Acta NaturaeActa NaturaeActa Naturae2075-8251Acta Naturae Ltd1029810.32607/20758251-2019-11-1-4-13ReviewsОбзорыResearch ArticleLigands of Acid-Sensing Ion Channel 1a: Mechanisms of Action and Binding SitesЛиганды протон-активируемых каналов ASIC1a: механизмы действия и сайты связыванияTikhonovD. B.ТихоновД. Б.
Russian Federation
denistikhonov2002@yahoo.comMagazanikL. G.МагазаникЛ. Г.
Russian Federation
denistikhonov2002@yahoo.comNagaevaE. I.НагаеваE. И.
Russian Federation
denistikhonov2002@yahoo.comI.M. Sechenov Institute of Evolutinary Physiology and Biochemistry, Russian Academy of SciencesИнститут эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН15032019111VOL 11, NO1 (2019)ТОМ 11, №1 (2019)41317012020Copyright ©; 2019, Tikhonov D.B., Magazanik L.G., Nagaeva E.I.Copyright ©; 2019, Тихонов Д.Б., Магазаник Л.Г., Нагаева E.И.2019Tikhonov D.B., Magazanik L.G., Nagaeva E.I.Тихонов Д.Б., Магазаник Л.Г., Нагаева E.И.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://actanaturae.ru/2075-8251/article/view/10298

The proton-gated cationic channels belonging to the ASIC family are widely distributed in the central nervous system of vertebrates and play an important role in several physiological and pathological processes. ASIC1a are most sensitive to acidification of the external medium, which is the reason for the current interest in their function and pharmacology. Recently, the list of ASIC1a ligands has been rapidly expanding. It includes inorganic cations, a large number of synthetic and endogenous small molecules, and peptide toxins. The information on the mechanisms of action and the binding sites of the ligands comes from electrophysiological, mutational and structural studies. In the present review, we attempt to present a systematic view of the complex pattern of interactions between ligands and ASIC1a.

Протон-активируемые катионные каналы семейства ASIC широко распространены в ЦНС позвоночных и играют важную роль в ряде физиологических и патологических процессов. Наиболее чувствительны к закислению внешней среды каналы ASIC1a, что и обуславливает интерес к их функции и лигандам. В последнее время список лигандов, потенцирующих или ингибирующих эти каналы, существенно расширился. Он включает неорганические катионы, большой ряд малых органических молекул как эндогенных, так и синтетических, а также группу пептидных токсинов. Информация о местах связывания и молекулярных механизмах действия лигандов приходит из результатов электрофизиологических исследований, данных, полученных путем направленных аминокислотных замен, и рентгеноструктурного анализа. В обзоре предпринята попытка обобщить эти разнородные результаты и представить целостную современную картину взаимодействий различных соединений с ASIC1a.

CNSASICpotentiationinhibitionmechanisms of ligand-receptor interactionsbinding sitesASICингибированиемеханизмы лиганд-рецепторных взаимодействийпотенциациясайты связыванияЦНСThis work was supported by the grant from the Russian Science Foundation, No. 16-1400122.Работа поддержана грантом РНФ № 16-1400122.[1] Krishtal O. A., Pidoplichko V.I. // Neuroscience. 1980, V.5, №12, P.2325-2327[2] Kellenberger S., Schild L. // Pharmacol. Rev. 2015, V.67, №1, P.1-35[3] Wemmie J. A., Askwith C.C., Lamani E., Cassell M.D., Freeman J.H., Welsh M.J. // J. Neurosci. 2003, V.23, №13, P.5496-5502[4] Coryell M.W., Wunsch A.M., Haenfler J.M., Allen J.E., Ziemann A.E., Cook M.N., Dunning J.P., Margaret P., Rainier J.D., Liu Z. // J Neurosci. 2009, V.29, №17, P.5381-5388[5] Price M.P., Gong H., Parsons M.G., Kundert J.R., Reznikov L.R., Bernardinelli L., Chaloner K., Buchanan G.F., Wemmie J.A., Richerson G.B. // Genes, Brain Behav. 2014, V.13, №2, P.179-194[6] Delaunay A., Gasull X., Salinas M., Noel J., Friend V., Lingueglia E., Deval E. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2012, V.109, №32, P.13124-13129[7] Deval E., Lingueglia E. // Neuropharmacology. 2015, V.94, P.49-57[8] Lin Y.C., Liu Y.C., Huang Y.Y., Lien C.C. // PLoS One. 2010, V.5, №9, P.735-744[9] Bolshakov K. V., Essin K. V., Buldakova S.L., Dorofeeva N. a., Skatchkov S.N., Eaton M.J., Tikhonov D.B., Magazanik L.G. // Neuroscience. 2002, V.110, №4, P.723-730[10] Wemmie J. A., Chen J., Askwith C.C., Hruska-Hageman A.M., Price M.P., Nolan B.C., Yoder P.G., Lamani E., Hoshi T., Freeman J.H. // Neuron. 2002, V.34, №3, P.463-477[11] Kreple C.J., Lu Y., Taugher R.J., Schwager-Gutman A.L., Du J., Stump M., Wang Y., Ghobbeh A., Fan R., Cosme C. V. // Nat. Neurosci. 2014, V.17, №8, P.1083-1091[12] Baldwin D.S., Hou R., Gordon R., Huneke N.T.M., Garner M. // CNS Drugs. 2017, V.31, №4, P.307-317[13] Lin W., Ogura T., Kinnamon S.C. // J. Neurophysiol. 2002, V.88, P.133-141[14] Ettaiche M., Guy N., Hofman P., Lazdunski M., Waldmann R. // J. Neurosci. 2004, V.24, №5, P.1005-1012[15] Ugawa S., Inagaki A., Yamamura H., Ueda T., Ishida Y., Kajita K., Shimizu H., Shimada S. // Neuroreport. 2006, V.17, №12, P.1235-1239[16] Grifoni S.C., Jernigan N.L., Hamilton G., Drummond H.A. // Microvasc. Res. 2008, V.75, №2, P.202-210[17] Wemmie J.A., Price M.P., Welsh M.J. // Trends Neurosci. 2006, V.29, №10, P.578-586[18] Damaghi M., Wojtkowiak J.W., Gillies R.J. // Front Physiol. 2013, V.4, 370[19] Lin S.H., Sun W.H., Chen C.C. // Neuropharmacology. 2015, V.94, P.99-118[20] Miesenböck G., De Angelis D.A., Rothman J.E. // Nature 1998, V.394, №6689, P.192-195[21] DeVries S.H. // Neuron. 2001, V.32, №6, P.1107-1117[22] Palmer M.J., Hull C., Vigh J. // J. Neurosci. 2003, V.23, №36, P.11332-11341[23] Vessey J.P. // J. Neurosci. 2005, V.25, №16, P.4108-4117[24] Du J., Reznikov L.R., Price M.P., Zha X. M., Lu Y., Moninger T.O., Wemmie J.A., Welsh M.J. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2014, V.111, №24, P.8961-8966[25] González-Inchauspe C., Urbano F.J., Di Guilmi M.N., Uchitel O.D. // J. Neurosci. 2017, V.37, №10, P.2589-2599[26] Hesselager M., Timmermann D.B., Ahring P.K. // J. Biol. Chem. 2004, V.279, №12, P.11006-11015[27] Baron A., Waldmann R., Lazdunski M. // J. Physiol. 2002, V.539, №2, Pt2, P.485-494[28] Coryell M.W., Ziemann A.E., Westmoreland P.J., Haenfler J.M., Kurjakovic Z., Zha X., Price M., Schnizler M.K., Wemmie J.A. // Biological Psychiatry 2007, V.62, №10, P.1140-1148[29] Kleckner N., Dingledine R. // Science. 1988, V.241, №4867, P.835-837[30] Waldmann R., Champigny G., Voilley N., Lauritzen I., Lazdunski M. // J. Biol. Chem. 1996, V.271, №18, P.10433-10436[31] Waldmann R., Champigny G., Bassilana F., Heurteaux C., Lazdunski M. // Nature 1997, V.386, №6621, P.173-177[32] Kleyman T.R., Cragoe E.J. // J. Membr. Biol. 1988, V.105, №1, P.1-21[33] Li W.G., Yu Y., Huang C., Cao H., Xu T.L. // J. Biol. Chem. 2011, V.286, №49, P.42635-42646[34] Chen X., Orser B. A., MacDonald J.F. // Eur. J. Pharmacol. 2010, V.648, №1-3, P.15-23[35] Kuduk S.D., Chang R.K., Wai J.M.C., Di Marco C.N., Cofre V., DiPardo R.M., Cook S.P., Cato M.J., Jovanovska A., Urban M.O. // Bioorg. Med. Chem. Lett. 2009, V.19, №15, P.4059-4063[36] Yu Y., Chen Z., Li W., Cao H., Feng E., Yu F., Liu H., Jiang H., Xu T. // Neuron. 2010, V.68, P.61-72[37] Yu Y., Li W.G., Chen Z., Cao H., Yang H., Jiang H., Xu T. // J. Biol. Chem. 2011, V.286, №28, P.24996-25006[38] Alijevic O., Kellenberger S. // J. Biol. Chem. 2012, V.287, №43, P.36059-36070[39] Boiko N., Kucher V., Eaton B.A., Stockand J.D. // J. Biol. Chem. 2013, V.288, №13, P.9418-9427[40] Staruschenko A., Dorofeeva N.A., Bolshakov K. V., Stockand J.D. // Dev. Neurobiol. 2007, V.67, №1, P.97-107[41] De Weille J., Bassilana F. // Brain Res. 2001, V.900, №2, P.277-281[42] Chu X.P., Wemmie J.A., Wang W.Z., Zhu X.M., Saugstad J.A., Price M.P., Simon R.P., Xiong Z.G. // J. Neurosci. 2004, V.24, №40, P.8678-8689[43] Babini E., Paukert M., Geisler H.S., Gründer S. // J. Biol. Chem. 2002, V.277, P.41597-41603[44] Immke D.C., McCleskey E.W. // Nat. Neurosci. 2001, V.4, №9, P.869-870[45] Duan B., Wang Y.Z., Yang T., Chu X.P., Yu Y., Huang Y., Cao H., Hansen J., Simon R.P., Zhu M.X. // J. Neurosci. 2011, V.31, №6, P.2101-2112[46] Lingueglia E., Deval E., Lazdunski M. // Peptides. 2006, V.27, №5, P.1138-1152[47] Askwith C.C., Cheng C., Ikuma M., Benson C., Price M.P., Welsh M.J. // Neuron. 2000, V.26, №1, P.133-141[48] Sherwood T.W., Askwith C.C. // J. Biol. Chem. 2008, V.283, №4, P.1818-1830[49] Deval E., Baron A., Lingueglia E., Mazarguil H., Zajac J.M., Lazdunski M. // Neuropharmacology. 2003, V.44, №5, P.662-671[50] Frey E.N., Pavlovicz R.E., Wegman C.J., Li C., Askwith C.C. // PLoS One. 2013, V.8, №8, e71733[51] Sherwood T.W., Askwith C.C. // J. Neurosci. 2009, V.29, №45, P.14371-14380[52] Escoubas P., De Weille J.R., Lecoq A., Diochot S., Waldmann R., Champigny G., Moinier D., Menez A., Lazdunski M. // J. Biol. Chem. 2000, V.275, №33, P.25116-25121[53] Escoubas P., Bernard C., Lambeau G., Lazdunski M., Darbon H. // Protein Sci. 2003, V.12, №7, P.1332-1343[54] Chen X., Kalbacher H., Gründer S. // J. Gen. Physiol. 2005, V.126, №1, P.71-79[55] Chen X., Kalbacher H., Gründer S. // J. Gen. Physiol. 2006, V.127, №3, P.267-276[56] Bohlen C.J., Chesler A.T., Sharif-Naeini R., Medzihradszky K.F., Zhou S., King D., Sánchez E.E., Burlingame A.L., Basbaum A.I., Julius D. // Nature 2011, V.479, №7373, P.410-414[57] Bohlen C.J., Julius D. // Toxicon. 2012, V.60, №3, P.254-264[58] Diochot S., Baron A., Salinas M., Douguet D., Scarzello S., Dabert-Gay A.S., Debayle D., Friend V., Alloui A., Lazdunski M. // Nature 2012, V.490, №7421, P.552-555[59] Baron A., Diochot S., Salinas M., Deval E., Noël J., Lingueglia E. // Toxicon. 2013, V.75, P.187-204[60] Tikhonova T.B., Nagaeva E.I., Barygin O.I., Potapieva N.N., Bolshakov K.V., Tikhonov D.B. // Neuropharmacology. 2015, V.89, P.1-10[61] Nagaeva E.I., Potapieva N.N., Tikhonov D.B. // Acta Naturae. 2015, V.7, №25, P.95-101[62] Shteinikov V.Y., Tikhonova T.B., Korkosh V.S., Tikhonov D.B. // Cell. Mol. Neurobiol. 2018, V.38, №4, P.869-881[63] Nagaeva E.I., Potapieva N.N., Nikolaev M. V., Gmiro V.E., Magazanik L.G., Tikhonov D.B. // Eur. J. Pharmacol. 2016, V.788, P.75-83[64] Nagaeva E.I., Tikhonova T.B., Magazanik L.G., Tikhonov D.B. // Neurosci. Lett. 2016, V.632, P.136-140[65] Shteinikov V.Y., Korosteleva A.S., Tikhonova T.B., Potapieva N.N., Tikhonov D.B. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2017, V.490, №4, P.1314-1318[66] Barygin O.I., Komarova M.S., Tikhonova T.B., Korosteleva A.S., Nikolaev M. V., Magazanik L.G., Tikhonov D.B. // Channels. 2017, V.11, №6, P.648-659[67] Jasti J., Furukawa H., Gonzales E.B., Gouaux E. // Nature 2007, V.449, №7160, P.316-323[68] Gonzales E.B., Kawate T., Gouaux E. // Nature 2009, V.460, №7255, P.599-604[69] Yoder N., Yoshioka C., Gouaux E. // Nature 2018, V.55, №7696, P.397-401[70] Liechti L.A.L., Bernèche S., Bargeton B., Iwaszkiewicz J., Roy S., Michielin O., Kellenberger S. // J. Biol. Chem. 2010, V.285, №21, P.16315-16329[71] Li T., Yang Y., Canessa C.M. // J. Biol. Chem. 2009, V.284, №7, P.4689-4694[72] Li T., Yang Y., Canessa C.M. // Nat. Commun. 2011, V.2, №399, P.1-7[73] Baconguis I., Gouaux E. // Nature 2012, V.489, №7416, P.400-405[74] Baconguis I., Bohlen C.J., Goehring A., Julius D., Gouaux E. // Cell. 2014, V.156, №4, P.717-729[75] Kellenberger S., Gautschi I., Schild L. // Mol. Pharmacol. 2003, V.64, №4, P.848-856[76] Schroeder C.I., Rash L.D., Vila-Farrés X., Rosengren K.J., Mobli M., King G.F., Alewood P.F., Craik D.J., Durek T. // Angew. Chemie - Int. Ed. 2014, V.53, №4, P.1017-1020[77] Duan B., Wang Y.Z., Yang T., Chu X.P., Yu Y., Huang Y., Cao H., Hansen J., Simon R.P., Zhu M.X. // J. Neurosci. 2011, V.31, №6, P.2101-2112[78] Immke D.C., McCleskey E.W. // Neuron. 2003, V.37, №1, P.75-84[79] Besson T., Lingueglia E., Salinas M. // Neuropharmacology. 2017, V.125, P.429-440