Epigenetics of Pluripotent Cells

Cover Page

Abstract


Pluripotency is maintained by a complex system that includes the genetic and epigenetic levels. Recent studies have shown that the genetic level (transcription factors, signal pathways, and microRNAs) closely interacts with the enzymes and other specific proteins that participate in the formation of the chromatin structure. The interaction between the two systems results in the unique chromatin state observed in pluripotent cells. In this review, the epigenetic features of embryonic stem cells and induced pluripotent stem cells are considered. Special attention is paid to the interplay of the transcription factors OCT4, SOX2, and NANOG with the Polycomb group proteins and other molecules involved in the regulation of the chromatin structure. The participation of the transcription factors of the pluripotency system in the inactivation of the X chromosome is discussed. In addition, the epigenetic events taking place during reprogramming of somatic cells to the pluripotent state and the problem of “epigenetic memory” are considered.


S. P. Medvedev

Institute of Cytology and Genetics, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences; Meshalkin Novosibirsk State Research Institute of Circulation Pathology; Institute of Chemical Biology and Fundamental Medicine, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences

Email: zakian@bionet.nsc.ru

Russian Federation

E. A. Pokushalov

Institute of Cytology and Genetics, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences; Meshalkin Novosibirsk State Research Institute of Circulation Pathology; Institute of Chemical Biology and Fundamental Medicine, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences

Email: zakian@bionet.nsc.ru

Russian Federation

S. M. Zakian

Institute of Cytology and Genetics, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences; Meshalkin Novosibirsk State Research Institute of Circulation Pathology; Institute of Chemical Biology and Fundamental Medicine, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: zakian@bionet.nsc.ru

Russian Federation

  1. Boiani M., Scholer H.R. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2005. V. 6. № 11. P. 872-884.
  2. Evans M.J., Kaufman M.H. // Nature. 1981. V. 292. № 5819. P. 154-156.
  3. Martin G.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1981. V. 78. № 12. P. 7634-7638.
  4. Thomson J.A., Itskovitz-Eldor J., Shapiro S.S., Waknitz M.A., Swiergiel J.J., Marshall V.S., Jones J.M. // Science. 1998. V. 282. № 5391. P. 1145-1147.
  5. Cohen D.E., Melton D. // Nat. Rev Genet. 2011. V. 12. № 4. P. 243-252.
  6. Grskovic M., Javaherian A., Strulovici B., Daley G.Q. //Nat. Rev. Drug. Discov. 2011. V. 10. № 12. P. 915-929.
  7. Tiscornia G., Vivas E.L., Belmonte J.C. // Nat. Med. 2011. V. 17. № 12. P. 1570-1576.
  8. Boyer L.A., Lee T.I., Cole M.F., Johnstone S.E., Levine S.S., Zucker J.P., Guenther M.G., Kumar R.M., Murray H.L., Jenner R.G., et al. // Cell. 2005. V. 122. № 6. P. 947-956.
  9. Loh Y.H., Wu Q., Chew J.L., Vega V.B., Zhang W., Chen X., Bourque G., George J., Leong B., Liu J., et al. // Nat. Genet. 2006. V. 38. № 4. P. 431-440.
  10. Takahashi K., Yamanaka S. // Cell. 2006. V. 126. № 4. P. 663-676.
  11. Takahashi K., Tanabe K., Ohnuki M., Narita M., Ichisaka T., Tomoda K., Yamanaka S. // Cell. 2007. V. 131. № 5. P. 861-872.
  12. Yu J., Vodyanik M.A., Smuga-Otto K., Antosiewicz-Bourget J., Frane J.L., Tian S., Nie J., Jonsdottir G.A., Ruotti V., Stewart R., et al. // Science. 2007. V. 318. № 5858. P. 1917-1920.
  13. Maherali N., Hochedlinger K. // Cell Stem. Cell. 2008. V. 3. № 6. P. 595-605.
  14. Anokye-Danso F., Trivedi C.M., Juhr D., Gupta M., Cui Z., Tian Y., Zhang Y., Yang W., Gruber P.J., Epstein J.A., et al. // Cell Stem. Cell. 2011. V. 8. № 4. P. 376-388.
  15. Miyoshi N., Ishii H., Nagano H., Haraguchi N., Dewi D.L., Kano Y., Nishikawa S., Tanemura M., Mimori K., Tanaka F., et al. // Cell Stem. Cell. 2011. V. 8. № 6. P. 633-638.
  16. Aasen T., Raya A., Barrero M.J., Garreta E., Consiglio A., Gonzalez F., Vassena R., Bilic J., Pekarik V., Tiscornia G., et al. // Nat. Biotechnol. 2008. V. 26. № 11. P. 1276-1284.
  17. Utikal J., Maherali N., Kulalert W., Hochedlinger K. // J. Cell Sci. 2009. V. 122. Pt 19. P. 3502-3510.
  18. Huangfu D., Osafune K., Maehr R., Guo W., Eijkelenboom A., Chen S., Muhlestein W., Melton D.A. // Nat. Biotechnol. 2008. V. 26. № 11. P. 1269-1275.
  19. Loh Y.H., Hartung O., Li H., Guo C., Sahalie J.M., Manos P.D., Urbach A., Heffner G.C., Grskovic M., Vigneault F., et al. // Cell Stem. Cell. 2010. V. 7. № 1. P. 15-19.
  20. Medvedev S.P., Grigor'eva E.V., Shevchenko A.I., Malakhova A.A., Dementyeva E.V., Shilov A.A., Pokushalov E.A., Zaidman A.M., Aleksandrova M.A., Plotnikov E.Y., et al. // Stem. Cells Dev. 2011. V. 20. № 6. P. 1099-1112.
  21. Stadtfeld M., Brennand K., Hochedlinger K. // Curr Biol. 2008. V. 18. № 12. P. 890-894.
  22. Hanna J., Markoulaki S., Schorderet P., Carey B.W., Beard C., Wernig M., Creyghton M.P., Steine E.J., Cassady J.P., Foreman R., et al. // Cell. 2008. V. 133. № 2. P. 250-264.
  23. Maherali N., Ahfeldt T., Rigamonti A., Utikal J., Cowan C., Hochedlinger K. // Cell Stem. Cell. 2008. V. 3. № 3. P. 340-345.
  24. Yamanaka S. // Cell. 2009. V. 137. № 1. P. 13-17.
  25. Boland M.J., Hazen J.L., Nazor K.L., Rodriguez A.R., Gifford W., Martin G., Kupriyanov S., Baldwin K.K. // Nature. 2009. V. 461. № 7260. P. 91-94.
  26. Kang L., Wang J., Zhang Y., Kou Z., Gao S. // Cell Stem. Cell. 2009. V. 5. № 2. P. 135-138.
  27. Zhao X.Y., Li W., Lv Z., Liu L., Tong M., Hai T., Hao J., Guo C.L., Ma Q.W., Wang L., et al. // Nature. 2009. V. 461. № 7260. P. 86-90.
  28. Bernstein B.E., Mikkelsen T.S., Xie X., Kamal M., Huebert D.J., Cuff J., Fry B., Meissner A., Wernig M., Plath K., et al. // Cell. 2006. V. 125. № 2. P. 315-326.
  29. Azuara V., Perry P., Sauer S., Spivakov M., Jorgensen H.F., John R.M., Gouti M., Casanova M., Warnes G., Merkenschlager M., et al. // Nat. Cell Biol. 2006. V. 8. № 5. P. 532-538.
  30. Pan G., Tian S., Nie J., Yang C., Ruotti V., Wei H., Jonsdottir G.A., Stewart R., Thomson J.A. // Cell Stem. Cell. 2007. V. 1. № 3. P. 299-312.
  31. Zhao X.D., Han X., Chew J.L., Liu J., Chiu K.P., Choo A., Orlov Y.L., Sung W.K., Shahab A., Kuznetsov V.A., et al. // Cell Stem. Cell. 2007. V. 1. № 3. P. 286-298.
  32. Creyghton M.P., Markoulaki S., Levine S.S., Hanna J., Lodato M.A., Sha K., Young R.A., Jaenisch R., Boyer L.A. // Cell. 2008. V. 135. № 4. P. 649-661.
  33. Mikkelsen T.S., Ku M., Jaffe D.B., Issac B., Lieberman E., Giannoukos G., Alvarez P., Brockman W., Kim T.K., Koche R.P., et al. // Nature. 2007. V. 448. № 7153. P. 553-560.
  34. Mohn F., Weber M., Rebhan M., Roloff T.C., Richter J., Stadler M.B., Bibel M., Schubeler D. // Mol. Cell. 2008. V. 30. № 6. P. 755-766.
  35. Liang J., Wan M., Zhang Y., Gu P., Xin H., Jung S.Y., Qin J., Wong J., Cooney A.J., Liu D., et al. // Nat. Cell. Biol. 2008. V. 10. № 6. P. 731-739.
  36. Pardo M., Lang B., Yu L., Prosser H., Bradley A., Babu M.M., Choudhary J. // Cell Stem. Cell. 2010. V. 6. № 4. P. 382-395.
  37. Wang J., Rao S., Chu J., Shen X., Levasseur D.N., Theunissen T.W., Orkin S.H. // Nature. 2006. V. 444. № 7117. P. 364-368.
  38. van den Berg D.L., Snoek T., Mullin N.P., Yates A., Bezstarosti K., Demmers J., Chambers I., Poot R.A. // Cell Stem. Cell. 2010. V. 6. № 4. P. 369-381.
  39. Ringrose L. // Bioessays. 2006. V. 28. № 4. P. 330-334.
  40. Ringrose L. // Curr. Opin. Cell Biol. 2007. V. 19. № 3. P. 290-297.
  41. Hauenschild A., Ringrose L., Altmutter C., Paro R., Rehmsmeier M. // PLoS Biol. 2008. V. 6. № 10. P. e261.
  42. de Napoles M., Mermoud J.E., Wakao R., Tang Y.A., Endoh M., Appanah R., Nesterova T.B., Silva J., Otte A.P., Vidal M., et al. // Dev. Cell. 2004. V. 7. № 5. P. 663-676.
  43. Wang H., Wang L., Erdjument-Bromage H., Vidal M., Tempst P., Jones R.S., Zhang Y. // Nature. 2004. V. 431. № 7010. P. 873-878.
  44. Elderkin S., Maertens G.N., Endoh M., Mallery D.L., Morrice N., Koseki H., Peters G., Brockdorff N., Hiom K. // Mol. Cell. 2007. V. 28. № 1. P. 107-120.
  45. Voncken J.W., Roelen B.A., Roefs M., de Vries S., Verhoeven E., Marino S., Deschamps J., van Lohuizen M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. № 5. P. 2468-2473.
  46. Lessard J., Sauvageau G. // Nature. 2003. V. 423. № 6937. P. 255-260.
  47. Park I.K., Qian D., Kiel M., Becker M.W., Pihalja M., Weissman I.L., Morrison S.J., Clarke M.F. // Nature. 2003. V. 423. № 6937. P. 302-305.
  48. Dovey J.S., Zacharek S.J., Kim C.F., Lees J.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. № 33. P. 11857-11862.
  49. Molofsky A.V., Pardal R., Iwashita T., Park I.K., Clarke M.F., Morrison S.J. // Nature. 2003. V. 425. № 6961. P. 962-967.
  50. Liu J., Cao L., Chen J., Song S., Lee I.H., Quijano C., Liu H., Keyvanfar K., Chen H., Cao L.Y., et al. // Nature. 2009. V. 459. № 7245. P. 387-392.
  51. Endoh M., Endo T.A., Endoh T., Fujimura Y., Ohara O., Toyoda T., Otte A.P., Okano M., Brockdorff N., Vidal M., et al. // Development. 2008. V. 135. № 8. P. 1513-1524.
  52. Morey L., Pascual G., Cozzuto L., Roma G., Wutz A., Benitah S.A., Di Croce L. // Cell Stem. Cell. 2012. V. 10. № 1. P. 47-62.
  53. O'Loghlen A., Munoz-Cabello A.M., Gaspar-Maia A., Wu H.A., Banito A., Kunowska N., Racek T., Pemberton H.N., Beolchi P., Lavial F., et al. // Cell Stem. Cell. 2012. V. 10. № 1. P. 33-46.
  54. Morey L., Helin K. // Trends Biochem. Sci. 2010. V. 35. № 6. P. 323-332.
  55. Camahort R., Cowan C.A. // Cell Stem. Cell. 2012. V. 10. № 1. P. 4-6.
  56. Pasini D., Bracken A.P., Hansen J.B., Capillo M., Helin K. // Mol. Cell Biol. 2007. V. 27. № 10. P. 3769-3779.
  57. Shumacher A., Faust C., Magnuson T. // Nature. 1996. V. 383. № 6597. P. 250-253.
  58. Faust C., Schumacher A., Holdener B., Magnuson T. // Development. 1995. V. 121. № 2. P. 273-285.
  59. Chamberlain S.J., Yee D., Magnuson T. // Stem. Cells. 2008. V. 26. № 6. P. 1496-1505.
  60. Shen X., Liu Y., Hsu Y.J., Fujiwara Y., Kim J., Mao X., Yuan G.C., Orkin S.H. // Mol. Cell. 2008. V. 32. № 4. P. 491-502.
  61. Peng J.C., Valouev A., Swigut T., Zhang J., Zhao Y., Sidow A., Wysocka J. // Cell. 2009. V. 139. № 7. P. 1290-1302.
  62. Shen X., Kim W., Fujiwara Y., Simon M.D., Liu Y., Mysliwiec M.R., Yuan G.C., Lee Y., Orkin S.H. // Cell. 2009. V. 139. № 7. P. 1303-1314.
  63. Pasini D., Cloos P.A., Walfridsson J., Olsson L., Bukowski J.P., Johansen J.V., Bak M., Tommerup N., Rappsilber J., Helin K. // Nature. 2010. V. 464. № 7286. P. 306-310.
  64. Zhang Z., Jones A., Sun C.W., Li C., Chang C.W., Joo H.Y., Dai Q., Mysliwiec M.R., Wu L.C., Guo Y., et al. // Stem. Cells. 2011. V. 29. № 2. P 229-240.
  65. Li G., Margueron R., Ku M., Chambon P., Bernstein B.E., Reinberg D. // Genes Dev. 2010. V. 24. № 4. P. 368-380.
  66. Landeira D., Sauer S., Poot R., Dvorkina M., Mazzarella L., Jorgensen H.F., Pereira C.F., Leleu M., Piccolo F.M., Spivakov M., et al. // Nat. Cell Biol. 2010. V. 12. № 6. P. 618-624.
  67. Zhang Z., Jones A., Sun C.W., Li C., Chang C.W., Joo H.Y., Dai Q., Mysliwiec M.R., Wu L.C., Guo Y., et al. // Stem. Cells. 2011. V. 29. № 2. P. 229-240.
  68. Landeira D., Fisher A.G. // Trends Cell Biol. 2011. V. 21. № 2. P. 74-80.
  69. Stock J.K., Giadrossi S., Casanova M., Brookes E., Vidal M., Koseki H., Brockdorff N., Fisher A.G., Pombo A. // Nat. Cell Biol. 2007. V. 9. № 12. P. 1428-1435.
  70. Guenther M.G., Levine S.S., Boyer L.A., Jaenisch R., Young R.A. // Cell. 2007. V. 130. № 1. P. 77-88.
  71. Boyer L.A., Plath K., Zeitlinger J., Brambrink T., Medeiros L.A., Lee T.I., Levine S.S., Wernig M., Tajonar A., Ray M.K., et al. // Nature. 2006. V. 441. № 7091. P. 349-353.
  72. Lee T.I., Jenner R.G., Boyer L.A., Guenther M.G., Levine S.S., Kumar R.M., Chevalier B., Johnstone S.E., Cole M.F., Isono K., et al. // Cell. 2006. V. 125. № 2. P. 301-313.
  73. Ringrose L., Paro R. // Annu Rev. Genet. 2004. V. 38. P. 413-443.
  74. Ang Y.S., Tsai S.Y., Lee D.F., Monk J., Su J., Ratnakumar K., Ding J., Ge Y., Darr H., Chang B., et al. // Cell. 2011. V. 145. № 2. P. 183-197.
  75. Dou Y., Milne T.A., Ruthenburg A.J., Lee S., Lee J.W., Verdine G.L., Allis C.D., Roeder R.G. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2006. V. 13. № 8. P. 713-719.
  76. Cao F., Chen Y., Cierpicki T., Liu Y., Basrur V., Lei M., Dou Y. // PLoS One. 2010. V. 5. № 11. P. e14102.
  77. Pullirsch D., Hartel R., Kishimoto H., Leeb M., Steiner G., Wutz A. // Development. 2010. V. 137. № 6. P. 935-943.
  78. Wysocka J., Swigut T., Milne T.A., Dou Y., Zhang X., Burlingame A.L., Roeder R.G., Brivanlou A.H., Allis C.D. // Cell. 2005. V. 121. № 6. P. 859-872.
  79. Kim J.K., Huh S.O., Choi H., Lee K.S., Shin D., Lee C., Nam J.S., Kim H., Chung H., Lee H.W., et al. // Mol. Cell Biol. 2001. V. 21. № 22. P. 7787-7795.
  80. Wu J.I., Lessard J., Olave I.A., Qiu Z., Ghosh A., Graef I.A., Crabtree G.R. // Neuron. 2007. V. 56. № 1. P. 94-108.
  81. Wu J.I., Lessard J., Crabtree G.R. // Cell. 2009. V. 136. № 2. P. 200-206.
  82. Lessard J., Wu J.I., Ranish J.A., Wan M., Winslow M.M., Staahl B.T., Wu H., Aebersold R., Graef I.A., Crabtree G.R. // Neuron. 2007. V. 55. № 2. P. 201-215.
  83. Ho L., Jothi R., Ronan J.L., Cui K., Zhao K., Crabtree G.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. № 13. P. 5187- 5191.
  84. Ho L., Ronan J.L., Wu J., Staahl B.T., Chen L., Kuo A., Lessard J., Nesvizhskii A.I., Ranish J., Crabtree G.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. № 13. P. 5181-5186.
  85. Roberts C.W., Galusha S.A., McMenamin M.E., Fletcher C.D., Orkin S.H. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2000. V. 97. № 25. P. 13796-13800.
  86. Bultman S.J., Gebuhr T.C., Pan H., Svoboda P., Schultz R.M., Magnuson T. // Genes Dev. 2006. V. 20. № 13. P. 1744-1754.
  87. Gao X., Tate P., Hu P., Tjian R., Skarnes W.C., Wang Z. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. № 18. P. 6656-6661.
  88. Guidi C.J., Sands A.T., Zambrowicz B.P., Turner T.K., Demers D.A., Webster W., Smith T.W., Imbalzano A.N., Jones S.N. // Mol. Cell Biol. 2001. V. 21. № 10. P. 3598-3603.
  89. Fazzio T.G., Huff J.T., Panning B. // Cell. 2008. V. 134. № 1. P. 162-174.
  90. Schaniel C., Ang Y.S., Ratnakumar K., Cormier C., James T., Bernstein E., Lemischka I.R., Paddison P.J. // Stem. Cells. 2009. V. 27. № 12. P. 2979-2991.
  91. Seki Y., Kurisaki A., Watanabe-Susaki K., Nakajima Y., Nakanishi M., Arai Y., Shiota K., Sugino H., Asashima M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010. V. 107. № 24. P. 10926-10931.
  92. Hu G., Kim J., Xu Q., Leng Y., Orkin S.H., Elledge S.J. // Genes Dev. 2009. V. 23. № 7. P. 837-848.
  93. Singhal N., Graumann J., Wu G., Arauzo-Bravo M.J., Han D.W., Greber B., Gentile L., Mann M., Scholer H.R. // Cell. 2010. V. 141. № 6. P. 943-955.
  94. He L., Liu H., Tang L. // Stem. Cell Rev. 2012. V. 8. № 1. P. 128-136.
  95. Matsuda T., Nakamura T., Nakao K., Arai T., Katsuki M., Heike T., Yokota T. // EMBO J. 1999. V. 18. № 15. P. 4261- 4269.
  96. Ho L., Miller E.L., Ronan J.L., Ho W.Q., Jothi R., Crabtree G.R. // Nat. Cell Biol. 2011. V. 13. № 8. P. 903-913.
  97. Denslow S.A., Wade P.A. // Oncogene. 2007. V. 26. № 37. P. 5433-5438.
  98. McDonel P., Costello I., Hendrich B. // Int. J. Biochem. Cell Biol. 2009. V. 41. № 1. P. 108-116.
  99. Kaji K., Caballero I.M., MacLeod R., Nichols J., Wilson V.A., Hendrich B. // Nat. Cell Biol. 2006. V. 8. № 3. P. 285-292.
  100. Zhu D., Fang J., Li Y., Zhang J. // PLoS One. 2009. V. 4. № 11. P. e7684.
  101. Kaji K., Nichols J., Hendrich B. // Development. 2007. V. 134. № 6. P. 1123-1132.
  102. Reynolds N., Salmon-Divon M., Dvinge H., Hynes-Allen A., Balasooriya G., Leaford D., Behrens A., Bertone P., Hendrich B. // EMBO J. 2011. V. 31. № 3. P. 593-605.
  103. Yildirim O., Li R., Hung J.H., Chen P.B., Dong X., Ee L.S., Weng Z., Rando O.J., Fazzio T.G. // Cell. 2011. V. 147. № 7. P. 1498-1510.
  104. Bhutani N., Burns D.M., Blau H.M. // Cell. 2011. V. 146. № 6. P. 866-872.
  105. Tahiliani M., Koh K.P., Shen Y., Pastor W.A., Bandukwala H., Brudno Y., Agarwal S., Iyer L.M., Liu D.R., Aravind L., et al. // Science. 2009. V. 324. № 5929. P. 930-935.
  106. Ito S., D'Alessio A.C., Taranova O.V., Hong K., Sowers L.C., Zhang Y. // Nature. 2010. V. 466. № 7310. P. 1129-1133.
  107. Koh K.P., Yabuuchi A., Rao S., Huang Y., Cunniff K., Nardone J., Laiho A., Tahiliani M., Sommer C.A., Mostoslavsky G., et al. // Cell Stem. Cell. 2011. V. 8. № 2. P. 200-213.
  108. Inoue A., Zhang Y. // Science. 2011. V. 334. № 6053. P. 194.
  109. Iqbal K., Jin S.G., Pfeifer G.P., Szabo P.E. // Proc. Natl.Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. № 9. P. 3642-3647.
  110. Ikura T., Ogryzko V.V., Grigoriev M., Groisman R., Wang J., Horikoshi M., Scully R., Qin J., Nakatani Y. // Cell. 2000. V. 102. № 4. P. 463-473.
  111. Cai Y., Jin J., Tomomori-Sato C., Sato S., Sorokina I., Parmely T.J., Conaway R.C., Conaway J.W. // J. Biol. Chem. 2003. V. 278. № 44. P. 42733-42736.
  112. Sapountzi V., Logan I.R., Robson C.N. // Int. J. Biochem. Cell Biol. 2006. V. 38. № 9. P. 1496-1509.
  113. Squatrito M., Gorrini C., Amati B. // Trends Cell Biol. 2006. V. 16. № 9. P. 433-442.
  114. Herceg Z., Hulla W., Gell D., Cuenin C., Lleonart M., Jackson S., Wang Z.Q. // Nat. Genet. 2001. V. 29. № 2. P. 206-211.
  115. Gorrini C., Squatrito M., Luise C., Syed N., Perna D., Wark L., Martinato F., Sardella D., Verrecchia A., Bennett S., et al. // Nature. 2007. V. 448. № 7157. P. 1063-1067.
  116. Loh Y.H., Zhang W., Chen X., George J., Ng H.H. // Genes Dev. 2007. V. 21. № 20. P. 2545-2557.
  117. Chen X., Xu H., Yuan P., Fang F., Huss M., Vega V.B., Wong E., Orlov Y.L., Zhang W., Jiang J., et al. // Cell. 2008. V. 133. № 6. P. 1106-1117.
  118. Sims R.J., 3rd, Chen C.F., Santos-Rosa H., Kouzarides T., Patel S.S., Reinberg D. // J. Biol. Chem. 2005. V. 280. № 51. P. 41789-41792.
  119. Gaspar-Maia A., Alajem A., Polesso F., Sridharan R., Mason M.J., Heidersbach A., Ramalho-Santos J., McManus M.T., Plath K., Meshorer E., et al. // Nature. 2009. V. 460. № 7257. P. 863-868.
  120. Kooistra S.M., van den Boom V., Thummer R.P., Johannes F., Wardenaar R., Tesson B.M., Veenhoff L.M., Fusetti F., O'Neill L.P., Turner B.M., et al. // Stem. Cells. 2010. V. 28. № 10. P. 1703-1714.
  121. Nishimoto M., Fukushima A., Okuda A., Muramatsu M. // Mol. Cell Biol. 1999. V. 19. № 8. P. 5453-5465.
  122. Cedar H., Bergman Y. // Nat. Rev. Genet. 2009. V. 10. № 5. P. 295-304.
  123. Bestor T.H. // Hum. Mol. Genet. 2000. V. 9. № 16. P. 2395-2402.
  124. Li E., Bestor T.H., Jaenisch R. // Cell. 1992. V. 69. № 6. P. 915-926.
  125. Lippman Z., Gendrel A.V., Black M., Vaughn M.W., Dedhia N., McCombie W.R., Lavine K., Mittal V., May B., Kasschau K.D., et al. // Nature. 2004. V. 430. № 6998. P. 471-476.
  126. Okano M., Bell D.W., Haber D.A., Li E. // Cell. 1999. V. 99. № 3. P. 247-257.
  127. Reik W. // Nature. 2007. V. 447. № 7143. P. 425-432.
  128. Straussman R., Nejman D., Roberts D., Steinfeld I., Blum B., Benvenisty N., Simon I., Yakhini Z., Cedar H. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2009. V. 16. № 5. P. 564-571.
  129. Fouse S.D., Shen Y., Pellegrini M., Cole S., Meissner A., van Neste L., Jaenisch R., Fan G. // Cell Stem. Cell. 2008. V. 2. № 2. P. 160-169.
  130. Hattori N., Nishino K., Ko Y.G., Ohgane J., Tanaka S., Shiota K. // J. Biol. Chem. 2004. V. 279. № 17. P. 17063-17069.
  131. Hattori N., Imao Y., Nishino K., Ohgane J., Yagi S., Tanaka S., Shiota K. // Genes Cells. 2007. V. 12. № 3. P. 387-396.
  132. Li J.Y., Pu M.T., Hirasawa R., Li B.Z., Huang Y.N., Zeng R., Jing N.H., Chen T., Li E., Sasaki H., et al. // Mol. Cell Biol. 2007. V. 27. № 24. P. 8748-8759.
  133. Li E., Beard C., Jaenisch R. // Nature. 1993. V. 366. № 6453. P. 362-365.
  134. Kaneda M., Okano M., Hata K., Sado T., Tsujimoto N., Li E., Sasaki H. // Nature. 2004. V. 429. № 6994. P. 900-903.
  135. Ueda Y., Okano M., Williams C., Chen T., Georgopoulos K., Li E. // Development. 2006. V. 133. № 6. P. 1183-1192.
  136. Tsumura A., Hayakawa T., Kumaki Y., Takebayashi S., Sakaue M., Matsuoka C., Shimotohno K., Ishikawa F., Li E., Ueda H.R., et al. // Genes Cells. 2006. V. 11. № 7. P. 805-814.
  137. Feldman N., Gerson A., Fang J., Li E., Zhang Y., Shinkai Y., Cedar H., Bergman Y. // Nat. Cell Biol. 2006. V. 8. № 2. P. 188-194.
  138. Bird A. // Genes Dev. 2002. V. 16. № 1. P. 6-21.
  139. Meissner A., Mikkelsen T.S., Gu H., Wernig M., Hanna J., Sivachenko A., Zhang X., Bernstein B.E., Nusbaum C., Jaffe D.B., et al. // Nature. 2008. V. 454. № 7205. P. 766-770.
  140. Thomson J.P., Skene P.J., Selfridge J., Clouaire T., Guy J., Webb S., Kerr A.R., Deaton A., Andrews R., James K.D., et al. // Nature. 2010. V. 464. № 7291. P. 1082-1086.
  141. Ooi S.K., Qiu C., Bernstein E., Li K., Jia D., Yang Z., Erdjument-Bromage H., Tempst P., Lin S.P., Allis C.D., et al.// Nature. 2007. V. 448. № 7154. P. 714-717.
  142. Ramsahoye B.H., Biniszkiewicz D., Lyko F., Clark V., Bird A.P., Jaenisch R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2000. V. 97. № 10. P. 5237-5242.
  143. Lister R., Pelizzola M., Dowen R.H., Hawkins R.D., Hon G., Tonti-Filippini J., Nery J.R., Lee L., Ye Z., Ngo Q.M., et al. // Nature. 2009. V. 462. № 7271. P. 315-322.
  144. Lister R., Pelizzola M., Kida Y.S., Hawkins R.D., Nery J.R., Hon G., Antosiewicz-Bourget J., O'Malley R., Castanon R., Klugman S., et al. // Nature. 2011. V. 471. № 7336. P. 68-73.
  145. Ziller M.J., Muller F., Liao J., Zhang Y., Gu H., Bock C., Boyle P., Epstein C.B., Bernstein B.E., Lengauer T., et al. // PLoS Genet. 2011. V. 7. № 12. P. e1002389.
  146. Mikkelsen T.S., Hanna J., Zhang X., Ku M., Wernig M., Schorderet P., Bernstein B.E., Jaenisch R., Lander E.S., Meissner A. // Nature. 2008. V. 454. № 7200. P. 49-55.
  147. Lagarkova M.A., Shutova M.V., Bogomazova A.N., Vassina E.M., Glazov E.A., Zhang P., Rizvanov A.A., Chestkov I.V., Kiselev S.L. // Cell Cycle. 2010. V. 9. № 5. P. 937-946.
  148. Okita K., Ichisaka T., Yamanaka S. // Nature. 2007. V. 448. № 7151. P. 313-317.
  149. Bhutani N., Brady J.J., Damian M., Sacco A., Corbel S.Y., Blau H.M. // Nature. 2010. V. 463. № 7284. P. 1042-1047.
  150. Shi Y., Desponts C., Do J.T., Hahm H.S., Scholer H.R., Ding S. // Cell Stem. Cell. 2008. V. 3. № 5. P. 568-574.
  151. Sado T., Wang Z., Sasaki H., Li E. // Development. 2001. V. 128. № 8. P. 1275-1286.
  152. Mak W., Nesterova T.B., de Napoles M., Appanah R., Yamanaka S., Otte A.P., Brockdorff N. // Science. 2004. V. 303. № 5658. P. 666-669.
  153. Okamoto I., Otte A.P., Allis C.D., Reinberg D., Heard E. // Science. 2004. V. 303. № 5658. P. 644-649.
  154. Chureau C., Prissette M., Bourdet A., Barbe V., Cattolico L., Jones L., Eggen A., Avner P., Duret L. // Genome Res. 2002. V. 12. № 6. P. 894-908.
  155. Brockdorff N., Ashworth A., Kay G.F., McCabe V.M., Norris D.P., Cooper P.J., Swift S., Rastan S. // Cell. 1992. V. 71. № 3. P. 515-526.
  156. Lee J.T., Davidow L.S., Warshawsky D. // Nat. Genet. 1999. V. 21. № 4. P. 400-404.
  157. Lee J.T., Lu N. // Cell. 1999. V. 99. № 1. P. 47-57.
  158. Silva S.S., Rowntree R.K., Mekhoubad S., Lee J.T. //Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. № 12. P. 4820-4825.
  159. Maherali N., Sridharan R., Xie W., Utikal J., Eminli S., Arnold K., Stadtfeld M., Yachechko R., Tchieu J., Jaenisch R., et al. // Cell Stem. Cell. 2007. V. 1. № 1. P. 55-70.
  160. Tchieu J., Kuoy E., Chin M.H., Trinh H., Patterson M., Sherman S.P., Aimiuwu O., Lindgren A., Hakimian S., Zack J.A., et al. // Cell Stem. Cell. 2010. V. 7. № 3. P. 329-342.
  161. Lengner C.J., Gimelbrant A.A., Erwin J.A., Cheng A.W., Guenther M.G., Welstead G.G., Alagappan R., Frampton G.M., Xu P., Muffat J., et al. // Cell. 2010. V. 141. № 5. P. 872-883.
  162. Hanna J., Cheng A.W., Saha K., Kim J., Lengner C.J., Soldner F., Cassady J.P., Muffat J., Carey B.W., Jaenisch R. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010. V. 107. № 20. P. 9222-9227.
  163. Navarro P., Chambers I., Karwacki-Neisius V., Chureau C., Morey C., Rougeulle C., Avner P. // Science. 2008. V. 321. № 5896. P. 1693-1695.
  164. Navarro P., Moffat M., Mullin N.P., Chambers I. // Hum. Genet. 2011. V. 130. № 2. P. 255-264.
  165. Barakat T.S., Gunhanlar N., Pardo C.G., Achame E.M., Ghazvini M., Boers R., Kenter A., Rentmeester E., Grootegoed J.A., Gribnau J. // PLoS Genet. 2011. V. 7. № 1. P. e1002001.
  166. Orkin S.H., Hochedlinger K. // Cell. 2011. V. 145. № 6. P. 835-850.
  167. Navarro P., Oldfield A., Legoupi J., Festuccia N., Dubois A., Attia M., Schoorlemmer J., Rougeulle C., Chambers I., Avner P. // Nature. 2010. V. 468. № 7322. P. 457-460.
  168. Donohoe M.E., Silva S.S., Pinter S.F., Xu N., Lee J.T. // Nature. 2009. V. 460. № 7251. P. 128-132.
  169. Tesar P.J., Chenoweth J.G., Brook F.A., Davies T.J., Evans E.P., Mack D.L., Gardner R.L., McKay R.D. // Nature. 2007. V. 448. № 7150. P. 196-199.
  170. Mattout A., Biran A., Meshorer E. // J. Mol. Cell Biol. 2011. V. 3. № 6. P. 341-350.
  171. Shi Y., Do J.T., Desponts C., Hahm H.S., Scholer H.R., Ding S. // Cell Stem. Cell. 2008. V. 2. № 6. P. 525-528.
  172. Huangfu D., Maehr R., Guo W., Eijkelenboom A., Snitow M., Chen A.E., Melton D.A. // Nat. Biotechnol. 2008. V. 26. № 7. P. 795-797.
  173. Mali P., Chou B.K., Yen J., Ye Z., Zou J., Dowey S., Brodsky R.A., Ohm J.E., Yu W., Baylin S.B., et al. // Stem. Cells. 2010. V. 28. № 4. P. 713-720.
  174. Wang T., Chen K., Zeng X., Yang J., Wu Y., Shi X., Qin B., Zeng L., Esteban M.A., Pan G., et al. // Cell Stem. Cell. 2011. V. 9. № 6. P. 575-587.
  175. Esteban M.A., Wang T., Qin B., Yang J., Qin D., Cai J., Li W., Weng Z., Chen J., Ni S., et al. // Cell Stem. Cell. 2010. V. 6. № 1. P. 71-79.
  176. Hong H., Takahashi K., Ichisaka T., Aoi T., Kanagawa O., Nakagawa M., Okita K., Yamanaka S. // Nature. 2009. V. 460. № 7259. P. 1132-1135.
  177. Kawamura T., Suzuki J., Wang Y.V., Menendez S., Morera L.B., Raya A., Wahl G.M., Belmonte J.C. // Nature. 2009. V. 460. № 7259. P. 1140-1144.
  178. Marion R.M., Strati K., Li H., Murga M., Blanco R., Ortega S., Fernandez-Capetillo O., Serrano M., Blasco M.A. // Nature. 2009. V. 460. № 7259. P. 1149-1153.
  179. Li H., Collado M., Villasante A., Strati K., Ortega S., Canamero M., Blasco M.A., Serrano M. // Nature. 2009. V. 460. № 7259. P. 1136-1139.
  180. Ruiz S., Panopoulos A.D., Herrerias A., Bissig K.D., Lutz M., Berggren W.T., Verma I.M., Izpisua Belmonte J.C. // Curr. Biol. 2011. V. 21. № 1. P. 45-52.
  181. Onder T.T., Kara N., Cherry A., Sinha A.U., Zhu N., Bernt K.M., Cahan P., Mancarci O.B., Unternaehrer J., Gupta P.B., et al. // Nature. 2012. V. 483. № 7391. P. 598-602.
  182. Guenther M.G., Frampton G.M., Soldner F., Hockemeyer D., Mitalipova M., Jaenisch R., Young R.A. // Cell Stem. Cell. 2010. V. 7. № 2. P. 249-257.
  183. Chin M.H., Mason M.J., Xie W., Volinia S., Singer M., Peterson C., Ambartsumyan G., Aimiuwu O., Richter L., Zhang J., et al. // Cell Stem. Cell. 2009. V. 5. № 1. P. 111-123.
  184. Newman A.M., Cooper J.B. // Cell Stem. Cell. 2010. V. 7. № 2. P. 258-262.
  185. Bock C., Kiskinis E., Verstappen G., Gu H., Boulting G., Smith Z.D., Ziller M., Croft G.F., Amoroso M.W., Oakley D.H., et al. // Cell. 2011. V. 144. № 3. P. 439-452.
  186. Nishino K., Toyoda M., Yamazaki-Inoue M., Fukawatase Y., Chikazawa E., Sakaguchi H., Akutsu H., Umezawa A. // PLoS Genet. 2011. V. 7. № 5. P. e1002085.
  187. Kim K., Doi A., Wen B., Ng K., Zhao R., Cahan P., Kim J., Aryee M.J., Ji H., Ehrlich L.I., et al. // Nature. 2010. V. 467. № 7313. P. 285-290.
  188. Bar-Nur O., Russ H.A., Efrat S., Benvenisty N. // Cell Stem. Cell. 2011. V. 9. № 1. P. 17-23.
  189. Stadtfeld M., Apostolou E., Akutsu H., Fukuda A., Follett P., Natesan S., Kono T., Shioda T., Hochedlinger K. // Nature. 2010. V. 465. № 7295. P. 175-181.
  190. Polo J.M., Liu S., Figueroa M.E., Kulalert W., Eminli S., Tan K.Y., Apostolou E., Stadtfeld M., Li Y., Shioda T., et al. // Nat. Biotechnol. 2010. V. 28. № 8. P. 848-855.
  191. Marchetto M.C., Yeo G.W., Kainohana O., Marsala M., Gage F.H., Muotri A.R. // PLoS One. 2009. V. 4. № 9. P. e7076.
  192. Hu Q., Friedrich A.M., Johnson L.V., Clegg D.O. // Stem. Cells. 2010. V. 28. № 11. P. 1981-1991.
  193. Kim K., Zhao R., Doi A., Ng K., Unternaehrer J., Cahan P., Hongguang H., Loh Y.H., Aryee M.J., Lensch M.W., et al. // Nat. Biotechnol. 2011. V. 29. № 12. P. 1117-1119.

Views

Abstract - 103

PDF (English) - 32

PDF (Russian) - 36

Cited-By


PlumX

Dimensions

Refbacks

  • There are currently no refbacks.

Copyright (c) 2012 Medvedev S.P., Pokushalov E.A., Zakian S.M.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies