., Ferrer P., Merriam J.R., Lengyel J.A., Vincent A. // Genetics. 1992, V.131, P.905-916[131] Lake C.M., Nielsen R.J., Hawley R.S. // PLoS Genet. 2011, V.7, e1002005[132] McKim K.S., Hayashi-Hagihara A. // Genes Dev. 1998, V.12, P.2932-2942[133] Jang J.K., Sherizen D.E., Bhagat R., Manheim E.A., McKim K.S. // J. Cell. Sci. 2003. V. 116 (Pt 15). 2003, V.116, Pt15, P.3069-3077[134] Liu H., Jang J. K., Kato N., McKim K.S. // Genetics. 2002, V.162, P.245-258