Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1031410.32607/20758251-2018-10-3-11-22ReviewsОбзорыResearch ArticleB Cell Regulation in Autoimmune DiseasesВ-клеточное звено в регуляции аутоиммунных заболеванийSokolovA. V.СоколовA. В.
Russian Federation
yasha.l@bk.ruShmidtA. A.ШмидтA. A.
Russian Federation
yasha.l@bk.ruLomakinY. A.ЛомакинЯ. A.
Russian Federation
yasha.l@bk.ruShemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry RASИнститут биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАНInstitute of Fundamental Medicine and Biology, Kazan Federal UniversityКазанский (Приволжский) федеральный университет15092018103VOL 10, NO3 (2018)ТОМ 10, №3 (2018)112217012020Copyright ©; 2018, Sokolov A.V., Shmidt A.A., Lomakin Y.A.Copyright ©; 2018, Соколов A.В., Шмидт A.A., Ломакин Я.A.2018Sokolov A.V., Shmidt A.A., Lomakin Y.A.Соколов A.В., Шмидт A.A., Ломакин Я.A.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10314

Antibody-independent B cell effector functions play an important role in the development and suppression of the immune response. An extensive body of data on cytokine regulation of the immune response by B lymphocytes has been accumulated over the past fifteen years. In this review, we focused on the mechanisms of inflammatory response suppression by subpopulations of regulatory B cells in health and autoimmune pathologies.

Антителонезависимые эффекторные функции В-клеточного звена играют важную роль в развитии и подавлении иммунного ответа. За последние 15 лет накопился большой объем данных о цитокиновой регуляции воспаления В-лимфоцитами. В обзоре проанализированы механизмы подавления воспалительного ответа субпопуляциями регуляторных В-клеток в норме и при развитии аутоиммунных патологий.

Multiple sclerosissystemic lupus erythematosusrheumatoid arthritisexperimental autoimmune encephalomyelitisBreg, regulatory B cellsIL-10IL-35CD19+CD24(hi)CD38(hi)В-клеткиинтерлейкин-10интерлейкин-35рассеянный склерозревматоидный артритсистемная красная волчанкаэкспериментальный аутоиммунный энцефаломиелитBregCD19+CD24(hi)CD38(hi)[1] Katz S.I., Parker D., Turk J.L. // Nature 1974, V.251, №5475, P.550-551[2] Wolf S.D., Dittel B.N., Hardardottir F., Janeway C.A. // J. Exp. Med. 1996, V.184, №6, P.2271-2278[3] Flores-Borja F., Bosma A., Ng D., Reddy V., Ehrenstein M.R., Isenberg D.A., Mauri C. // Sci. Transl. Med. 2013, V.5, №173, 173ra123[4] Fillatreau S., Sweenie C.H., McGeachy M.J., Gray D., Anderton S.M. // Nat. Immunol. 2002, V.3, №10, P.944-950[5] Couper K.N., Blount D.G., Riley E.M. // J. Immunol. 2008, V.180, №9, P.5771-5777[6] Carter N.A., Vasconcellos R., Rosser E.C., Tulone C., Muñoz-Suano A., Kamanaka M., Ehrenstein M.R., Flavell R.A., Mauri C. // J. Immunol. 2011, V.186, №10, P.5569-5579[7] Matsumoto M., Baba A., Yokota T., Nishikawa H., Ohkawa Y., Kayama H., Kallies A., Nutt S.L., Sakaguchi S., Takeda K. // Immunity. 2014, V.41, №6, P.1040-1051[8] Rosser E.C., Mauri C. // Immunity. 2015, V.42, №4, P.607-612[9] Tian J., Zekzer D., Hanssen L., Lu Y., Olcott A., Kaufman D.L. // J. Immunol. 2001, V.167, №2, P.1081-1089[10] Parekh V.V., Prasad D.V., Banerjee P.P., Joshi B.N., Kumar A., Mishra G.C. // J. Immunol. 2003, V.170, №12, P.5897-5911[11] Shen P., Roch T., Lampropoulou V., O’Connor R.A., Stervbo U., Hilgenberg E., Ries S., Dang V.D., Jaimes Y., Daridon C. // Nature 2014, V.507, №7492, P.366-370[12] Wang R.X., Yu C.R., Dambuza I.M., Mahdi R.M., Dolinska M.B., Sergeev Y.V., Wingfield P.T., Kim S.H., Egwuagu C.E. // Nat. Med. 2014, V.20, №6, P.633-641[13] Bosma A., Abdel-Gadir A., Isenberg D.A., Jury E.C., Mauri C. // Immunity. 2012, V.36, №3, P.477-490[14] Rincón-Arévalo H., Sanchez-Parra C.C., Castaño D., Yassin L., Vásquez G. // Int. Rev. Immunol. 2016, V.35, №2, P.156-176[15] Wei B., Velazquez P., Turovskaya O., Spricher K., Aranda R., Kronenberg M., Birnbaumer L., Braun J. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2005, V.102, №6, P.2010-2015[16] Lampropoulou V., Hoehlig K., Roch T., Neves P., Calderón Gómez E., Sweenie C.H., Hao Y., Freitas A.A., Steinhoff U., Anderton S.M. // J. Immunol. 2008, V.180, №7, P.4763-4773[17] Blair P.A., Noreña L.Y., Flores-Borja F., Rawlings D.J., Isenberg D.A., Ehrenstein M.R., Mauri C. // Immunity. 2010, V.32, №1, P.129-140[18] Mann M.K., Maresz K., Shriver L.P., Tan Y., Dittel B.N. // J. Immunol. 2007, V.178, №6, P.3447-3456[19] Wei B., McPherson M., Turovskaya O., Velazquez P., Fujiwara D., Brewer S., Braun J. // Clin. Immunol. 2008, V.127, №3, P.303-312[20] Watanabe R., Ishiura N., Nakashima H., Kuwano Y., Okochi H., Tamaki K., Sato S., Tedder T.F., Fujimoto M. // J. Immunol. 2010, V.184, №9, P.4801-4809[21] Mauri C., Gray D., Mushtaq N., Londei M. // J. Exp. Med. 2003, V.197, №4, P.489-501[22] Iwata Y., Matsushita T., Horikawa M., Dilillo D.J., Yanaba K., Venturi G.M., Szabolcs P.M., Bernstein S.H., Magro C.M., Williams A.D. // Blood. 2011, V.117, №2, P.530-541[23] Siewe B., Wallace J., Rygielski S., Stapleton J.T., Martin J., Deeks S.G., Landay A. // PLoS One. 2014, V.9, №4, e92934[24] Huang X., Moore D.J., Mohiuddin M., Lian M.M., Kim J.I., Sonawane S., Wang J., Gu Y., Yeh H., Markmann J.F. // Transplantation. 2008, V.85, №5, P.675-680[25] Lee K.M., Stott R.T., Zhao G., SooHoo J., Xiong W., Lian M.M., Fitzgerald L., Shi S., Akrawi E., Lei J. // Eur. J. Immunol. 2014, V.44, №6, P.1728-1736[26] Nouël A., Pochard P., Simon Q., Ségalen I., Le Meur Y., Pers J.O., Hillion S. // J. Autoimmun. 2015, V.59, P.53-60[27] Reyes J.L., Wang A., Fernando M.R., Graepel R., Leung G., van Rooijen N., Sigvardsson M., McKay D.M. // J. Immunol. 2015, V.194, №1, P.364-378[28] Mizoguchi A., Mizoguchi E., Smith R.N., Preffer F.I., Bhan A.K. // J. Exp. Med. 1997, V.186, №10, P.1749-1756[29] Shimomura Y., Mizoguchi E., Sugimoto K., Kibe R., Benno Y., Mizoguchi A., Bhan A.K. // Int. Immunol. 2008, V.20, №6, P.729-737[30] Yanaba K., Bouaziz J.D., Haas K.M., Poe J.C., Fujimoto M., Tedder T.F. // Immunity. 2008, V.28, №5, P.639-650[31] Evans J.G., Chavez-Rueda K.A., Eddaoudi A., Meyer-Bahlburg A., Rawlings D.J., Ehrenstein M.R., Mauri C. // J. Immunol. 2007, V.178, №12, P.7868-7878[32] Kessel A., Haj T., Peri R., Snir A., Melamed D., Sabo E., Toubi E. // Autoimmun. Rev. 2012, V.11, №9, P.670-677[33] Ray A., Basu S., Williams C.B., Salzman N.H., Dittel B.N. // J. Immunol. 2012, V.188, №7, P.3188-3198[34] van de Veen W., Stanic B., Yaman G., Wawrzyniak M., Söllner S., Akdis D.G., Rückert B., Akdis C.A., Akdis M. // J. Allergy Clin. Immunol. 2013, V.131, №4, P.1204-1212[35] Huarte E., Jun S., Rynda-Apple A., Golden S., Jackiw L., Hoffman C., Maddaloni M., Pascual D.W. // J. Immunol. 2016, V.196, №12, P.5036-5046[36] Piancone F., Saresella M., Marventano I., La Rosa F., Zoppis M., Agostini S., Longhi R., Caputo D., Mendozzi L., Rovaris M. // Sci. Rep. 2016, V.6, P.29699[37] Khan A.R., Hams E., Floudas A., Sparwasser T., Weaver C.T., Fallon P.G. // Nat. Commun. 2015, V.6, P.5997[38] Guan H., Wan Y., Lan J., Wang Q., Wang Z., Li Y., Zheng J., Zhang X., Shen Y., Xie F. // Sci. Rep. 2016, V.6, P.35651[39] Siewe B., Stapleton J. T., Martinson J., Keshavarzian A., Kazmi N., Demarais P.M., French A.L., Landay A. // J. Leukoc. Biol. 2013, V.93, №5, P.811-818[40] Buenafe A.C., Bourdette D.N. // J. Neuroimmunol. 2007, V.182, №1-2, P.32-40[41] Xiao X., Lao X.M., Chen M.M., Liu R.X., Wei Y., Ouyang F.Z., Chen D.P., Zhao X.Y., Zhao Q., Li X. F. // Cancer Discov. 2016, V.6, №5, P.546-559[42] Bao Y., Cao X. // J. Autoimmun. 2014, V.55, P.10-23[43] Matsushita T., Horikawa M., Iwata Y., Tedder T.F. // J. Immunol. 2010, V.185, №4, P.2240-2252[44] Mangan N.E., van Rooijen N., McKenzie A.N., Fallon P.G. // J. Immunol. 2006, V.176, №1, P.138-147[45] Yanaba K., Bouaziz J.D., Matsushita T., Tsubata T., Tedder T.F. // J. Immunol. 2009, V.182, №12, P.7459-7472[46] Ding Q., Yeung M., Camirand G., Zeng Q., Akiba H., Yagita H., Chalasani G., Sayegh M.H., Najafian N., Rothstein D.M. // J. Clin. Invest. 2011, V.121, №9, P.3645-3656[47] Maseda D., Smith S.H., DiLillo D.J., Bryant J.M., Candando K.M., Weaver C.T., Tedder T.F. // J. Immunol. 2012, V.188, №3, P.1036-1048[48] Mizoguchi A., Mizoguchi E., Takedatsu H., Blumberg R.S., Bhan A.K. // Immunity. 2002, V.16, №2, P.219-230[49] Rosser E.C., Oleinika K., Tonon S., Doyle R., Bosma A., Carter N.A., Harris K.A., Jones S.A., Klein N., Mauri C. // Nat. Med. 2014, V.20, №11, P.1334-1339[50] Wu H.J., Ivanov I.I., Darce J., Hattori K., Shima T., Umesaki Y., Littman D.R., Benoist C., Mathis D. // Immunity. 2010, V.32, №6, P.815-827[51] Rafei M., Hsieh J., Zehntner S., Li M., Forner K., Birman E., Boivin M.N., Young Y.K., Perreault C., Galipeau J. // Nat. Med. 2009, V.15, №9, P.1038-1045[52] Yoshizaki A., Miyagaki T., DiLillo D. J., Matsushita T., Horikawa M., Kountikov E.I., Spolski R., Poe J.C., Leonard W.J., Tedder T.F. // Nature 2012, V.491, №7423, P.264-268[53] Wang B., Dai S., Dong Z., Sun Y., Song X., Guo C., Zhu F., Wang Q., Zhang L. // PLoS One. 2014, V.9, №1, e87787[54] Li X., Mai J., Virtue A., Yin Y., Gong R., Sha X., Gutchigian S., Frisch A., Hodge I., Jiang X. // PLoS One. 2012, V.7, №3, e33628[55] Miles K., Heaney J., Sibinska Z., Salter D., Savill J., Gray D., Gray M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012, V.109, №3, P.887-892[56] Matsumoto M., Fujii Y., Baba A., Hikida M., Kurosaki T., Baba Y. // Immunity. 2011, V.34, №5, P.703-714[57] von Büdingen H.C., Palanichamy A., Lehmann-Horn K., Michel B.A., Zamvil S.S. // Eur. Neurol. 2015, V.73, №3-4, P.238-246[58] Blauth K., Owens G.P., Bennett J.L. // Front. Immunol. 2015, V.6, P.565[59] Ponomarenko N.A., Durova O.M., Vorobiev I.I., Belogurov A.A., Kurkova I.N., Petrenko A.G., Telegin G.B., Suchkov S.V., Kiselev S.L., Lagarkova M.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006, V.103, №2, P.281-286[60] Belogurov A.A., Kurkova I.N., Friboulet A., Thomas D., Misikov V.K., Zakharova M., Suchkov S.V., Kotov S.V., Alehin A.I., Avalle B. // J. Immunol. 2008, V.180, №2, P.1258-1267[61] Wekerle H., Hohlfeld R. // N. Engl. J. Med. 2003, V.349, №2, P.185-186[62] Lomakin Y., Arapidi G.P., Chernov A., Ziganshin R., Tcyganov E., Lyadova I., Butenko I.O., Osetrova M., Ponomarenko N., Telegin G. // Front. Immunol. 2017, V.8, P.777[63] Gabibov A.G., Belogurov A.A., Lomakin Y.A., Zakharova M.Y., Avakyan M.E., Dubrovskaya V.V., Smirnov I.V., Ivanov A.S., Molnar A.A., Gurtsevitch V.E. // FASEB J. 2011, V.25, №12, P.4211-4221[64] Yang M., Deng J., Liu Y., Ko K. H., Wang X., Jiao Z., Wang S., Hua Z., Sun L., Srivastava G. // Am. J. Pathol. 2012, V.180, №6, P.2375-2385[65] Duddy M., Niino M., Adatia F., Hebert S., Freedman M., Atkins H., Kim H.J., Bar-Or A. // J. Immunol. 2007, V.178, №10, P.6092-6099[66] Hirotani M., Niino M., Fukazawa T., Kikuchi S., Yabe I., Hamada S., Tajima Y., Sasaki H. // J. Neuroimmunol. 2010, V.221, №1-2, P.95-100[67] D’Cruz D.P., Khamashta M.A., Hughes G.R. // Lancet. 2007, V.369, №9561, P.587-596[68] Arbuckle M.R., McClain M.T., Rubertone M.V., Scofield R.H., Dennis G.J., James J.A., Harley J.B. // N. Engl. J. Med. 2003, V.349, №16, P.1526-1533[69] McClain M.T., Arbuckle M.R., Heinlen L.D., Dennis G.J., Roebuck J., Rubertone M.V., Harley J.B., James J.A. // Arthritis Rheum. 2004, V.50, №4, P.1226-1232[70] Munoz L.E., Gaipl U.S., Franz S., Sheriff A., Voll R.E., Kalden J.R., Herrmann M. // Rheumatology (Oxford). 2005, V.44, №9, P.1101-1107[71] Hua J., Kirou K., Lee C., Crow M.K. // Arthritis Rheum. 2006, V.54, №6, P.1906-1916[72] Blair P.A., Chavez-Rueda K.A., Evans J.G., Shlomchik M.J., Eddaoudi A., Isenberg D.A., Ehrenstein M.R., Mauri C. // J. Immunol. 2009, V.182, №6, P.3492-3502[73] Vadasz Z., Peri R., Eiza N., Slobodin G., Balbir-Gurman A., Toubi E. // J. Immunol. Res. 2015, V.2015, 254245[74] Burmester G.R., Feist E., Dörner T. // Nat. Rev. Rheumatol. 2014, V.10, №2, P.77-88[75] Verheul M.K., Fearon U., Trouw L.A., Veale D.J. // Clin. Immunol. 2015, V.161, №1, P.2-10[76] Ye L., Wen Z., Li Y., Chen B., Yu T., Liu L., Zhang J., Ma Y., Xiao S., Ding L. // Arthritis Res. Ther. 2014, V.16, №2, P.R96[77] Heo Y.J., Joo Y.B., Oh H.J., Park M.K., Heo Y.M., Cho M.L., Kwok S.K., Ju J.H., Park K.S., Cho S.G. // Immunol. Lett. 2010, V.127, №2, P.150-156[78] Greenhill C.J., Jones G.W., Nowell M.A., Newton Z., Harvey A.K., Moideen A.N., Collins F.L., Bloom A.C., Coll R.C., Robertson A.A. // Arthritis Res. Ther. 2014, V.16, №4, P.419[79] Verhoef C.M., van Roon J.A., Vianen M.E., Bijlsma J.W., Lafeber F.P. // J. Rheumatol. 2001, V.28, №9, P.1960-1966[80] Nakano S., Morimoto S., Suzuki S., Tsushima H., Yamanaka K., Sekigawa I., Takasaki Y. // Rheumatology (Oxford). 2015, V.54, №8, P.1498-1506[81] Wu S., Li Y., Yao L., Lin T., Jiang S., Shen H., Xia L., Lu J. // Int. Immunopharmacol. 2016, V.34, P.71-77[82] Filková M., Vernerová Z., Hulejová H., Prajzlerová K., Veigl D., Pavelka K., Vencovský J., Šenolt L. // Cytokine. 2015, V.73, №1, P.36-43[83] Šenolt L., Šumová B., Jandová R., Hulejová H., Mann H., Pavelka K., Vencovský J., Filková M. // PLoS One. 2015, V.10, №7, e0132674[84] Lu L., Barbi J., Pan F. // Nat. Rev. Immunol. 2017, V.17, №11, P.703-717[85] Xu X., Zheng L., Bian Q., Xie L., Liu W., Zhen G., Crane J.L., Zhou X., Cao X. // J. Bone Miner Res. 2015, V.30, №11, P.2033-2043[86] Gonzalo-Gil E., Criado G., Santiago B., Dotor J., Pablos J. L., Galindo M. // Clin. Exp. Immunol. 2013, V.174, №2, P.245-255[87] Guo Y., Zhang X., Qin M., Wang X. // J. Thorac. Dis. 2015, V.7, №3, P.471-477[88] Cui D., Zhang L., Chen J., Zhu M., Hou L., Chen B., Shen B. // Clin. Exp. Med. 2015, V.15, №3, P.285-292[89] Kim J., Lee H.J., Yoo I.S., Kang S.W., Lee J.H. // Yonsei Med. J. 2014, V.55, №5, P.1354-1358[90] Daien C.I., Gailhac S., Mura T., Audo R., Combe B., Hahne M., Morel J. // Arthritis Rheumatol. 2014, V.66, №8, P.2037-2046[91] Zheng Z., Li X., Ding J., Feng Y., Miao J., Luo X., Wu Z., Zhu P. // Mol. Med. Rep. 2015, V.12, №3, P.4584-4591