Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1037110.32607/20758251-2017-9-3-39-47ReviewsОбзорыResearch ArticleProteasomes in Protein Homeostasis of Pluripotent Stem CellsПротеасомы в регуляции белкового гомеостаза плюрипотентных стволовых клетокSeleninaА. V.СеленинаА. В.
Russian Federation
atsimokha@incras.ruTsimokhaА. S.ЦимохаА. С.
Russian Federation
atsimokha@incras.ruTomilinА. N.ТомилинА. Н.
Russian Federation
a.tomilin@incras.ruInstitute of Cytology, Russian Academy of SciencesИнститут цитологии РАНSt-Petersburg State UniversityСанкт-Петербургский государственный университет1509201793VOL 9, NO3 (2017)ТОМ 9, №3 (2017)394717012020Copyright ©; 2017, Selenina А.V., Tsimokha А.S., Tomilin А.N.Copyright ©; 2017, Селенина А.В., Цимоха А.С., Томилин А.Н.2017Selenina А.V., Tsimokha А.S., Tomilin А.N.Селенина А.В., Цимоха А.С., Томилин А.Н.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10371

Embryonic stem cells (ESCs) and induced pluripotent stem cells (iPSCs) are subjects of high interest not only in basic research, but also in various applied fields, particularly, in regenerative medicine. Despite the tremendous interest to these cells, the molecular mechanisms that control protein homeostasis in these cells remain largely unknown. The ubiquitin-proteasome system (UPS) acts via post-translational protein modifications and protein degradation and, therefore, is involved in the control of virtually all cellular processes: cell cycle, self-renewal, signal transduction, transcription, translation, oxidative stress, immune response, apoptosis, etc. Therefore, studying the biological role and action mechanisms of the UPS in pluripotent cells will help to better understand the biology of cells, as well as to develop novel approaches for regenerative medicine.

Эмбриональные стволовые клетки и индуцированные плюрипотентные стволовые клетки представляют интерес не только для фундаментальных исследований, но и для медицины, в первую очередь, регенеративной медицины. Несмотря на большой интерес к плюрипотентным клеткам, механизмы поддержания в них белкового гомеостаза с помощью убиквитин-протеасомной системы изучены крайне слабо. Считается, что посредством посттрансляционных модификаций белков и их деградации в протеасомах убиквитин-протеасомная система контролирует практически все основные клеточные процессы: клеточный цикл, самообновление, передачу сигнала, транскрипцию, трансляцию, окислительный стресс, иммунный ответ, апоптоз и др. Поэтому изучение роли убиквитин-протеасомной системы и механизмов ее работы в плюрипотентных клетках позволит не только лучше понять их биологию, но также ляжет в основу новых подходов в регенеративной медицине.

ubiquitin-proteasome systemproteasomeimmunoproteasomeembryonic stem cellsinduced pluripotent stem cellsиммунопротеасомаиндуцированные плюрипотентные стволовые клеткипротеасомаубиквитин-протеасомная системаэмбриональные стволовые клеткиThis study was supported by a grant from the Russian Science Foundation (No. 14-14-00718) and a grant from the Russian Foundation for Basic Research (No. 15-04-08128).Исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда (№ 14-14-00718) и гранта Российского фонда фундаментальных исследований (№ 15-04-08128).[1] Evans M.J., Kaufman M.H. // Nature 1981, V.292, №5819, P.154-156[2] Thomson J.A., Itskovitz-Eldor J., Shapiro S.S., Waknitz M.A., Swiergiel J.J., Marshall V.S., Jones J.M. // Science. 1998, V.282, №5391, P.1145-1147[3] Young R.A. // Cell. 2011, V.144, №6, P.940-954[4] Fang L., Zhang L., Wei W., Jin X., Wang P., Tong Y., Li J., Du J.X., Wong J. // Mol. Cell. 2014, V.55, №4, P.537-551[5] Sears R.C. // Cell Cycle. 2004, V.3, №9, P.1131-1135[6] Xu H., Wang W., Li C., Yu H., Yang A., Wang B., Jin Y. // Cell Research. 2009, V.19, №5, P.561-573[7] Tolkunova E., Malashicheva A., Parfenov V.N., Sustmann C., Grosschedl R., Tomilin A. // J. Molecular Biology. 2007, V.374, №5, P.1200-1212[8] Li Y., McClintick J., Zhong L., Edenberg H.J., Yoder M.C., Chan R.J. // Blood. 2005, V.105, №2, P.635-637[9] Gidekel S., Pizov G., Bergman Y., Pikarsky E. // Cancer Cell. 2003, V.4, №5, P.361-370[10] Kehler J., Tolkunova E., Koschorz B., Pesce M., Gentile L., Boiani M., Lomeli H., Nagy A., McLaughlin K.J., Scholer H.R. // EMBO Reports. 2004, V.5, №11, P.1078-1083[11] DeVeale B., Brokhman I., Mohseni P., Babak T., Yoon C., Lin A., Onishi K., Tomilin A., Pevny L., Zandstra P.W. // PLoS Genetics. 2013, V.9, №11, e1003957[12] Wu G., Han D., Gong Y., Sebastiano V., Gentile L., Singhal N., Adachi K., Fischedick G., Ortmeier C., Sinn M. // Nature Cell Biology. 2013, V.15, №9, P.1089[13] Lengner C.J., Camargo F.D., Hochedlinger K., Welstead G.G., Zaidi S., Gokhale S., Scholer H.R., Tomilin A., Jaenisch R. // Cell Stem Cell. 2007, V.1, №4, P.403-415[14] Saretzki G., Walter T., Atkinson S., Passos J.F., Bareth B., Keith W.N., Stewart R., Hoare S., Stojkovic M., Armstrong L. // Stem Cells. 2008, V.26, №2, P.455-464[15] Watanabe A., Yamada Y., Yamanaka S. // Phil. Trans. R. Soc. B. 2013, V.368, №1609, P.20120292[16] Hong Y., Cervantes R., Tichy E., Tischfield J., Stambrook P. // Mutation Research/Fundamental and Molecular Mechanisms of Mutagenesis. 2007, V.614, №1, P.48-55[17] Nagaria P., Robert C., Rassool F.V. // Biochimica et Biophysica Acta (BBA)-General Subjects. 2013, V.1830, №2, P.2345-2353[18] Tichy E.D., Stambrook P.J. // Exp. Cell Res. 2008, V.314, №9, P.1929-1936[19] Saretzki G., Armstrong L., Leake A., Lako M., von Zglinicki T. // Stem Cells. 2004, V.22, №6, P.962-971[20] Vilchez D., Simic M.S., Dillin A. // Trends Cell Biol. 2014, V.24, №3, P.161-170[21] Buckley S.M., Aranda-Orgilles B., Strikoudis A., Apostolou E., Loizou E., Moran-Crusio K., Farnsworth C.L., Koller A.A., Dasgupta R., Silva J.C. // Cell Stem Cell. 2012, V.11, №6, P.783-798[22] Naujokat C., Saric T. // Stem Cells. 2007, V.25, №10, P.2408-2418[23] Powers E.T., Morimoto R.I., Dillin A., Kelly J.W., Balch W.E. // Annu Rev Biochem. 2009, V.78, P.959-991[24] Vilchez D., Boyer L., Morantte I., Lutz M., Merkwirth C., Joyce D., Spencer B., Page L., Masliah E., Berggren W.T. // Nature 2012, V.489, №7415, P.304-308[25] You K.T., Park J., Kim V.N. // Genes Dev. 2015, V.29, №19, P.2004-2009[26] Lopez-Otin C., Blasco M.A., Partridge L., Serrano M., Kroemer G. // Cell. 2013, V.153, №6, P.1194-1217[27] Finkel T., Serrano M., Blasco M.A. // Nature 2007, V.448, №7155, P.767-774[28] Takahashi K., Yamanaka S. // Cell. 2006, V.126, №4, P.663-676[29] Schneider T. A., Fishman V. S., Liskovykh M. A., Ponamartsev S. V., Serov O. L., Tomilin A. N., Alenina N. // Tsitologiia. 2014, V.56, №12, P.869-880[30] Maherali N., Sridharan R., Xie W., Utikal J., Eminli S., Arnold K., Stadtfeld M., Yachechko R., Tchieu J., Jaenisch R. // Cell Stem Cell. 2007, V.1, №1, P.55-70[31] Wernig M., Meissner A., Foreman R., Brambrink T., Ku M., Hochedlinger K., Bernstein B.E., Jaenisch R. // Nature 2007, V.448, №7151, P.318-324[32] Yu J., Vodyanik M.A., Smuga-Otto K., Antosiewicz-Bourget J., Frane J.L., Tian S., Nie J., Jonsdottir G.A., Ruotti V., Stewart R. // Science. 2007, V.318, №5858, P.1917-1920[33] Carey B.W., Markoulaki S., Hanna J., Saha K., Gao Q., Mitalipova M., Jaenisch R. // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2009, V.106, №1, P.157-162[34] Gonzalez F., Boue S., Belmonte J.C.I. // Nature Reviews Genetics. 2011, V.12, №4, P.231-242[35] Theunissen T.W., Jaenisch R. // Cell Stem Cell. 2014, V.14, №6, P.720-734[36] Liskovykh M., Chuykin I., Ranjan A., Safina D., Popova E., Tolkunova E., Mosienko V., Minina J.M., Zhdanova N.S., Mullins J.J. // PLoS One. 2011, V.6, №11, e27345[37] Kostina A.S., Uspensky V.E., Irtyuga O.B., Ignatieva E.V., Freylikhman O., Gavriliuk N.D., Moiseeva O.M., Zhuk S., Tomilin A., Kostareva A.A. // Biochimica et Biophysica Acta (BBA)-Molecular Basis of Disease. 2016, V.1862, №4, P.733-740[38] Kloetzel P.M., Soza A., Stohwasser R. // Biol. Chem. 1999, V.380, №3, P.293-297[39] Tanaka K. // Proceedings of the Japan Academy, Series B. 2009, V.85, №1, P.12-36[40] Glickman M.H., Ciechanover A. // Physiol. Rev. 2002, V.82, №2, P.373-428[41] Tsimokha A. // Tsitologiia. 2010, V.52, №4, P.277-300[42] Mukhopadhyay D., Riezman H. // Science. 2007, V.315, №5809, P.201-205[43] Seifert U., Kruger E. // Biochem. Soc. Trans. 2008, V.36, №5, P.879-884[44] Dahlmann B. // BMC Biochemistry. 2007, V.8, №1, P.1[45] Fenteany G., Standaert R.F., Lane W.S., Choi S. // Science. 1995, V.268, №5211, P.726[46] Orlowski M., Wilk S. // Arch. Biochem. Biophys. 2000, V.383, №1, P.1-16[47] da Fonseca P.C., He J., Morris E.P. // Molecular Cell 2012, V.46, №1, P.54-66[48] Smith D.M., Chang S.-C., Park S., Finley D., Cheng Y., Goldberg A.L. // Molecular Cell 2007, V.27, №5, P.731-744[49] Ebstein F., Kloetzel P.M., Kruger E., Seifert U. // Cell Mol. Life Sci. 2012, V.69, №15, P.2543-2558[50] Pickering A.M., Davies K.J. // Arch. Biochem. Biophys. 2012, V.523, №2, P.181-190[51] Zhang Z., Krutchinsky A., Endicott S., Realini C., Rechsteiner M., Standing K.G. // Biochemistry. 1999, V.38, №17, P.5651-5658[52] Hernebring M., Fredriksson A., Liljevald M., Cvijovic M., Norrman K., Wiseman J., Semb H., Nystrom T. // Sci. Rep. 2013, V.3, P.1381[53] Strehl B., Seifert U., Kruger E., Heink S., Kuckelkorn U., Kloetzel P.M. // Immunol. Rev. 2005, V.207, №1, P.19-30[54] Kruger E., Kuckelkorn U., Sijts A., Kloetzel P.M. // The components of the proteasome system and their role in MHC class I antigen processing, Reviews of physiology, biochemistry and pharmacology.Springer, 2003 2003, P.81-104[55] Sijts A.J., Ruppert T., Rehermann B., Schmidt M., Koszinowski U., Kloetzel P.M. // J. Exp. Med. 2000, V.191, №3, P.503-514[56] Boes B., Hengel H., Ruppert T., Multhaup G., Koszinowski U.H., Kloetzel P.M. // J. Exp. Med. 1994, V.179, №3, P.901-909[57] Sato N., Sanjuan I.M., Heke M., Uchida M., Naef F., Brivanlou A.H. // Developmental Biology 2003, V.260, №2, P.404-413[58] Assou S., Cerecedo D., Tondeur S., Pantesco V., Hovatta O., Klein B., Hamamah S., De Vos J. // BMC Genomics. 2009, V.10, №1, P.1[59] Baharvand H., Hajheidari M., Ashtiani S.K., Salekdeh G.H. // Proteomics. 2006, V.6, №12, P.3544-3549[60] Meshorer E., Misteli T. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, V.7, №7, P.540-546[61] Szutorisz H., Georgiou A., Tora L., Dillon N. // Cell. 2006, V.127, №7, P.1375-1388[62] Ogawa K., Nishinakamura R., Iwamatsu Y., Shimosato D., Niwa H. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2006, V.343, №1, P.159-166[63] James D., Levine A.J., Besser D., Hemmati-Brivanlou A. // Development. 2005, V.132, №6, P.1273-1282[64] Greber B., Lehrach H., Adjaye J. // Stem Cells and Development. 2008, V.17, №6, P.1065-1078[65] Hatakeyama S. // JAKSTAT. 2012, V.1, №3, P.168-175[66] Miyazono K., Ten Dijke P., Heldin C.H. // Advances in Immunology. 2000, V.75, P.115-157[67] Hernebring M., Brolen G., Aguilaniu H., Semb H., Nystrom T. // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2006, V.103, №20, P.7700-7705[68] Dudek E., Shang F., Valverde P., Liu Q., Hobbs M., Taylor A. // The FASEB J. 2005, V.19, №12, P.1707-1709[69] Pickering A.M., Koop A.L., Teoh C.Y., Ermak G., Grune T., Davies K.J. // Biochemical J. 2010, V.432, №3, P.585-595[70] Seifert U., Bialy L.P., Ebstein F., Bech-Otschir D., Voigt A., Schroter F., Prozorovski T., Lange N., Steffen J., Rieger M. // Cell. 2010, V.142, №4, P.613-624[71] Ebstein F., Voigt A., Lange N., Warnatsch A., Schroter F., Prozorovski T., Kuckelkorn U., Aktas O., Seifert U., Kloetzel P.M. // Cell. 2013, V.152, №5, P.935-937[72] Park J.-A., Kim Y.E., Ha Y.H., Kwon H.J., Lee Y.H. // BMB Rep. 2012, V.45, №5, P.299-304[73] Konstantinova I.M., Tsimokha A.S., Mittenberg A.G. // Int. Rev. Cell Mol. Biol. 2008, V.267, P.59-124[74] Tu Y., Chen C., Pan J., Xu J., Zhou Z.G., Wang C.Y. // Int. J. Clin. Exp. Pathol. 2012, V.5, №8, P.726-738[75] Babaie Y., Herwig R., Greber B., Brink T.C., Wruck W., Groth D., Lehrach H., Burdon T., Adjaye J. // Stem Cells. 2007, V.25, №2, P.500-510[76] Atkinson S.P., Collin J., Irina N., Anyfantis G., Kyung B.K., Lako M., Armstrong L. // Stem Cells. 2012, V.30, №7, P.1373-1384[77] Floyd Z.E., Staszkiewicz J., Power R.A., Kilroy G., Kirk-Ballard H., Barnes C.W., Strickler K.L., Rim J.S., Harkins L.L., Gao R., Kim J., Eilertsen K.J. // Cell Reprogram. 2015, V.17, №2, P.95-105[78] Cajigas I.J., Will T., Schuman E.M. // EMBO J. 2010, V.29, №16, P.2746-2752[79] Prigione A., Fauler B., Lurz R., Lehrach H., Adjaye J. // Stem Cells. 2010, V.28, №4, P.721-733[80] Kloetzel P.M. // Biochim. Biophys. Acta. 2004, V.1695, №1-3, P.225-233[81] Gaczynska M., Goldberg A.L., Tanaka K., Hendil K.B., Rock K.L. // J. Biol. Chem. 1996, V.271, №29, P.17275-17280[82] Ware C.B., Nelson A.M., Mecham B., Hesson J., Zhou W., Jonlin E.C., Jimenez-Caliani A.J., Deng X., Cavanaugh C., Cook S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014, V.111, №12, P.4484-4489[83] Nichols J., Smith A. // Cell Stem Cell. 2009, V.4, №6, P.487-492[84] Wang T. // Frontiers in Biosci: J. Virtual Library. 2003, V.8, P.d1109-d1127