Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1034710.32607/20758251-2018-10-2-79-92Research ArticlesЭкспериментальные статьиResearch ArticlePhylogenetic Analysis and Molecular Typing of Trichothecene-Producing Fusarium Fungi from Russian CollectionsФилогенетический анализ и молекулярное типирование трихотеценпродуцирующих грибов рода Fusarium из российских коллекцийStakheevA. A.СтахеевА. А.
Russian Federation
Stakheev.aa@gmail.comSamokhvalovaL. V.СамохваловаЛ. В.
Russian Federation
Stakheev.aa@gmail.comMikityukO. D.МикитюкО. Д.
Russian Federation
Stakheev.aa@gmail.comZavrievS. K.ЗавриевС. К.
Russian Federation
Stakheev.aa@gmail.comM.M. Shemyakin and Yu.A. Ovchinnikov Institute of Bioorganic chemistry of the Russian Academy of SciencesИнститут биоорганической химии имени академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАНAll-Russian Research Institute of PhytopathologyВсероссийский научно-исследовательский институт фитопатологии15062018102VOL 10, NO2 (2018)ТОМ 10, №2 (2018)799217012020Copyright ©; 2018, Stakheev A.A., Samokhvalova L.V., Mikityuk O.D., Zavriev S.K.Copyright ©; 2018, Стахеев А.А., Самохвалова Л.В., Микитюк О.Д., Завриев С.К.2018Stakheev A.A., Samokhvalova L.V., Mikityuk O.D., Zavriev S.K.Стахеев А.А., Самохвалова Л.В., Микитюк О.Д., Завриев С.К.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10347

We performed a three-locus phylogenetic analysis of Fusarium strains presumably capable of trichothecene production, which were deposited in the Russian national collections. The intra- and interspecific polymorphism of partial sequences of the translation elongation factor 1 alpha (TEF1α) gene and two genes from the trichothecene cluster TRI5 and TRI14 was studied. A study of 60 strains of different origins using DNA markers confirmed, and in the case for several strains, clarified their taxonomic characteristics. As a result, a strain of F. commune (F-900) was identified in Russia for the first time. Furthermore, the strain F-846 proved to be phylogenetically distinct from any of the known Fusarium species. F. equiseti strains from Northwest Russia were found to belong to the North European group (I), whereas a strain from the North Caucasus - to the South European one (II). Partial TRI14 sequences from 9 out of 12 species were determined for the first time. Their comparative analysis demonstrated a relatively high level of intraspecific variability in F. graminearum and F. sporotrichioides, but no correlation between the sequence polymorphism and the geographic origin of the strains or their chemotype was found. Specific chemotypes of trichothecene B producers were characterized using two primer sets. The chemotyping results were verified by HPLC.

Проведен трехлокусный филогенетический анализ штаммов грибов рода Fusarium, депонированных во всероссийских коллекциях и предположительно способных к синтезу микотоксинов трихотеценовой группы. Исследован меж- и внутривидовой полиморфизм фрагментов гена фактора элонгации трансляции 1 альфа (TEF1α) и двух генов, входящих в трихотеценовый кластер - TRI5 и TRI14. Анализ 60 штаммов различного происхождения позволил подтвердить и уточнить таксономическую характеристику некоторых штаммов с помощью ДНК-маркеров. Впервые на территории России идентифицирован штамм F. commune (F-900), а также выявлен штамм (F-846), филогенетически отличный от любого из охарактеризованных на данный момент видов Fusarium. Также показано, что штаммы F. equiseti из северо-западных регионов России относятся к североевропейской (I) группе, а северокавказский изолят - к южноевропейской (II). Частичные последовательности гена TRI14 9 из 12 исследованных видов охарактеризованы впервые. Сравнительный анализ выявил относительно высокий уровень внутривидового полиморфизма этих последовательностей, в частности у видов F. graminearum и F. sporotrichioides, однако не обнаружено какой-либо связи между различиями в структуре гена TRI14 и географическим происхождением либо хемотипом штаммов. С помощью двух систем праймеров проведено молекулярное типирование штаммов-продуцентов трихотеценов типа В, позволившее охарактеризовать их специфические хемотипы. Принадлежность большинства исследованных штаммов к определенному хемотипу подтверждена методом ВЭЖХ.

Fusariumtrichothecene mycotoxinsDNA markersphylogenetic analysisidentificationchemotypeДНК-маркерыидентификациярод Fusariumтрихотеценовые микотоксиныфилогенетический анализхемотипThe study was supported by the Russian Foundation for Basic Research, grants No. 15-29-02527 (L.S., S.Z.; selection of collection samples, phylogenetic analysis of TEF1α and TRI5 genes, and microscopy) and 16-34-01369 (A.S.; structural and phylogenetic analysis of the TRI14 gene and analysis of the toxin-producing ability of strains by HPLC).Работа выполнена при финансовой поддержке грантов РФФИ № 15-29-02527 (Л.С., С.З.; подбор коллекционных образцов, филогенетический анализ генов TEF1α и TRI5, микроскопия) и 16-34-01369 (А.С.; структурный и филогенетический анализ гена TRI14, исследование токсинообразующей способности штаммов методом ВЭЖХ).[1] Moretti A., Susca A., Mule G., Logrieco A.F., Proctor R.H. // Int. J. Food Microbiol. 2013, V.167, P.57-66[2] Ueno Y. // Adv. Food Nutr. Res. 1989, V.3, P.301-305[3] Desjardins A.E. // Fusarium mycotoxins: chemistry, genetics and biology. APS Press, St. Paul, Minnesota, 2006. 2006[4] Grovey J.F. // The trichothecenes and their biosynthesis. Progress in the Chemistry of Organic Natural Products. EdsHerz W., Falk H., Kirby G.W. Vienna: Springer-Verlag, 2007. 2007, P.63-130[5] McCormick S.P., Stanley A.M., Stover N.A., Alexander N.J. // Toxins. 2011, V.3, P.802-814[6] Nesic K., Ivanovic S., Nesic V. // Rev. Environ. Contam. Toxicol. 2014, V.228, P.101-120[7] Kelly A., Proctor R.H., Belzile F., Chulze S.N., Clear R.M., Cowger C., Elmer W., Lee T., Obanor F., Waalwijk C., Ward T.J. // Fungal Genet. Biol. 2016, V.95, P.39-48[8] Varga E., Wiesenberger G., Hametner C., Ward T.J., Dong Y., Schöfbeck D., McCormick S., Broz K., Stückler R., Schuhmacher R. // Environ. Microbiol. 2015, V.17, №8, P.2588-2600[9] O’Donnell K., Kistler H.C., Tacke B.K., Casper H.H. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2000, V.97, P.7905-7910[10] O’Donnell K., Ward T.J., Geiser D.M., Kistler H.C., Aoki T. // Fungal Genet. Biol. 2004, V.41, P.600-623[11] Moss M.O., Thrane U. // Toxicol. Lett. 2004, V.153, №1, P.23-28[12] Brown D.W., Dyer R.B., McCormick S.P., Kendra D.F., Plattner R.D. // Fungal Genet. Biol. 2004, V.41, P.454-462[13] Alexander N.J., McCormick S.P., Waalwijk C., van der Lee T., Proctor R.H. // Fungal Genet. Biol. 2011, V.48, №5, P.485-495[14] Nasmith C.G., Walkowiak S., Wang L., Leung W.W.Y., Gong Y., Johnston A., Harris L.J., Guttman D.S., Subramaniam R. // PLoS Pathog. 2011, V.7, №9, e1002266[15] Cundliffe E., Cannon M., Davies J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1974, V.71, №1, P.30-34[16] Dyer R.B., Plattner R.D., Kendra D.F., Brown D.R. // J. Agric. Food Chem. 2005, V.53, P.9281-9287[17] Paran I., Michelmore R.W. // Theor. Appl. Genet. 1993, V.85, №8, P.985-993[18] Starkey D.E., Ward T.J., Aoki T., Gale L.R., Kistler H.C., Geiser D.M., Suga H., Toth B., Varga J., O’Donnell K. // Fungal Genet. Biol. 2007, V.44, P.1191-1204[19] Aoki T., Ward T.J., Kistler H.C., O’Donnell K. // JSM Mycotoxins. 2012, V.62, P.91-102[20] Obanor F., Erginbas-Orakci G., Tunali B., Nicol J.M., Chakraborty S. // Fungal Biol. 2010, V.114, P.753-765[21] Scott J.B., Chakraborty S. // Mycol. Res. 2006, V.110, P.1413-1425[22] Yli-Mattila T., Gagkaeva T., Ward T.J., Aoki T., Kistler H.C., O’Donnell K. // Mycologia. 2009, V.101, №6, P.841-852[23] Yli-Mattila T., Ward T.J., O’Donnell K., Proctor R.H., Burkin A.A., Kononenko G.P., Gavrilova O.P., Aoki T., McCormick S.P., Gagkaeva T.Yu. // Int. J. Food Microbiol. 2011, V.147, P.58-68[24] O’Donnell K., Sutton D.A., Rinaldi M.G., Gueidan C., Crous P.W., Geiser D.M. // J. Clin. Microbiol. 2009, V.47, P.3851-3861[25] Fernandez-Ortuno D., Waalwijk C., van der Lee T., Fan J., Atkins S., West J.S., Fraaije B.A. // Int. J. Food Microbiol. 2013, V.166, P.148-154[26] Nicolaisen M., Surponiene S., Nielsen L.K., Lazzaro I., Spliid N.H., Justensen A.F. // J. Microbiol. Meth. 2009, V.76, P.234-240[27] Stakheev A.A., Ryazantsev D.Yu., Gagkaeva T.Yu., Zavriev S.K. // Food Control. 2011, V.22, P.462-468[28] Stakheev A.A., Khairulina D.R., Zavriev S.K. // Int. J. Food Microbiol. 2016, V.225, P.27-37[29] Yli-Mattila T., Nayaka S.C., Venkataramana M., Yörük E. // Methods Mol. Biol. 2017, V.1542, P.269-291[30] Walkowiak S., Rowland O., Rodrigue N., Subramaniam R. // BMC Genomics. 2016, V.17, P.1014[31] Lysøe E., Frandsen R.J.N., Divon H.H., Terzi V., Orru L., Lamontanara A., Kolseth A.K., Nielsen K.F., Thrane U. // Int. J. Food Microbiol. 2016, V.221, P.29-36[32] Al-Hatmi A.M.S., van den Ende A.H.G.G., Stielow J.B., van Diepeningen A.D., Seifert K.A., McCormick W., Assabgui R., Gräfenhan T., de Hoog G.S., Levesque C.A. // Fungal Biol. 2016, V.120, P.231-245[33] Nirmaladevi D., Venkataramana M., Srivastava R.K., Uppalapati S.R., Gupta V.K., Yli-Mattila T., Clement Tsui K.M., Srinivas C., Niranjana S.R., Chandra N.S. // Sci. Rep. 2016, V.6, P.21367[34] Schoch C.L., Seifert K.A., Huhndorf S., Robert V., Spouge J.L., Levesque C.A., Chen W. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, V.109, P.6241-6246[35] O’Donnell K., Cigelnik E. // Mol. Phylogenet. Evol. 1997, V.7, №1, P.103-116[36] Kristensen R., Torp M., Kosiak B., Holst-Jensen A. // Mycol. Res. 2005, V.109, №2, P.173-186[37] Geiser D.M., Jimenez-Case M., Kang S., Makalowska I., Veerararaghavan N., Ward T., Zhang N., Kuldau G.A., O’Donnell K. // Eur. J. Plant Pathol. 2004, V.110, P.473-479[38] Niessen L., Schmidt H., Vogel R.F. // Int. J. Food Microbiol. 2004, V.95, P.305-319[39] Stępień L., Gromadzka K., Chelkowski J. // J. Appl. Genet. 2012, V.53, P.227-236[40] Villani A., Moretti A., De Saeger S., Han Z., Di Mavungu J.D., Soares C.M.G., Proctor R.H., Venancio A., Lima N., Stea G. // Int. J. Food Microbiol. 2016, V.234, P.24-35[41] Menke J., Dong Y., Kistler H.C. // Mol. Plant Microbe In. 2012, V.25, №11, P.1408-1418[42] Nielsen L.K., Jensen J.D., Rodriguez A., Jorgensen L.N., Justensen A.F. // Int. J. Food Microbiol. 2012, V.157, P.384-392[43] Wachowska U., Packa D., Wiwart M. // Toxins. 2017, V.9, №12, P.408[44] Thompson J.D., Higgins D.G., Gibson T.J. // Nucleic Acids Research 1994, V.22, P.4673-4680[45] Nei M., Kumar S. // Molecular Evolution and Phylogenetics. New York: Oxford University Press, 2000. 2000[46] Tamura K., Peterson D., Peterson N., Stecher G., Nei M., Kumar S. // Mol. Biol. Evol. 2011, V.28, №10, P.2731-2739[47] Rozas J., Ferrer-Mata A., Sánchez-DelBarrio J.C., GuiraoRico S., Librado P., Ramos-Onsins S.E., Sánchez-Gracia A. // Mol. Biol. Evol. 2017, V.34, №12, P.3299-3302[48] Ward T.J., Bielawski J.P., Kistler H.C., Sullivan E., O’Donnell K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002, V.99, P.9278-9283[49] Wang J.H., Li H.P., Qu B., Zhang J.B., Huang T., Chen F.F., Liao Y.C. // Int. J. Mol. Sci. 2008, V.9, P.2495-2504[50] Bustin S.A., Benes V., Garson J.A., Hellemans J., Huggett J., Kubista M., Mueller R., Nolan T., Pfaffl M.W., Shipley G.L., Vandesompele J., Wittwer C.T. // Clin. Chem. 2009, V.55, P.611-622[51] Farber J.M., Sanders G.W. // Appl. Environ. Microbiol. 1986, V.51, №2, P.381-384[52] Gupta V.K., Chattopadhyay P., Kalita M.C., Chaurasia A.K., Gogoi H.K., Singh L. // Pharm. Methods. 2011, V.2, №1, P.25-29[53] Han Z., Tangni E.K., Huybrechts B., Munaut F., Scauflaire J., Wu A., Callebaut A. // Mycotoxin Res. 2014, V.30, P.231-240[54] Leslie J.F., Summerell B.A. // The Fusarium laboratory manual. Blackwell Publ., 2006. 2006, P.266-267[55] Skovgaard K., Rosendahl S., O’Donnell K., Hirenberh H.I. // Mycologia. 2003, V.95, P.630-636[56] Zhu Z., Zheng L., Pan L. // Plant Disease. 2014, V.98, №7, P.977-987[57] Marin P., Moretti A., Ritieni A., Jurado M., Vazquez C., Teresa Gonzalez-Jaen M. // Food Microbiol. 2012, V.31, P.229-237[58] Bakan B., Giraud-Delville C., Pinson L., Richard-Molard D., Fournier E., Brygoo Y. // Appl. Environ. Microbiol. 2002, V.68, №11, P.5472-5479[59] Kulik T., Pszczolkowska A., Lojko M. // Int. J. Mol. Sci. 2011, V.12, P.5626-5640[60] Pan D., Mionetto A., Calero N., Reynoso M.M., Torres A., Bettucci L. // Gen. Mol. Res. 2016, V.15, №1, 15017270[61] Laraba I., Boureghda H., Abdallah N., Bouaicha O., Obanor F., Moretti A., Geiser D.M., Kim H.-S., McCormick S.P., Proctor R.H. // Fungal Genet. Biol. 2017, V.103, P.34-41[62] Yli-Mattila T., Rämö S., Hietaniemi V., Hussien T., Carlobos-Lopez A.L., Cumagun C.J.R. // Microorganisms. 2013, V.1, P.162-174[63] Surponiene S., Sakalauskas S., Mankeviciene A., Barcauskaite K., Jonaviciene A. // Zemdirbyste-Agriculture. 2016, V.103, №3, P.281-287[64] Pasquali M., Beyer M., Logrieco A., Audenaert K., Balmas V., Basler R., Boutigny A.L., Chrpova J., Czembor E., Gagkaeva T. // Front. Microbiol. 2016, V.7, P.406[65] Kulik T., Busko M., Bilska K., Ostrowska-Kolodziejczak A., van Diepeningen A.D., Perkowski J., Steinglein S. // Toxins. 2016, V.8, №11, P.330[66] Covarelli L., Beccari G., Prodi A., Generotti S., Etruschi F., Juan C., Ferrer E., Manes J. // J. Sci. Food Agric. 2014, V.95, P.540-551[67] Pasquali M., Giraud F., Brochot C., Cocco E., Hoffmann L., Bohn T. // Int. J. Food Microbiol. 2010, V.137, P.246-253[68] Amarasinghe C.C., Tittlemier S.A., Fernando W.G.D. // Plant Pathol. 2014, V.64, №4, P.988-995