Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1036510.32607/20758251-2017-9-3-12-26ReviewsОбзорыResearch ArticleNon-bulky Lesions in Human DNA: The Ways of Formation, Repair, and ReplicationНеобъемные повреждения ДНК у человека: пути образования, репарации и репликацииIgnatovА. V.ИгнатовА. В.
Russian Federation
amakarova-img@yandex.ruBondarenkoK. A.БондаренкоK. A.
Russian Federation
amakarova-img@yandex.ruMakarovaA. V.МакароваA. В.
Russian Federation
amakarova-img@yandex.ruInstitute of Molecular Genetics of Russian Academy of SciencesИнститут молекулярной генетики РАНMoscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. Ломоносова1509201793VOL 9, NO3 (2017)ТОМ 9, №3 (2017)122617012020Copyright ©; 2017, Ignatov А.V., Bondarenko K.A., Makarova A.V.Copyright ©; 2017, Игнатов А.В., Бондаренко K.A., Макарова A.В.2017Ignatov А.V., Bondarenko K.A., Makarova A.V.Игнатов А.В., Бондаренко K.A., Макарова A.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10365

DNA damage is a major cause of replication interruption, mutations, and cell death. DNA damage is removed by several types of repair processes. The involvement of specialized DNA polymerases in replication provides an important mechanism that helps tolerate persistent DNA damage. Specialized DNA polymerases incorporate nucleotides opposite lesions with high efficiency but demonstrate low accuracy of DNA synthesis. In this review, we summarize the types and mechanisms of formation and repair of non-bulky DNA lesions, and we provide an overview of the role of specialized DNA polymerases in translesion DNA synthesis.

Повреждения ДНК являются одной из основных причин нарушений репликации, возникновения мутаций и клеточной гибели. Из ДНК повреждения удаляются с помощью нескольких типов репарационных процессов. Важным механизмом преодоления репликативного блока нерепарированных повреждений служит вовлечение в репликацию поврежденной ДНК специализированных ДНК-полимераз, которые эффективно включают нуклеотиды напротив поврежденных оснований, но характеризуются низкой точностью синтеза. В обзоре рассмотрены основные типы «необъемных» повреждений, встречающиеся в геномной ДНК человека, механизмы их образования, пути репарации, а также роль специализированных ДНК-полимераз в репликации поврежденной ДНК.

DNA damageDNA repairDNA translesion synthesisповреждения ДНКрепарациярепликация поврежденной ДНКThis review was prepared with support from the Presidium of the Russian Academy of Sciences (the “Molecular and Cellular Biology. New Groups” grant), the Russian Foundation for Basic Research, the Moscow City Government (15-34-70002-mol_a_mos and 15-04-08-398-a), the Dynasty Foundation, and the Scholarship of the President of the Russian Federation.Обзор подготовлен при поддержке Президиума РАН (МКБ, Новые группы), РФФИ и Правительства Москвы (15-34-70002-мол_а_мос и 15-04-08-398-а), фонда «Династия» и стипендии Президента РФ.[1] Geacintov N.E., Cosman M., Hingerty B.E., Amin S., Broyde S., Patel D.J. // Chem. Res. Toxicol. 1997, V.10, №2, P.111-146[2] Skosareva L.V., Lebedeva N.A., Lavrik O.I., Rechkunova N.I. // Mol. Biol. (Mosk). 2013, V.47, №5, P.731-742[3] Kamileri I., Karakasilioti I., Garinis G.A. // Trends. Genet. 2012, V.28, №11, P.566-573[4] Hsu G.W., Huang X., Luneva N.P., Geacintov N.E., Beese L.S. // J. Biol. Chem. 2005, V.280, №5, P.3764-3770[5] O’Day C., Burgers P.M., Taylor J.S. // Nucleic Acids Res. 1992, V.20, №20, P.5403-5406[6] Wang Y. // Chem. Res. Toxicol. 2008, V.2, P.276-281[7] Bauer N.C., Corbett A.H., Doetsch P.W. // Nucleic Acids Res. 2015, V.43, №21, P.10083-10101[8] Dianov G.L., Hubscher U. // Nucleic Acids Res. 2013, V.41, №6, P.3483-3490[9] Krokan H.E., Bjoras M. // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2013, V.5, №4, a012583[10] Nakamura J., Walker V.E., Upton P.B., Chiang S.Y., Kow Y.W., Swenberg J.A. // Cancer Research 1998, V.58, №2, P.222-225[11] Tice R.R., Setlow R.B. // Handbook of the Biology of Aging. New York: Van Nostrand Reinhold, 1985. 173 p. 1985[12] Lindahl T., Nyberg B. // Biochemistry. 1972, V.11, №19, P.3610-3618[13] Guillet M., Boiteux S. // Mol. Cell. Biol. 2003, V.23, №22, P.8386-8394[14] Chen Z., Wang J.H. // Front. Med. 2014, V.8, №2, P.201-216[15] Petersen-Mahrt S.K., Harris R.S., Neuberger M.S. // Nature 2002, V.418, №6893, P.99-103[16] Locatelli G.A., Pospiech H., Tanguy Le Gac N., van Loon B., Hubscher U., Parkkinen S., Syvaoja J.E., Villani G. // Biochem. J. 2010, V.429, №3, P.573-582[17] Schmitt M.W., Matsumoto Y., Loeb L.A. // Biochimie. 2009, V.91, №9, P.1163-1172[18] Shibutani S., Takeshita M., Grollman A.P. // J. Biol. Chem. 1997, V.272, №21, P.13916-13922[19] Weerasooriya S., Jasti V.P., Basu A.K. // PloS One. 2014, V.9, №9, e107915[20] Cuniasse P., Fazakerley G.V., Guschlbauer W., Kaplan B.E., Sowers L.C. // J. Mol. Biol. 1990, V.213, №2, P.303-314[21] Maga G., van Loon B., Crespan E., Villani G., Hubscher U. // J. Biol. Chem. 2009, V.284, №21, P.14267-14275[22] Yu S.L., Lee S.K., Johnson R.E., Prakash L., Prakash S. // Mol. Cell. Biol. 2003, V.23, №1, P.382-388[23] Demple B., Herman T., Chen D.S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1991, V.88, №24, P.11450-11454[24] Li M., Wilson 3rd D.M. // Antioxid. Redox Signal. 2014, V.20, №4, P.678-707[25] Choi Y.J., Li H., Son M.Y., Wang X.H., Fornsaglio J.L., Sobol R.W., Lee M., Vijg J., Imholz S., Dolle M.E. // PLoS One. 2014, V.9, №1, e86358[26] Ilina E.S., Lavrik O.I., Khodyreva S.N. // Biochim. Biophys. Acta. 2008, V.1784, №11, P.1777-1785[27] Roberts S.A., Strande N., Burkhalter M.D., Strom C., Havener J.M., Hasty P., Ramsden D.A. // Nature 2010, V.464, №7292, P.1214-1217[28] Lebedeva N.A., Rechkunova N.I., Lavrik O.I. // FEBS Lett. 2011, V.585, №4, P.683-686[29] Lebedeva N.A., Rechkunova N.I., El-Khamisy S.F., Lavrik O.I. // Biochimie. 2012, V.94, №8, P.1749-1753[30] Khodyreva S.N., Prasad R., Ilina E.S., Sukhanova M.V., Kutuzov M.M., Liu Y., Hou E.W., Wilson S.H., Lavrik O.I. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010, V.107, №51, P.22090-22095[31] Kosova A.A., Lavrik O.I., Hodyreva S.N. // Mol Biol (Mosk). 2015, V.49, №1, P.67-74[32] Rechkunova N.I., Lebedeva N.A., Lavrik O.I. // Bioorg. Khim. 2015, V.41, №5, P.531-538[33] Yakes F.M., van Houten B. // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1997, V.94, №2, P.514-519[34] Cadet J., Wagner J.R. // Cold. Spring Harb. Perspect. Biol. 2013, V.5, №2, a012559[35] van Loon B., Markkanen E., Hubscher U. // DNA Repair. 2010, V.9, №6, P.604-616[36] Storr R.J., Woolston C.M., Zhang Y., Martin S.G. // Antioxid. Redox Signal. 2013, V.18, №18, P.2399-2408[37] Boiteux S., Gajewski E., Laval J., Dizdaroglu M. // Biochemistry. 1992, V.31, №1, P.106-110[38] Burgdorf L.T., Carell T. // Chemistry. 2002, V.8, №1, P.293-301[39] Dolinnaya N.G., Kubareva E.A., Romanova E.A., Trikin R.M., Oretskaya T.S. // Biochimie. 2013, V.95, №2, P.134-147[40] Shibutani S., Takeshita M., Grollman A.P. // Nature 1991, V.349, №6308, P.431-434[41] Hsu G.W., Ober M., Carell T., Beese L.S. // Nature 2004, V.431, №7005, P.217-221[42] McCulloch S.D., Kokoska R.J., Garg P., Burgers P.M., Kunkel T.A. // Nucleic. Acids Res. 2009, V.37, №9, P.2830-2840[43] Aller P., Rould M.A., Hogg M., Wallace S.S., Doublie S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007, V.104, №3, P.814-818[44] Clark J., Beardsley G.P. // Biochemistry. 1987, V.26, №17, P.5398-5403[45] Shen J.C., Rideout W.M., Jones P.A. // Nucleic Acids Res. 1994, V.22, №6, P.972-976[46] Singer B., Grunberger D. // Molecular Biology of Mutagens and Carcinogens. New York: Plenum Press, 1983. 19 p. 1983[47] Caulfield J.L., Wishnok J.S., Tannenbaum S.R. // J. Biol. Chem. 1998, V.273, №21, P.12689-12695[48] Nguyen T., Brunson D., Crespi C.L., Penman B.W., Wishnok J.S., Tannenbaum S.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1992, V.89, №7, P.3030-3034[49] Ohshima H., Tatemichi M., Sawa T. // Arch. Biochem. Biophys. 2003, V.417, №1, P.3-11[50] Frederico L.A., Kunkel T.A., Shaw B. // Biochemistry. 1993, V.32, №26, P.6523-6530[51] Lindahl T., Nyberg B. // Biochemistry. 1974, V.13, №16, P.3405-3410[52] Karran P., Lindahl T. // Biochemistry. 1980, V.19, №26, P.6005-6011[53] Shapiro R., Yamaguchi H. // Biochim. Biophys. Acta. 1972, V.281, №4, P.501-506[54] Frederico L.A., Kunkel T.A., Shaw B.R. // Biochemistry. 1990, V.29, №10, P.2532-2537[55] Wagner J.R., Hu C.C., Ames B.N. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1992, V.89, №8, P.3380-3384[56] Dizdaroglu M., Laval J., Boiteux S. // Biochemistry. 1993, V.32, №45, P.12105-12111[57] Dong M., Dedon P.C. // Chem. Res. Toxicol. 2006, V.19, №1, P.50-57[58] Lim K.S., Huang S.H., Jenner A., Wang H., Tang S.Y., Halliwell B. // Free Radic. Biol. Med. 2006, V.40, №11, P.1939-1948[59] Pang B., Zhou X., Yu H., Dong M., Taghizadeh K., Wishnok J.S., Tannenbaum S.R., Dedon P.C. // Carcinogenesis. 2007, V.28, №8, P.1807-1813[60] Wardle J., Burgers P.M., Cann I.K., Darley K., Heslop P., Johansson E., Lin L.J., McGlynn P., Sanvoisin J., Stith C.M. // Nucleic Acids Res. 2008, V.36, №3, P.705-711[61] Hill-Perkins M., Jones M.D., Karran P. // Mutat. Res. 1986, V.162, №2, P.153-163[62] Yasui M., Suenaga E., Koyama N., Masutani C., Hanaoka F., Gruz P., Shibutani S., Nohmi T., Hayashi M., Honma M. // J. Mol. Biol. 2008, V.377, №4, P.1015-1023[63] Hajnic M., Ruiter Ad., Polyansky A.A., Zagrovic B. // J. Am. Chem. Soc. 2016, V.138, №17, P.5519-5522[64] Nakano T., Asagoshi K., Terato H., Suzuki T., Ide H. // Mutagenesis. 2005, V.20, №3, P.209-216[65] Cooper D.N., Youssoufian H. // Hum. Genet. 1988, V.78, №2, P.151-155[66] Temiz N.A., Donohue D.E., Bacolla A., Vasquez K.M., Cooper D.N., Mudunuri U., Ivanic J., Cer R.Z., Yi M., Stephens R.M. // Hum. Genet. 2015, V.134, №8, P.851-864[67] Chikan N.A., Shabir N., Shaff S., Mir M.R., Patel T.N. // Asian. Pac. J. Cancer Prev. 2012, V.13, №3, P.1077-1079[68] Sutandyo N. // Acta. Med. Indones. 2010, V.42, №1, P.36-42[69] Bolt H.M., Gansewendt B. // Crit. Rev. Toxicol. 1993, V.23, №3, P.237-253[70] Bulathsinghala A.T., Shaw I.C. // Hum. Exp. Toxicol. 2014, V.33, №1, P.81-91[71] Guengerich F.P., Min K.S., Persmark M., Kim M.S., Humphreys W.G., Cmarik J.M., Thier R. // IARC Sci. Publ. 1994, №125, P.57-72[72] Cheung-Ong K., Giaever G., Nislow C. // Chem. Biol. 2013, V.20, №5, P.648-659[73] Colvin M. // Holland-Frei Cancer Medicine. 6th edition. Hamilton: BC Decker, 2003. 51 chapter. 2003, Pt51[74] Beranek D.T. // Mutat. Res. 1990, V.231, №1, P.11-30[75] Fu D., Calvo J.A., Samson L.D. // Nat. Rev. Cancer. 2012, V.12, №2, P.104-120[76] Beranek D.T., Weis C.C., Swenson D.H. // Carcinogenesis. 1980, V.1, №7, P.595-606[77] Reiner B., Zamenhof S. // J. Biol. Chem. 1957, V.228, №1, P.475-486[78] Rydberg B., Lindahl T. // EMBO J. 1982, V.1, №2, P.211-216[79] Barrows L.R., Magee P.N. // Carcinogenesis. 1982, V.3, №3, P.349-351[80] Boiteux S., Huisman O., Laval J. // EMBO J. 1984, V.3, №11, P.2569-2573[81] Fronza G., Gold B. // J. Cell. Biochem. 2004, V.91, №2, P.250-257[82] Plosky B.S., Frank E.G., Berry D.A., Vennall G.P., McDonald J.P., Woodgate R. // Nucleic Acids Res. 2008, V.36, №7, P.2152-2162[83] Larson K., Sahm J., Shenkar R., Strauss B. // Mutat. Res. 1985, V.150, №1-2, P.77-84[84] Koag M.C., Kou Y., Ouzon-Shubeita H., Lee S. // Nucleic Acids Res. 2014, V.42, №13, P.8755-8766[85] Boiteux S., Laval J. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1983, V.110, №2, P.552-558[86] O’Connor T.R., Boiteux S., Laval J. // Nucleic Acids Res. 1982, V.16, №13, P.5879-5894[87] Choi J.Y., Chowdhury G., Zang H., Angel K.C., Vu C.C., Peterson L.A., Guengerich F.P. // J. Biol. Chem. 2006, V.281, №50, P.38244-38256[88] Ellison K.S., Dogliotti E., Connors T.D., Basu A.K., Essigmann J.M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1989, V.86, №22, P.8620-8624[89] Haracska L., Prakash S., Prakash L. // Mol. Cell. Biol. 2000, V.20, №21, P.8001-8007[90] Perrino F.W., Blans P., Harvey S., Gelhaus S.L., McGrath C., Akman S.A., Jenkins G.S., LaCourse W.R., Fishbein J.C. // Chem. Res. Toxicol. 2003, V.16, №12, P.1616-1623[91] Voigt J.M., Topal M.D. // Carcinogenesis. 1995, V.16, №8, P.1775-1782[92] Nay S.L., O‘Connor T.R. // New Research Directions in DNA Repair. InTech, 2013. 5 chapter. 2013, Pt5[93] Chung F.L., Chen H.J., Nath R.G. // Carcinogenesis. 1996, V.17, №10, P.2105-2111[94] Nair J., Barbin A., Velic I., Bartsch H. // Mutat. Res. 1999, V.424, №1-2, P.59-69[95] Barbin A. // Mutat. Res. 2000, V.462, №2-3, P.55-69[96] Chang S.C., Fedeles B.I., Wu J., Delaney J.C., Li D., Zhao L., Christov P.P., Yau E., Singh V., Jost M. // Nucleic Acids Res. 2015, V.43, №11, P.5489-5500[97] Choi J.Y., Zang H., Angel K.C., Kozekov I.D., Goodenough A.K., Rizzo C.J., Guengerich F.P. // Chem. Res. Toxicol. 2006, V.19, №6, P.879-886[98] Pandya G.A., Moriya M. // Biochemistry. 1996, V.35, №35, P.11487-11492[99] Shibutani S., Suzuki N., Matsumoto Y., Grollman A.P. // Biochemistry. 1996, V.35, №47, P.14992-14998[100] Levine R.L., Miller H., Grollman A., Ohashi E., Ohmori H., Masutani C., Hanaoka F., Moriya M. // J. Biol. Chem. 2001, V.276, №22, P.18717-18721[101] Yamanaka K., Minko I.G., Takata K., Kolbanovskiy A., Kozekov I.D., Wood R.D., Rizzo C.J., Lloyd R.S. // Chem. Res. Toxicol. 2010, V.23, №3, P.689-695[102] Fortini P., Dogliotti E. // DNA Repair. 2007, V.6, №4, P.398-409[103] Zharkov D.O. // Herald of the Russian Academy of Sciences. 2013, V.83, №2, P.112-119[104] Zharkov D.O. // Mol. Biol. (Mosk). 2007, V.41, №5, P.772-786[105] Brooks S.C., Adhikary S., Rubinson E.H., Eichman B.F. // Biochim. Biophys. Acta. 2013, V.1834, №1, P.247-271[106] Demple B., Sung J.S. // DNA Repair (Amst.). 2005, V.4, №12, P.1442-1449[107] Das A., Wiederhold L., Leppard J.B., Kedar P., Prasad R., Wang H., Boldogh I., Karimi-Busheri F., Weinfeld M., Tomkinson A.E. // DNA Repair. 2006, V.5, №12, P.1439-1448[108] Pascucci B., Maga G., Hubscher U., Bjoras M., Seeberg E., Hickson I.D., Villani G., Giordano C., Cellai L., Dogliotti E. // Nucleic Acids Res. 2002, V.30, №10, P.2124-2130[109] Wiederhold L., Leppard J.B., Kedar P., Karimi-Busheri F., Rasouli-Nia A., Weinfeld M., Tomkinson A.E., Izumi T., Prasad R., Wilson S.H. // Molecular Cell 2004, V.15, №2, P.209-220[110] Caldecott K.W., Tucker J.D., Stanker L.H., Thompson L.H. // Nucleic Acids Res. 1995, V.23, №23, P.4836-4843[111] Kubota Y., Nash R.A., Klungland A., Schar P., Barnes D.E., Lindahl T. // EMBO J. 1996, V.15, №23, P.6662-6670[112] Gary R., Kim K., Cornelius H.L., Park M.S., Matsumoto Y. // J. Biol. Chem. 1999, V.274, №7, P.4354-4363[113] Mjelle R., Hegre S.A., Aas P.A., Slupphaug G., Drablos F., Saetrom P., Krokan H.E. // DNA Repair. 2015, V.30, P.53-67[114] Sobol R.W., Prasad R., Evenski A., Baker A., Yang X.P., Horton J.K., Wilson S.H. // Nature 2000, V.405, №6788, P.807-810[115] Prasad R., Bebenek K., Hou E., Shock D.D., Beard W.A., Woodgate R., Kunkel T.A., Wilson S.H. // J. Biol. Chem. 2003, V.278, №32, P.29649-29654[116] Garcia-Diaz M., Bebenek K., Kunkel T.A., Blanco L. // J. Biol. Chem. 2001, V.276, №37, P.34659-34663[117] Petta T.B., Nakajima S., Zlatanou A., Despras E., Couve-Privat S., Ishchenko A., Sarasin A., Yasui A., Kannouche P. // EMBO J. 2008, V.27, №21, P.2883-2895[118] Prasad R., Longley M.J., Sharief F.S., Hou E.W., Copeland W.C., Wilson S.H. // Nucleic Acids Res. 2009, V.37, №6, P.1868-1877[119] Stucki M., Pascucci B., Parlanti E., Fortini P., Wilson S.H., Hubscher U., Dogliotti E. // Oncogene. 1998, V.17, №7, P.835-843[120] Levin D.S., Vijayakumar S., Liu X., Bermudez V.P., Hurwitz J., Tomkinson A.E. // J. Biol. Chem. 2004, V.279, №53, P.55196-55201[121] Cappelli E., Taylor R., Cevasco M., Abbondandolo A., Caldecott K., Frosina G. // J. Biol. Chem. 1997, V.272, №38, P.23970-23975[122] Levin D.S., McKenna A.E., Motycka T.A., Matsumoto Y., Tomkinson A.E. // Curr. Biol. 2000, V.10, №15, P.919-922[123] Nilsen H., Otterlei M., Haug T., Solum K., Nagelhus T.A., Skorpen F., Krokan H.E. // Nucleic Acids Res. 1997, V.25, №4, P.750-755[124] Haug T., Skorpen F., Aas P.A., Malm V., Skjelbred C., Krokan H.E. // Nucleic Acids Res. 1998, V.26, №6, P.1449-1457[125] Slupphaug G., Markussen F.H., Olsen L.C., Aasland R., Aarsaether N., Bakke O., Krokan H.E., Helland D.E. // Nucleic Acids Res. 1993, V.21, №11, P.2579-2584[126] Masaoka A., Matsubara M., Hasegawa R., Tanaka T., Kurisu S., Terato H., Ohyama Y., Karino N., Matsuda A., Ide H. // Biochemistry. 2003, V.42, №17, P.5003-5012[127] Wibley J.E., Waters T.R., Haushalter K., Verdine G.L., Pearl L.H. // Molecular Cell 2003, V.11, №6, P.1647-1659[128] Haushalter K.A., Todd Stukenberg M.W., Kirschner M.W., Verdine G.L. // Curr. Biol. 1999, V.9, №4, P.174-185[129] Hendrich B., Hardeland U., Ng H.H., Jiricny J., Bird A. // Nature 1999, V.401, №6750, P.301-404[130] Neddermann P., Gallinari P., Lettieri T., Schmid D., Truong O., Hsuan J.J., Wiebauer K., Jiricny J. // J. Biol. Chem. 1996, V.271, №22, P.12767-12774[131] Sjolund A., Senejani A.G., Sweasy J.B. // Mutat. Res. 2013, V.743-744, P.12-25[132] Bellacosa A., Drohat A.C. // DNA Repair. 2015, V.32, P.33-42[133] Boiteux S., Radicella J.P. // Arch. Biochem. Biophys. 2000, V.377, №1, P.1-8[134] Radicella J.P., Dherin C., Desmaze C., Fox M.S., Boiteux S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997, V.94, №15, P.8010-8015[135] Ohtsubo T., Oda H., Fujiwara T., Kang D., Sugimachi K., Nakabeppu Y., Nishioka K. // Mol. Biol. Cell. 1999, V.10, №5, P.1637-1652[136] Takao M., Aburatani H., Kobayashi K., Yasui A. // Nucleic Acids Res. 1998, V.26, №12, P.2917-2922[137] Hazra T.K., Izumi T., Boldogh I., Imhoff B., Kow Y.W., Jaruga P., Dizdaroglu M., Mitra S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002, V.99, №6, P.3523-3538[138] Parsons J.L., Zharkov D.O., Dianov G.L. // Nucleic Acids Res. 2005, V.33, №15, P.4849-4856[139] Aspinwall R., Rothwell D.G., Roldan-Arjona T., Anselmino C., Ward C.J., Cheadle J.P., Sampson J.R., Lindahl T., Harris P.C., Hickson I.D. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997, V.94, №1, P.109-114[140] Bandaru V., Sunkara S., Wallace S.S., Bond J.P. // DNA Repair. 2002, V.1, №7, P.517-729[141] Dizdaroglu M., Karahalil B., Senturker S., Buckley T.T., Roldan-Arjona T. // Biochemistry. 1999, V.38, №1, P.243-246[142] Miyabe I., Zhang Q.M., Kino K., Sugiyama H., Takao M., Yasui A., Yonei S. // Nucleic Acids Res. 2002, V.30, №14, P.3443-3448[143] Parsons J.L., Kavli B., Slupphaug G., Dianov G.L. // Biochemistry. 2007, V.46, №13, P.4158-4163[144] Hazra T.K., Kow Y.W., Hatahet Z., Imhoff B., Boldogh I., Mokkapati S.K., Mitra S., Izumi T. // J. Biol. Chem. 2002, V.277, №34, P.30417-30420[145] Liu M., Doublie S., Wallace S.S. // Mutat. Res. 2013, V.743-744, P.4-11[146] Rolseth V., Krokeide S.Z., Kunke D., Neurauter C.G., Suganthan R., Sejersted Y., Hildrestrand G.A., Bjoras M., Luna L. // Biochim. Biophys. Acta. 2013, V.1833, №5, P.1157-1164[147] Dou H., Mitra S., Hazra T.K. // J. Biol. Chem. 2003, V.278, №50, P.49679-49684[148] Banerjee D., Mandal S.M., Das A., Hegde M.L., Das S., Bhakat K.K., Boldogh L., Sarkar P.S., Mitra S., Hazra T.K. // J. Biol. Chem. 2011, V.286, №8, P.6006-6016[149] Hegde M.L., Hegde P.M., Bellot L.J., Mandal S.M., Hazra T.K., Li G.M., Boldogh I., Tomkinson A.E., Mitra S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013, V.110, №33, P.E3090-E3099[150] Liu M., Imamura K., Averill A.M., Wallace S.S., Doublie S. // Structure. 2013, V.21, №2, P.247-256[151] Chakravarti D., Ibeanu G.C., Tano K., Mitra S. // J. Biol. Chem. 1991, V.266, №24, P.15710-15715[152] Engelward B.P., Weeda G., Wyatt M.D., Broekhof J.L., de Wit J., Donker I., Allan J.M., Gold B., Hoeijmakers J.H., Samson L.D. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997, V.94, №24, P.13087-13092[153] Hang B., Singer B., Margison G.P., Elder R.H. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997, V.94, №24, P.12869-12874[154] Saparbaev M., Langouet S., Privezentzev C.V., Guengerich F.P., Cai H., Elder R.H., Laval J. // J. Biol. Chem. 2002, V.277, №30, P.26987-26993[155] Wolfe A.E., O’Brien P.J. // Biochemistry. 2009, V.48, №48, P.11357-11369[156] Saparbaev M., Laval J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994, V.91, №13, P.5873-5877[157] Hitchcock T.M., Dong L., Connor E.E., Meira L.B., Samson L.D., Wyatt M.D., Cao W. // J. Biol. Chem. 2004, V.279, №37, P.38177-38183[158] McGoldrick J.P., Yeh Y.C., Solomon M., Essigmann J.M., Lu A.L. // Mol. Cell. Biol. 1995, V.15, №2, P.989-996[159] van Loon B., Hubscher U. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009, V.106, №43, P.18201-18206[160] Goto M., Shinmura K., Matsushima Y., Ishino K., Yamada H., Totsuka Y., Matsuda T., Nakagama H., Sugimura H. // Free Radic. Biol. Med. 2014, V.76, P.136-146[161] Gros L., Ishchenko A.A., Ide H., Elder R.H., Saparbaev M.K. // Nucleic Acids Res. 2004, V.32, №1, P.73-81[162] Ishchenko A.A., Deprez E., Maksimenko A., Brochon J.C., Tauc P., Saparbaev M.K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006, V.103, №8, P.2564-2569[163] Gelin A., Redrejo-Rodriguez M., Laval J., Fedorova O.S., Saparbaev M., Ishchenko A.A. // PLoS One. 2010, V.5, №8, E12241[164] Prorok P., Saint-Pierre C., Gasparutto D., Fedorova O.S., Ishchenko A.A., Leh H., Buckle M., Tudek B., Saparbaev M. // PLoS One. 2012, V.7, №12, E51776[165] Prorok P., Alili D., Saint-Pierre C., Gasparutto D., Zharkov D.O., Ishchenko A.A., Tudek B., Saparbaev M.K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013, V.110, №39, P.E3695-E3703[166] Yi C., He C. // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2013, V.5, №1, a012575[167] Yi C., Jia G., Hou G., Dai Q., Zhang W., Zheng G., Jian X., Yang C.G., Cui Q., He C. // Nature 2010, V.468, №7321, P.330-333[168] Aas P.A., Otterlei M., Falnes P.O., Vagbf C.B., Skorpen F., Akbari M., Sundheim O., Bjfras M., Slupphaug G., Seeberg E. // Nature 2003, V.421, №6925, P.859-863[169] Duncan T., Trewick S.C., Koivisto P., Bates P.A., Lindahl T., Sedgwick B. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002, V.99, №26, P.16660-16665[170] You C., Wang P., Nay S.L., Wang J., Dai X., O’Connor T.R., Wang Y. // ACS Chem. Biol. 2016, V.11, №5, P.1332-1338[171] Lamb K.L., Liu Y., Ishiguro K., Kwon Y., Paquet N., Sartorelli A.C., Sung P., Rockwell S., Sweasy J.B. // Mol. Carcinog. 2014, V.53, №3, P.201-210[172] Pegg A.E., Boosalis M., Samson L., Moschel R.C., Byers T.L., Swenn K., Dolan M.E. // Biochemistry. 1993, V.32, №45, P.11998-12006[173] Zak P., Kleibl K., Laval F. // J. Biol. Chem. 1994, V.269, №1, P.730-733[174] Demple B., Sedgwick B., Robins P., Totty N., Waterfield M.D., Lindahl T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1985, V.82, №9, P.2688-2692[175] Campbell C.R., Spratt T.E. // Biochemistry. 1994, V.33, №37, P.11364-11371[176] Makarova A.V., Kulbachinskiy A.V. // Biochemistry (Mosc). 2012, V.77, №6, P.669-661[177] Makarova A.V., Burgers P.M. // DNA Repair. 2015, V.29, P.47-55[178] Yang W. // Biochemistry. 2014, V.53, №17, P.2793-2803[179] Sharma S., Helchowski C.M., Canman C.E. // Mutat. Res. 2013, V.743, №744, P.97-110[180] McCulloch S.D., Kunkel T.A. // Cell Res. 2008, V.18, №1, P.148-161[181] Johnson R.E., Washington M.T., Prakash S., Prakash L. // J. Biol. Chem. 2000, V.275, №11, P.7447-7450[182] Matsuda T., Bebenek K., Masutani C., Hanaoka F., Kunkel T.A. // Nature 2000, V.404, №6781, P.1011-1013[183] Ohashi E., Bebenek K., Matsuda T., Feaver W.J., Gerlach V.L., Friedberg E.C., Ohmori H., Kunkel T.A. // J. Biol. Chem. 2000, V.275, №50, P.39678-39684[184] Tissier A., McDonald J.P., Frank E.G., Woodgate R. // Genes Dev. 2000, V.14, №13, P.1642-1650[185] Zhang Y., Yuan F., Wu X., Wang X. // Mol. Cell. Biol. 2000, V.20, №19, P.7099-7108[186] Zhang Y., Yuan F., Xin H., Wu X., Rajpal D.K., Yang D., Wang Z. // Nucleic Acids Res. 2000, V.28, №21, P.4147-4156[187] Masutani C., Kusumoto R., Iwai S., Hanaoka F. // EMBO J. 2000, V.19, №12, P.3100-3109[188] McCulloch S.D., Kokoska R.J., Masutani C., Iwai S., Hanaoka F., Kunkel T.A. // Nature 2004, V.428, №6978, P.97-100[189] Choi J.Y., Lim S., Kim E.J., Jo A., Guengerich F.P. // J. Mol. Biol. 2010, V.404, №1, P.34-44[190] Furrer A., van Loon B. // Nucleic Acids Res 2014, V.42, №1, P.553-566[191] Kokoska R.J., McCulloch S.D., Kunkel T.A. // J. Biol. Chem. 2003, V.278, №50, P.50537-50545[192] Kusumoto R., Masutani C., Iwai S., Hanaoka F. // Biochemistry. 2002, V.41, №19, P.6090-6099[193] Lee D.H., Pfeifer G.P. // Mutat. Res. 2008, V.641, №1-2, P.19-26[194] Patra A., Zhang Q., Lei L., Su Y., Egli M., Guengerich F.P. // J. Biol. Chem. 2015, V.290, №13, P.8028-8038[195] Patra A., Nagy L.D., Zhang Q., Su Y., Muller L., Guengerich F.P., Egli M.A. // J. Biol. Chem. 2014, V.289, №24, P.16867-16882[196] Sherrer S.M., Fiala K.A., Fowler J.D., Newmister S.A., Pryor J.M., Suo Z. // Nucleic Acids Res. 2011, V.39, №2, P.609-622[197] Johnson R.E., Washington M.T., Haracska L., Prakash S., Prakash L. // Nature 2000, V.406, №6799, P.1015-1019[198] Nair D.T., Johnson R.E., Prakash L., Prakash S., Aggarwal A.K. // Structure. 2009, V.17, №4, P.530-537[199] Zhang Y., Yuan F., Wu X., Taylor J.S., Wang Z. // Nucleic Acids Res. 2001, V.29, №4, P.928-935[200] Vaisman A., Woodgate R. // EMBO J. 2001, V.20, №22, P.6520-6529[201] Kirouac K.N., Ling H. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011, V.108, №8, P.3210-3215[202] Johnson R.E., Yu S.L., Prakash S., Prakash L. // Mol. Cell. Biol. 2007, V.27, №20, P.7198-7205[203] Pence M.G., Choi J.Y., Egli M., Guengerich F.P. // J. Biol. Chem. 2010, V.285, №52, P.40666-40672[204] Pence M.G., Blans P., Zink C.N., Hollis T., Fishbein J.C., Perrino F.W. // J. Biol. Chem. 2009, V.284, №3, P.1732-1740[205] Makarova A.V., Ignatov A., Miropolskaya N., Kulbachinskiy A. // DNA Repair. 2014, V.22, P.67-76[206] Nair D.T., Johnson R.E., Prakash L., Prakash S., Aggarwal A.K. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2006, V.13, №7, P.619-625[207] Makarova A.V., Grabow C., Gening L.V., Tarantul V.Z., Tahirov T.H., Bessho T., Pavlov Y.I. // PLoS One. 2011, V.6, №1, e16612[208] Kirouac K.N., Ling H. // EMBO J. 2009, V.28, №11, P.1644-1654[209] Jha V., Bian C., Xing G., Ling H. // Nucleic Acids Res. 2016, V.44, №10, P.4957-4967[210] Minko I.G., Harbut M.B., Kozekov I.D., Kozekova A., Jakobs P.M., Olson S.B., Moses R.E., Harris T.M., Rizzo C.J., Lloyd R.S. // J. Biol. Chem. 2008, V.283, №25, P.17075-17082[211] Yasui M., Dong H., Bonala R.R., Suzuki N., Ohmori H., Hanaoka F., Johnson F., Grollman A.P., Shibutani S. // Biochemistry. 2004, V.43, №47, P.15005-15013[212] Zhao L., Pence M.G., Christov P.P., Wawrzak Z., Choi J.Y., Rizzo C.J., Egli M., Guengerich F.P. // J. Biol. Chem. 2012, V.287, №42, P.35516-35526[213] Fischhaber P.L., Gerlach V.L., Feaver W.J., Hatahet Z., Wallace S.S., Friedberg E.C. // J. Biol. Chem. 2002, V.277, №40, P.37604-37611[214] Lone S., Townson S.A., Uljon S.N., Johnson R.E., Brahma A., Nair D.T., Prakash S., Prakash L., Aggarwal A.K. // Molecular Cell 2007, V.25, №4, P.601-614[215] Carlson K.D., Johnson R.E., Prakash L., Prakash S., Washington M.T. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006, V.103, №43, P.15776-15781[216] Livneh Z., Ziv O., Shachar S. // Cell Cycle. 2010, V.9, №4, P.729-735[217] Baranovskiy A.G., Lada A.G., Siebler H.M., Zhang Y., Pavlov Y.I., Tahirov T.H. // J. Biol. Chem. 2012, V.287, №21, P.17281-17287[218] Lee Y.S., Gregory M.T., Yang W. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014, V.111, №8, P.2954-2959[219] Makarova A.V., Stodola J.L., Burgers P.M. // Nucleic Acids Res. 2012, V.40, №22, P.11618-11626[220] Haracska L., Prakash S., Prakash L. // Mol. Cell. Biol. 2003, V.23, №4, P.1453-1459[221] Yuan F., Zhang Y., Rajpal D.K., Wu X., Guo D., Wang M., Taylor J.S., Wang Z. // J. Biol. Chem. 2000, V.275, №11, P.8233-8239[222] Yoon J.H., Bhatia G., Prakash S., Prakash L. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012, V.107, №32, P.14116-14121[223] Esposito G., Godindagger I., Klein U., Yaspo M.L., Cumano A., Rajewsky K. // Curr. Biol. 2000, V.10, №19, P.1221-1224[224] Wittschieben J., Shivji M.K., Lalani E., Jacobs M.A., Marini F., Gearhart P.J., Rosewell I., Stamp G., Wood R.D. // Curr. Biol. 2000, V.10, №19, P.1217-1220[225] Guo C., Fischhaber P.L., Luk-Paszyc M.J., Masuda Y., Zhou J., Kamiya K., Kisker C., Friedberg E.C. // EMBO J. 2003, V.22, №24, P.6621-6630[226] Ohashi E., Hanafusa T., Kamei K., Song I., Tomida J., Hashimoto H., Vaziri C., Ohmori H. // Genes Cells. 2009, V.14, №2, P.101-111[227] Pozhidaiva A., Pustovalova Y., D’Souza S., Bezsonova I., Walker G.C., Korzhnev D.M. // Biochemistry. 2012, V.51, №27, P.5506-5520[228] Pustopalova Y., Bezsonova I., Korzhnev D.M. // FEBS Lett. 2012, V.586, №19, P.3051-3056[229] Pustovalova Y., Magalhaes M.T., D’Souza S., Rizzo A.A., Korza G., Walker G.C., Korzhnev D.M. // Biochemistry. 2016, V.55, №13, P.2043-2053[230] Wojtaszek J., Lee C.J., D’Souza S., Minesinger B., Kim H., D’Andrea A.D., Walker G.C., Zhou P. // J. Biol. Chem. 2012, V.287, №40, P.33836-33846[231] Guo C., Sonoda E., Tang T.S., Parker J.L., Bielen A.B., Takeda S., Ulrich H.D., Friedberg E.C. // Molecular Cell 2006, V.23, №2, P.265-271[232] Pustopalova Y., Maciejewski M.W., Korzhnev D.M. // J. Mol. Biol. 2013, V.425, №17, P.3091-3105[233] Bianchi J., Rudd S.G., Jozwiakowski S.K., Bailey L.J., Soura V., Taylor E., Stevanovic I., Green A.J., Stracker T.H., Lindsay H.D. // Molecular Cell 2013, V.52, №4, P.566-573[234] Garcia-Gomez S., Reyes A., Martinez-Jimenez M.I., Chocron E.S., Mouron S., Terrados G., Powell C., Salido E., Mendez J., Holt I.J. // Molecular Cell 2013, V.52, №4, P.541-553[235] Wan L., Lou J., Xia Y., Su B., Liu T., Cui J., Sun Y., Lou H., Huang J. // EMBO Rep. 2013, V.14, №12, P.1104-1112[236] Iyer L.M., Koonin E.V., Leipe D.D., Aravind L. // Nucleic Acids Res. 2005, V.33, №12, P.3875-3896[237] Keen B.A., Jozwiakowski S.K., Bailey L.J., Bianchi J., Doherty A.J. // Nucleic Acids Res. 2014, V.42, №9, P.5830-5845[238] Zafar M.K., Ketkar A., Lodeiro M.F., Cameron C.E., Eoff R.L. // Biochemistry. 2014, V.53, №41, P.6584-6594[239] Kobayashi K., Guilliam T.A., Tsuda M., Yamamoto J., Bailey L.J., Iwai S., Takeda S., Doherty A.J., Hirota K. // Cell Cycle. 2016, V.15, №15, P.1997-2008[240] Gulliam T.A., Jozwiakowski S.K., Ehlinger A., Barnes R.P., Rudd S.G., Bailey L.J., Skehel J.M., Eckert K.A., Chazin W.J., Doherty A.J. // Nucleic Acids Res. 2015, V.43, №2, P.1056-1068[241] Gulliam T.A., Bailey L.J., Brissett N.C., Doherty A.J. // Nucleic Acids Res. 2016, V.44, №7, P.3317-3329[242] Stojkovic G., Makarova A.V., Wanrooij P.H., Forslund J., Burgers P.M., Wanrooij S. // Sci. Rep. 2016, V.6, 28942[243] Koberle B., Koch B., Fischer B.M., Hartwig A. // Arch. Toxicol. 2016, V.90, №10, P.2369-2388[244] Markkanen E., Meyer U., Dianov G.L. // Int. J. Mol. Sci. 2016, V.17, №6, E856[245] Lange S.S., Takata K., Wodd R.D. // Nat. Rev. Cancer. 2011, V.11, №2, P.96-110[246] Korzhnev D.M., Hadden M.K. // J. Med. Chem. 2016, V.59, №20, P.9321-9336